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热带海洋学报 >

2021 , Vol. 40 >Issue 4: 143 - 156

DOI: https://doi.org/10.11978/2020071

综述

海洋动物营养生态位研究方法及其应用

  • 李云凯 , 1, 2, 3, 4 ,
  • 陈子昂 1 ,
  • 贡艺 1, 2, 3, 4 ,
  • 陈新军 1, 2, 3, 4
展开
  • 1.上海海洋大学海洋科学学院, 上海 201306
  • 2.大洋渔业资源可持续开发省部共建教育部重点实验室, 上海 201306
  • 3.国家远洋渔业工程技术研究中心, 上海 201306
  • 4.农业部大洋渔业开发重点实验室, 上海 201306
李云凯。email:

李云凯(1981―), 男, 吉林省长春市人, 博士, 从事海洋生态学、稳定同位素生态学、濒危物种保护生物学研究。email:

Copy editor: 姚衍桃

收稿日期: 2020-07-10

  修回日期: 2020-08-29

  网络出版日期: 2020-09-02

基金资助

国家自然科学基金项目(31872573)

上海市自然科学基金项目(17ZR1413000)

青岛海洋科学与技术国家实验室海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室开放课题(2017-1A03)

农业农村部远洋与极地渔业创新重点实验室开放课题(2019-3)

版权

版权所有,未经授权,不得转载、摘编本刊文章,不得使用本刊的版式设计。
收起

A review on the methods used in trophic niche studies of marine animals and their applications

  • LI Yunkai , 1, 2, 3, 4 ,
  • CHEN Ziang 1 ,
  • GONG Yi 1, 2, 3, 4 ,
  • CHEN Xinjun 1, 2, 3, 4
Expand
  • 1. College of Marine Science, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China
  • 2. The Key Laboratory of Sustainable Exploitation of Oceanic Fisheries Resources, Shanghai Ocean University, Ministry of Education, Shanghai 201306, China
  • 3. National Engineering Research Center for Oceanic Fisheries, Shanghai 201306, China
  • 4. Key Laboratory of Oceanic Fisheries Exploration, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Shanghai 201306, China
LI Yunkai. email:

Copy editor: YAO Yantao

Received date: 2020-07-10

  Revised date: 2020-08-29

  Online published: 2020-09-02

Supported by

National Natural Science Foundation of China(31872573)

Natural Science Foundation of Shanghai(17ZR1413000)

Laboratory for Marine Fisheries Science and Food Production Processes, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology(2017-1A03)

Key Laboratory of Oceanic and Polar Fisheries, Ministry of Agriculture and Rural Affairs(2019-3)

Copyright

Copyright reserved © 2021. Office of Acta Agronomica Sinica All articles published represent the opinions of the authors, and do not reflect the official policy of the Chinese Medical Association or the Editorial Board, unless this is clearly specified.
Fold

摘要

食物资源对海洋动物的生存和繁衍至关重要。海洋动物的营养生态位描述了其在海洋生态系统中的生态地位及功能, 对分析种间关系和资源分配模式、了解群落结构与功能具有重要的指示作用。本文在整理近30年来国内外相关研究的基础上, 系统归纳了当前海洋动物营养生态位研究的主要方法(胃含物分析、整体组织稳定同位素分析、脂肪酸组成分析和特定化合物稳定同位素分析)及其应用领域, 着重归纳总结了量化营养生态位宽度和重叠的生态模型, 并分析了各营养生态位评估方法的优势和局限性。同时在此基础上, 对今后研究方向提出了展望, 以期为我国海洋动物摄食生态学相关研究工作提供参考。

关键词： 海洋动物; 营养生态位; 胃含物分析; 稳定同位素; 脂肪酸组成; 氨基酸单体稳定同位素

本文引用格式

李云凯 , 陈子昂 , 贡艺 , 陈新军 . 海洋动物营养生态位研究方法及其应用[J]. 热带海洋学报, 2021 , 40(4) : 143 -156 . DOI: 10.11978/2020071

Abstract

Food resources are crucial for the survival and reproduction of marine animals. The trophic niche of marine organisms refers to the ecological roles and functions in marine ecosystem. It plays an important role in studying interspecific relationship, resource partitioning, community structure and function. In this study, by collecting the relevant research on trophic niche of marine animals, we review current research methods (stomach content analysis, bulk tissue stable isotope analysis, fatty acid profiles and compound-specific isotopic analysis) and their applications by focusing on their corresponding ecological models on quantitively evaluating the breadth and overlap of the trophic niche. Moreover, potential development and directions for further studies are presented, with the aim of providing supports for future research on feeding ecology of marine animals.

Key words： marine animal; trophic niche; stomach content analysis; stable isotope; fatty acid profile; compound-specific isotopic analysis

Elton(1927)在其专著《Animal Ecology》中提出的生态位(niche)理论, 系生物在生物群落中的机能作用和地位。该理论特别强调一种生物和其他生物的营养关系作用, 被认为是最早的“营养生态位(trophic niche)”理论(钟章成, 1987)。在海洋生态系统中, 食物资源对于海洋动物的生存、发育和繁殖尤为重要(Ross, 1986)。摄食是研究海洋动物营养生态位的重要内容, 对理解物种在生态系统中的营养关系及功能作用至关重要(Willson et al, 2010), 而海洋动物的营养生态位反映了其在生态系统中的生态地位及功能, 对分析种间关系和资源分配模式, 以及了解群落结构与功能均具有重要的指示作用(Fogarty et al, 1998)。
在海洋动物营养生态位研究中, 常通过能够反映食物网营养结构的定量指标来刻画营养生态位(Santos-Carvallo et al, 2015)。一个物种对生态系统最重要的贡献之一是其在系统内对能量利用、储存和转移方面的作用, 因而评估一个物种的功能作用在很大程度上取决于对其营养生态位宽度的量化。此外, 物种间资源的分配及竞争程度通常根据生态位重叠的高低来推断(Willson et al, 2010)。生态位宽度和重叠作为描述种间关系最重要的两个指标(王凤 等, 2006), 分别反映了海洋动物摄食饵料生物的多样性和均匀度(Bearhop et al, 2004), 及物种间对资源利用的相似程度(王桂明 等, 1996)。
营养生态位是生态位理论中最方便测定的指标之一(Bearhop et al, 2004)。研究营养生态位最早和最直接的方法是直接观察法, 即直接观察研究对象的摄食行为, 记录摄食食物种类及数量等(原宝东 等, 2016), 但这一方法较难适用于海洋动物中。在海洋生态系统中, 捕食者与猎物之间的相互作用很难被直接观察到(Brodeur et al, 2017), 常采用“间接”观察法, 即胃含物分析, 它是了解海洋动物“吃了什么”的最直接和最便捷的方法, 能够提供一个最直接的食性快照(Costa et al, 2019)。但由于其“分辨率”会受到消化程度影响, 且仅能反映最近摄食信息的局限性, 因而陆续出现了运用稳定同位素(stable isotope)、脂肪酸(fatty acid)及分子生物学对其进行补充(Dalsgaard et al, 2003; Varela et al, 2019)。
为了解海洋动物营养生态位相关研究的发展, 在中国知网(CNKI)和Web of Science所有数据库中, 对近30年的相关研究文献进行检索。中文文献的检索关键主题词为“营养生态位”和“生态位”, 分别再以“胃含物”、“稳定同位素”、“脂肪酸”进行检索(排除会议性论文及非相关文章)。在Web of Science所有数据库中的检索主题词为“marine”和“niche”, 分别再以“trophic”、“stomach contents”、“stable isotopes”及“fatty acid”选择相关领域及文献类型进行检索。检索结果发现, 国内对营养生态位的研究相对较少, 且起步较晚, 文献数量年间波动幅度较大, 研究生态位多以胃含物分析为主, 其次是稳定同位素技术。国外对海洋动物营养生态位的研究则一直呈增长趋势, 在早期使用最多的是胃含物分析法, 其次是稳定同位素和脂肪酸组成分析。2007年后, 利用稳定同位素研究营养生态位的相关文献开始大量出现, 总体上呈持续增长趋势, 而利用脂肪酸分析的相关研究则一直处于缓慢的增长趋势(图1)。
图1 1989—2019年海洋动物营养生态位相关文献动态

a. 国内相关文献发布动态; b. 国际相关文献发布动态。各图例表示以不同检索主题词检索所得的文献

Fig. 1 Development trends of related articles on trophic niche of marine animals in 1989-2019

本文在检索国内外有关海洋动物营养生态位研究的基础上, 综述了目前海洋动物营养生态位研究中的常用方法及其应用领域, 并探讨了氨基酸单体稳定同位素分析在营养生态位评估中的潜在应用价值, 以期为今后的摄食生态学相关研究工作提供参考。

1 海洋动物营养生态位的研究方法及应用

1.1 胃含物分析

食物的种类组成和分布是种群生存和繁殖的重要条件, 摄食是能量传递最为重要的一环, 因此动物食性的分析是研究其营养生态位的重要内容(Cassini, 1994)。胃含物分析法作为研究海洋动物食性的基础性方法(Hyslop, 1980), 通过对胃肠道内消化物进行定性、定量分析, 探讨其摄食习性及能量来源, 评估海洋动物的生态功能与地位, 根据食物多样性来计算营养生态位的宽度(Bearhop et al, 2004)。薛莹等(2003)把鱼类食性分析所用指数模型分为单一指数和综合性指数两类(表1), 并指出任何一种单一指数都不能够完整地描述鱼类的食物组成, 应该同时使用多个指数进行描述。
表1 描述食物组成的单一指数和综合性指数

Tab. 1 Single index and comprehensive index in describing food composition

指数类型 指数 公式
单一指数 出现频率(F%) $F=\frac{某种饵料生物出现次数}{非空胃样品数} \times 100$.
个数百分比(N%) $N=\frac{某种饵料生物个数}{饵料生物总个数} \times 100$
体积百分比(V%) $V=\frac{某种饵料生物体积}{饵料生物总体积} \times 100$
质量百分比(W%) $W=\frac{某种饵料生物质量}{饵料生物总质量} \times 100$
综合性指数 相对重要性指数(IRI) $\text{IRI}=F{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}(N{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}+V{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}})$.
或$\text{IRI}=F{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}(N{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}+W{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}})$
绝对重要性指数(AI) $\text{AI}=F{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}+N{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}+W{\scriptstyle{}^{0}/{}_{0}}$
优势指数(IP) ${{I}_{\text{P}}}=\frac{{{V}_{i}}{{F}_{i}}}{\sum{({{V}_{i}}{{F}_{i}})}}$
几何重要性指数(GIIj) $\text{GI}{{\text{I}}_{j}}=\frac{(\sum{{{V}_{i}}{{)}_{j}}}}{\sqrt{n}}$

注: Ip中Vi为食物i的体积所占的比例(或W%), Fi为食物i的出现频率; GIIj中Vi为第i个指标(V%、W%、N%), n为所用指标对应的食物总个数

国内已有多位学者对生态位宽度及生态位重叠的计算方法进行了归纳(杨效文 等, 1992; 周丹 等, 1999; 李㛃等, 2003)。每种方法的适用条件不同, 且模型条件不同, 计算结果也存在一定差异(周丹 等, 1999)。计算生态位宽度的模型有多种, 根据是否考虑资源可利用率将其划分为两种(刘屹 等, 2015), 其中Shannon-Wiener指数和Simpson指数(Levins, 1968)为不考虑资源可利用率的模型, 而Urburt测度式、Petraitis测度、Feinsinger测度和Smith测度(MacArthur, 1968; Colwell et al, 1971; Feinsinger et al, 1981)为考虑资源可利用率的模型。由查阅的国内外相关文献可知, 营养生态位宽度的计算常采用根据各饵料生物类群的质量百分比、体积百分比及出现频率等参数计算的Shannon-Wiener指数模型和Levins指数模型。此外, 结合这两种指数模型对应的均匀度指数, 即标准化方程, 其值位于0~1之间, 适合进行种间比较(Marshall et al, 1997; 杨璐 等, 2016)。
其中, Shannon-Wiener指数 (Shannon et al, 1963) 计算公式为:
$H'=-\sum{{{P}_{i}}}\ln {{P}_{i}}$
Pielou均匀度(Pielou, 1966)计算公式为:
$J'=H'/\ln S$
Levins指数(Krebs, 1989)计算公式为:
$B=1/\sum{P_{\text{i}}^{2}}$
Hulbert均匀度(Hurlbert, 1978)计算公式为:
${{B}_{a}}=(B-1)/(S-1)$
上述各式中: Pi为第i种饵料生物占该种鱼类所有饵料生物的质量百分比(或体积百分比、出现频率); S为饵料生物种类数。H'和B可表征营养生态位宽度, J'与Ba为对应的标准化营养生态位宽度(Marshall et al, 1997)。利用Ba值可对营养生态位进行划分, 0~0.39为窄生态位, 0.4~0.6为中等生态位, 0.61~1为宽生态位(Corrêa et al, 2011; 杨璐 等, 2016; Maitra et al, 2020)。
有研究认为Levins指数是一个更适合测量生态位宽度的模型(Krebs, 1989), 因为它会对丰富的资源给予更多权重, Shannon-Wiener指数则对稀有资源更敏感。Marshall等(1997)研究了各种用于分析鱼类种间(内)摄食关系的模型的优缺点, 认为Levins指数和Shannon-Wiener指数这两种生态位宽测度的结果几乎没有差异。此外, Marshall等(1997)在比较标准化生态位宽度时, 发现均匀度J'的取值范围大于均匀度Ba的取值范围, 而均匀度Ba的种间变化性更大。因此, 稀有物种的重要性变得更明显, 均匀度指数J'比Levins指数更能反映摄食的多样性, Levins指数则与主要资源的数量有更强的关系(Krebs, 1989)。因此, 在描述生态位宽度时, 使用标准化方程(J'或Ba)将比Levins指数或Shannon-Wiener指数更合适; Shannon-Wiener指数对稀有物种敏感性更高, 因而能更恰当地反映生态位的整体宽度; 在进行种间比较时, Levins指数可能最适合, 因为它降低了更稀有的猎物资源的权重, 而这些资源在摄食中占比很小。
对于生态位重叠, 常用的度量方法有Schoener(1970)、Levins (1968)和Pianka(1973)分别提出的生态位重叠模型。其中, 物种间最常见的生态位重叠分析方法是基于经典的Pianka指数(Pianka, 1973), 该指数来源于不同物种的摄食组成, 公式如下:
${{O}_{jk}}=\sum\limits_{i}^{n}{{{P}_{ij}}{{P}_{ik}}/\sqrt{\sum\limits_{i}^{n}{P_{ij}^{2}}\sum\limits_{i}^{n}{P_{ik}^{2}}}}$
在计算营养生态位时, 公式(5)中的Pij可代表饵料生物i占捕食者j中所有饵料生物的质量百分比、体积百分比或出现频率, Pik同理; n为饵料生物总数。Ojk表示j和k两物种间营养生态位的重叠程度, 其取值范围为0~1, 值越大, 说明重叠程度越高, Ojk=0视为无重叠, Ojk>0.3视为重叠有意义, Ojk>0.6视为显著重叠, Ojk=1视为完全重叠(Grossman, 1986; Corrêa et al, 2011; Guo et al, 2014)。
此外, 也有学者(Vaudo et al, 2011; Knickle et al, 2014)使用Schoener重叠指数模型(Schoener, 1970), 其公式如下:
$C=1-0.5(\sum{\left| {{P}_{ix}}-{{P}_{iy}} \right|})$
式中: Pix和Piy分别为生物饵料i在物种x和y的食物组成中所占的质量百分比(或出现频率, 或相对重要性指数); C为x和y两物种间营养生态位的重叠程度, 其变化范围为0~1, 0代表无重叠, 1代表完全重叠, 通常C>0.6认为具有生物学意义(Wallace, 1981; Vaudo et al, 2011; Knickle et al, 2014)。
Carroll等(2019)在对空间生态位相似性进行描述时指出Schoener指数存在一个潜在的缺陷, 即当两个物种在大范围内以低密度或低出现概率同时出现及它们之间的相互作用不太可能发生时, Schoener指数会得到一个偏高的重叠值。同样, 如果在某些区域有许多捕食者, 而捕食者的数量与被捕食者的数量相关, 那么在捕食压力可能很高的情况下, Schoener指数会得到一个偏低的重叠值。Pianka生态位重叠指数受种群个体数量影响较小, 其值取决于食物资源在物种间所占的相对比例, 能客观反映物种间对资源利用的相似程度(杨效文 等, 1992; 周丹 等, 1999; 李㛃等, 2003)。
由于胃含物分析法是基于形态学观察基础上对胃肠道内容物进行的分类鉴定, 往往需对研究物种的胃肠道内容物进行致命取样、洗胃等, 且无法对已消化食物进行形态学分析, 使得胃含物分析法在濒危物种食性研究中不可取(Hancock et al, 2019), 或在以胶质浮游动物和其他软体动物为食的物种的食性研究中极其困难(Clarke et al, 2020)。近几年, 许多胃含物研究结合了分子生物手段, 如采用DNA条形码、高通量测序技术等, 能够开展更深入的生物学研究, 且在一定程度上弥补了由于消化导致分辨率降低的不足。DNA条形码技术为物种水平的鉴定提供了一种有效的方法, 将更有利于生物分类学和生物多样性的研究(Hajibabaei et al, 2007)。例如, 席晓晴等(2017)选用线粒体细胞色素C氧化酶亚基 I (mitochondrial cytochrome oxidase subunit I, COI)作为分子标记, 对皮氏叫姑鱼(Johnius belangerii)的胃内食糜进行了物种鉴定, 结果比传统胃含物观测法鉴定出了更多物种, 提供了皮氏叫姑鱼更加多样的摄食信息。Clarke等(2020)运用高通量测序, 选用PCR扩增核糖体DNA(18S ribosomal DNA)V9区对印度洋南部中上层鱼类胃含物进行了食性分析, 研究对象包括4种灯笼鱼和南极深海鲑(Bathylagus antarcticus), 结果发现4种灯笼鱼以摄食端足类、鳞虾类和桡足类为主, 放射虫类和管水母类在南极深海鲑摄食中占比较高, 同时还发现在以往的胃含物分析中这些类群的饵料贡献率被大大低估, 这证实了高通量测序技术在中上层鱼类摄食评估中可能具有更大的发展空间或潜力。传统的胃含物分析加上DNA分子技术的补充, 可大幅提高胃含物分析的分辨率。
虽然胃含物分析存在一定的局限性, 即其“分辨率”会受到消化程度的直接影响, 但由于胃含物分析能够提供基础的分类学数据(高小迪 等, 2018), 目前在营养生态位的研究中仍被普遍运用。如韩东燕等(2013)在对胶州湾5种虾虎鱼类进行胃含物分析时发现这些鱼类均属底栖动物食性。通过Shannon-Wiener指数及Pianka生态位重叠指数对其营养生态位宽度及重叠程度进行评估, 结果表明六丝钝尾虾虎鱼(Amblychaeturichthys hexanema)在5种虾虎鱼中占据的营养生态位宽度最大, 且食物组成与钟馗虾虎鱼(Tridentiger barbatus)较为相似, 两者重叠指数最高, 较容易发生食物竞争(韩东燕 等, 2013)。SÁ-Oliveira等(2014)对巴西马卡帕(Amapá)地区的鱼类群落同样进行了胃含物分析, 并利用Levins指数及Pianka指数分析比较了它们的生态位宽度及重叠, 发现该地区的鱼类群落物种中绝大多数是摄食特化物种, 且具有较窄的生态位宽度; 食鱼性(piscivores)鱼类和食碎屑(detritivores)鱼类有较高的生态位重叠, 且随季节及区域变化生态位重叠变化较小。Grainger等(2020)利用胃含物分析法对澳大利亚新南威尔士(New South Wales, Australia)海域噬人鲨(Carcharodon carcharias)的食性进行了初步分析, 并应用多维营养生态位框架构建了其摄食生态位, 结果显示鳟澳鲈(Arripis trutta)是噬人鲨的主要捕食对象, 其次为鳐类、珊瑚礁鱼类等底栖食性鱼类; 此外, 噬人鲨的营养生态位宽度在性别之间无差异, 与南非地区的噬人鲨结果相似, 且随着鲨鱼个体体型的增大, 营养生态位宽度增加, 并认为这可能与其活动范围的扩大导致的摄食对象增加有关。

1.2 整体组织稳定同位素分析

直接食性分析如胃肠道内容物分析和粪便分析, 仅能对较难消化的硬组织形态进行鉴定, 而对易消化食物则难以判别, 或对于某些食物饵料在生物消化道内的相对丰度无法准确测量, 此时常引入稳定同位素示踪法来辅助判断食物来源(Willson et al, 2010; 沙永翠 等, 2015)。其原理是生物圈中重、轻同位素在生物新陈代谢过程中的同位素分馏(Post, 2002)。碳稳定同位素比值(δ13C)在营养级间变化很小, 约为0.1‰~0.4‰, 可用来示踪消费者的能量来源; 氮稳定同位素比值(δ15N)在营养级间相差约3.4‰±1‰, 可用来评估消费者的营养级(Trophic Position, TP)(Minagawa et al, 1984; Li et al, 2014), 其公式如下:
$\text{TP}=\frac{{{\delta }^{\text{15}}}{{\text{N}}_{\text{sample}}}-{{\delta }^{\text{15}}}{{\text{N}}_{\text{baseline}}}}{\text{TEF}}+\lambda$
式中: δ15Nsample为消费者氮稳定同位素比值; δ15Nbaseline为基线生物的氮稳定同位素比值; TEF为营养级间富集度(Trophic Enrichment Factor); λ为基线生物的营养级; TP表示消费者营养级(姜亚洲 等, 2015; Ji et al, 2019)。此外, 消费者组织的稳定同位素比值反映了组织合成期间的摄食, 因此具有不同周转率的组织, 其整合的摄食信息代表了不同的时间段。例如, 肝脏等代谢速率高的组织可反映短期食性, 而骨骼则表达的是更长时间内的摄食信息(Bearhop et al, 2004)。
消费者组织稳定同位素组成能反映其食物来源, 在生态系统中的生物均有其特异性的δ13C与δ15N水平(石焱, 2018)。稳定同位素值是生物体组织长时间营养过程的累计, 为量化营养生态位提供了一种有效手段(李凡 等, 2018)。Layman等(2007)提出了6种基于碳、氮稳定同位素的定量指标来从不同角度度量生态位(表2), 被称为Layman矩阵(Layman matrix), Layman矩阵可表征食物网营养结构的多样性和冗余度。Knickle等(2014)运用Layman矩阵研究了纽芬兰沿海同域鳕的摄食生态位分化, 发现大西洋鳕(Gadus morhua)和格陵兰鳕(G. ogac)基本处于同一营养水平, 营养生态位无明显重叠, 两物种摄食竞争程度较低, 表明摄食竞争不太可能是该地区大西洋鳕缓慢恢复重建的原因。黄佳兴等(2019)通过Layman矩阵分析了南海中西部海域鸢乌贼(Sthenoteuthis oualaniensis)中型群和微型群的营养级变化及营养生态位差异, 发现不同胴长组鸢乌贼的δ13C与δ15N值范围有所差异, 其中δ15N值随胴长增加有增大的趋势。营养生态位宽幅和营养级的多样性表现为中型群大于微型群, 可能是由于鸢乌贼在生长发育过程中会发生摄食行为的转变, 中大型鸢乌贼主要摄食头足类和鱼类, 而小型鸢乌贼则主要摄食低营养级的小型鱼类和浮游动物。值得注意的是, 当应用Layman矩阵中的凸包面积(total area of the convex hull, TA)来描述群落种群的同位素生态位宽度时, 应谨慎考虑样本量大小。在样本量较大的情况下, 对不同种群个体间(包括不同大小的个体)的营养生态位宽度作比较时, δ13C与δ15N值易出现离群值, 使TA产生偏差, 其结果可能在统计学上无意义(Podani, 2009; Jackson et al, 2011)。Jackson等(2011)对此进行了校正, 考虑到采样过程中的随机误差和采样数据的不确定性, 提出了在R统计计算包中进行分析的标准椭圆面积(standard ellipse area, SEA), 用基于双变量数据的标准椭圆来表示其核心生态位, 其变量x和y是由相关的协方差矩阵支撑, 即$\sum{=\left[ \begin{matrix} \sigma {}_{x}^{2} & \operatorname{cov}(x,y) \\ \operatorname{cov}(y,x) & \sigma _{y}^{2} \\\end{matrix} \right]}$。协方差矩阵规定了椭圆的形状和大小, 以及x和y的均值。Σ的特征值(λ)和特征向量(ν)给出了长半轴a=λ1-1和短半轴b=λ2-1的长度, 以及a与x轴的夹角θ=sin-1(v12), 依据这些变量和参数即可进行绘图并计算椭圆面积SEA=πab(Jackson et al, 2011)。
表2 基于碳、氮稳定同位素度量营养生态位的定量指标

Tab. 2 Quantitative indicators of trophic niche based on carbon and nitrogen stable isotopes

定量指标 含义 作用 参考文献
δ13C范围 δ13C最大值与最小值之间的差值 可表示基础食物来源的多样性 Layman et al, 2007;
Vaudo et al, 2011;
Zhang et al, 2018;
李凡 等, 2018;
Costa et al, 2019;
黄佳兴 等, 2019
δ15N范围 δ15N最大值与最小值之间的差值 可表示食物网中的营养长度, 取值范围越大表明营养级越宽泛
质心的平均距离 δ13C、δ15N二维坐标系中, 所有个体到质心的平均距离, 所有个体δ13C、δ15N的均值即为质心坐标 代表物种内营养多样性的平均程度
最短均值 δ13C、δ15N二维坐标系中, 相邻两点最短距离的平均值 可代表物种在δ13C、δ15N二维坐标系中的整体密度
最短均值标准差 δ13C、δ15N二维坐标系中, 相邻两点间最短距离的标准差 可代表物种在δ13C、δ15N二维坐标系中的均匀度, 其值越低表明营养生态位分布更加均匀。相比最短均值, 受样本量大小的影响较小
凸包面积 δ13C、δ15N二维坐标系中, 所有点围成的凸多边形面积 可指示食物网中营养多样性的总程度
标准椭圆面积 δ13C、δ15N二维坐标系中, 经协方差矩阵数据处理绘制的椭圆面积 量化营养结构和生态位划分, 相比凸包面积, 受样本量影响较小
目前, 稳定同位素技术已经相当成熟, 并已成为海洋动物营养生态位研究领域的重要手段, Layman矩阵和标准椭圆则是应用稳定同位素技术研究海洋动物营养生态位的重要工具。Chiu-Werner等(2019)通过测定洪堡企鹅(Spheniscus humboldti)羽毛的δ13C与δ15N值, 建立了凸多边形和标准椭圆区域, 分析了野生洪堡企鹅在厄尔尼诺(El Niño)影响下的营养生态位分离情况。结果发现在不同厄尔尼诺强度下, 洪堡企鹅的营养生态位有明显的分离, 各年份间的生态位宽度也存在显著差异。Murillo-Cisneros等(2019)研究了南加利福尼亚太平洋沿岸3种鳐类的同位素生态位划分, 通过贝叶斯标准椭圆绘制同位素生态位, 发现突吻犁头鳐(Pseudobatos productus)相比洁背强鳍鳐(Zapteryx exasperata)和加州鲼(Myliobatis californica)占据着最宽的同位素生态位, 突吻犁头鳐与洁背强鳍鳐之间的同位素生态位重叠值高于突吻犁头鳐与加州鲼间的重叠值。这表明突吻犁头鳐与洁背强鳍鳐可能存在共享的食物资源和栖息地, 而与加州鲼则存在一定的资源隔离。国内也有许多学者使用Layman矩阵和标准椭圆相结合的方法进行营养生态位分析。如盖珊珊等(2019)对小黑山岛人工鱼礁区的许氏平鮋(Sebastes schlegelii)和大泷六线鱼(Hexagrammos otakii)进行了营养生态位分析, 通过测定其δ13C与δ15N值计算了凸多边形面积、标准椭圆面积及营养生态位重叠面积, 结果发现两种鱼仅在秋季出现营养生态位重叠, 许氏平鮋春、秋两季的营养生态位宽幅均大于大泷六线鱼, 说明许氏平鮋对食物资源的利用和竞争能力较大泷六线鱼更强。

1.3 脂肪酸分析

脂肪酸(fatty acid)是水生生物的重要组成部分, 一般占到干重的2%~15%(王娜, 2008), 主要以三羧酸甘油酯和磷脂的形式存在。由于生物体内三羧酸甘油酯中的脂肪酸主要来自于所摄入的食物, 同时脂肪酸在生物体内的代谢过程中比较稳定, 经生物消化吸收后基本结构不变, 因此它连接的脂肪酸是指示其食物来源的重要标志(黄亮 等, 2009)。Bourdier等(1989)通过喂养试验, 发现浮游动物桡足类指镖水蚤(Acanthodiaptomus denticornis)的脂肪恢复速率取决于其所摄食的藻类, 经过20d喂养后, 其体内脂肪组织的部分脂肪酸(如16:1n7和18:1n7)显示出与食物来源相同的特征。对于水生生物来说, n-3和n-6系列多不饱和脂肪酸只能从饵料中获取, 不能自身合成, 被称为必需脂肪酸(王娜, 2008)。而且到目前为止, 已被研究的鱼类均需要至少一种高度不饱和脂肪酸(Sargent et al, 1995)。这些高度不饱和脂肪酸从生态系统的低营养级传递到高营养级的过程中, 其结构基本保持不变, 可用于区分种间资源利用模式差异(摄食对象种类或栖息地)、确定生态位分化模式及食性的特异化程度、探究食性在空间及时间上的变化、定性和定量分析食性(高小迪 等, 2018)。
脂肪酸作为一种良好的营养示踪物, 利用脂肪酸分析探究营养生态位的研究已有开展。脂肪酸组成(fatty acid profiles)可以用来研究捕食者和猎物之间的动态关系、食物网结构和能量流(Sardenne et al, 2016)。由于脂肪酸组成分析所测得的脂肪酸种类较多, 通常都需要对数据作降维处理。Pethybridge等(2014)对来自西北地中海的沙丁鱼(Sardina pilchardus)、欧洲鳀(Engraulis encrasicolus)和黍鲱(Sprattus sprattus)进行了脂肪酸组成研究, 结果显示沙丁鱼和欧洲鳀在3月份有较大的摄食重叠; 通过主成分分析(principal component analysis, PCA)及多维标度排序(multidimensional scaling ordinations, MDS)分析比较了3种鱼在不同月份的脂肪酸生态位, 结果表明沙丁鱼比欧洲鳀的摄食策略更多样化, 且冬季摄食重叠高于夏季, 而黍鲱相比沙丁鱼和欧洲鳀在冬季更具有独特的生态位。Antonio等(2014)利用脂肪酸组成分析并结合稳定同位素技术(δ13C、δ15N值)分别绘制了标准椭圆和多维尺度多边形, 研究了温带河口地区3种甲壳类动物的生态位分化, 发现佩氏长臂虾(Palaemon peringueyi)表现出与其他两种虾类有不同的摄食偏好, 导致其与另外两种虾类的同位素生态位发生分离, 反映了其摄食组成来源不同; 但脂肪酸生态位发生重叠, 说明佩氏长臂虾可利用食物的脂肪酸组成较其余虾类有更多的相似性。例如, 佩氏长臂虾更多同化的是底栖微藻, 另外两种虾类则主要摄食颗粒有机物。3种虾类的食物源受时间的推移反映在同位素值上有所不同, 但脂肪酸组成(至少在一年内)较为相似, 因此通过比较碳、氮稳定同位素和脂肪酸各自组成的生态位, 能够提供更多尺度信息。Sardenne等(2016)采用NMDS(non-metric multidimensional scaling)研究了印度洋西部同域分布的热带金枪鱼营养生态位, 证实了个体发生生态位分化是热带金枪鱼共存的主要因素。此外, Bierwagen等(2019)基于几种中级捕食者肌肉和血浆的脂肪酸组成, 利用物种关联性分析(species association analysis)和EcoSimR模拟, 结合Pianka指数及Shannon指数, 研究了大堡礁生态系统中级捕食者的生态位宽度及种间生态位重叠程度; 同时还通过冗余分析(redundancy analysis, RDA)确定了物种基础食源差异, 并利用Layman矩阵比较了研究物种的脂肪酸生态位宽度。结果发现灰三齿鲨(Triaenodon obesus)与钝吻真鲨(Carcharhinus amblyrhynchos)有明显的摄食重叠, 但灰三齿鲨占据的生态位面积比钝吻真鲨小; 同时还发现鲨鱼与硬骨鱼之间有明显的生态位分离。该结果与Espinoza等(2019)在汤斯维尔(Townsville)地区利用稳定同位素分析技术获得的摄食重叠结果相似。

1.4 氨基酸单体稳定同位素分析

尽管整体组织稳定同位素分析(bulk tissue stable isotope analysis, SIAbulk)在评估摄食和营养关系方面作用明显, 但也存在局限性(Laiz-Carrión et al, 2019)。例如, 随着营养级的增加, 15N的富集是随消费者种类、生理及食性变化而变化的(del Rio et al, 2009); 在复杂的生态系统中, 基线较难确定(Popp et al, 2007)。而特定化合物同位素分析技术在一定程度上可以解决这些问题。特定化合物(氨基酸)同位素分析(compound-specific isotopic analysis of amino acids, CSIA-AA)在摄食生态学领域主要用以研究捕食者碳源和氮源的追溯及其循环过程(Cherel et al, 2019), 包括生态系统同位素基线的确定(贡艺 等, 2017)、有机质碎屑溯源和转化(Tremblay et al, 2009)、营养级计算(Stewart et al, 2017)、种内(间)关系分析(Zanden et al, 2013)及迁徙洄游(Cherel et al, 2019)等。其原理是消费者的摄食组成和代谢过程能够反映在特定氨基酸的δ13CAA和δ15NAA值上(Boecklen et al, 2011)。McClelland等(2002)对海洋中绿藻及浮游动物δ15N值的研究表明, 随着营养水平的升高, 生物体δ15N值的升高是其体内氨基酸δ15N值变化的平均结果。某些氨基酸, 如谷氨酸, 其δ15N值在营养级间的富集可达近7‰, 被认为是“营养”氨基酸; 而苯丙氨酸等氨基酸的δ15N值几乎不变, 被认为是“源”氨基酸(Ruiz-Cooley et al, 2017)。Chikaraishi等(2007)在沿海自然环境中观察到底栖藻类与腹足类动物存在同样的关系, 并提出了一种可能影响其营养关系的机制(图2)。某些氨基酸(如丙氨酸、缬氨酸、异亮氨酸和谷氨酸)由于代谢转氨过程中发生碳氮键裂解而产生N的分馏, 导致15N的富集, 最高可达10‰; 而其他氨基酸(如蛋氨酸和苯丙氨酸), 由于其主要代谢过程中既不形成也不裂解与N原子有关的键, 因此δ15N值相对保守。对于δ13CAA也存在类似的情况, 即非必需氨基酸的δ13C值在食物-消费者间发生显著的变化, 而必需氨基酸的δ13C值则变化很小, 可作为食物网基础碳源的理想示踪剂(McMahon et al, 2010)。CSIA-AA方法的优势在于可根据生物个体自身的两类氨基酸来计算营养级, 避免了食物网基线的干扰(McClelland et al, 2002; Chikaraishi et al, 2014)。Ruiz-Cooley等(2017)应用CSIA-AA, 以顶级捕食者短吻真海豚(Delphinus delphis)为研究对象, 测定了加利福尼亚湾食物链的长度, 并联系环境对食物链长度的年际变化进行了探讨。对于生态位研究, 大多学者基于整体组织稳定同位素分析构建标准椭圆(Jackson et al, 2011)或Layman矩阵(Layman et al, 2007)进行生态位分析, 同时再结合CSIA-AA的δ15NAA对营养级作出准确估算。如Lorrain等(2009)利用CSIA-AA方法结合整体组织稳定同位素技术, 揭示了印度洋亚热带区至南极洲的凤头黄眉企鹅(Eudyptes chrysocome)、王企鹅(Aptenodytes patagonicus)及阿德利企鹅(Pygoscelis adeliae)的摄食生态信息, 发现凤头黄眉企鹅在南、北部存在δ15N值差异; 王企鹅和阿德利企鹅的苯丙氨酸δ15N值均比凤头黄眉企鹅高, 是由于其觅食位置、摄食行为及摄食水域生产力不同; 王企鹅的谷氨酸与苯丙氨酸δ15N值差值(∆δ15Nglu-phe)最高, 反映了其营养级最高。Peavey等(2017)利用SIAbulk构建标准椭圆和多边形, 同时考虑食物网中δ15N基线的变化, 结合CSIA-AA方法测定的营养级, 分析了东太平洋丽龟(Lepidochelys olivacea)的营养生态位分化, 发现其整体组织的δ15N值在体长和性别间无明显差异, 其氨基酸δ15N值也显示营养级无明显变化; 相比低纬度地区, 栖息于高纬度区域的东太平洋丽龟的营养生态位宽度更大。Hetherington等(2019)以相同的方法对加利福尼亚洋流系统中棱皮龟(Dermochelys coriacea)的营养生态位进行了研究, 结果显示采样期间的棱皮龟在性别上无同位素值差异, 且营养级无显著变化, 较大的营养生态位宽度与其消费多种食物及高度迁徙行为有关。目前, 同时利用SIAbulk和CSIA-AA两种方法进行营养生态位构建和比较的研究仍相对较少, 其中Cherel等(2019)对头足类的肌肉和角质颚进行了δ13CAA和δ15NAA的测定, 以此建立了直角坐标系来表征相对营养生态位, 并与SIAbulk方法所得生态位作比较, 验证了CSIA-AA在营养生态位分析中的有效性。
图2 氨基酸代谢过程中的氮同位素分馏[引自Chikaraishi等(2009)]

Fig. 2 Nitrogen isotopic fractionation during amino acid metabolism. After Chikaraishi et al (2009)

2 展望

近30年来, 有关营养生态位的研究理论被广泛关注, 相关研究也一直处于增长趋势。营养生态位评估方法的多元化发展为海洋动物营养地位、生态功能、种间关系、群落结构等生态学问题的量化研究提供了理论基础。但因这些评估方法各具优势和局限性(表3), 在应用过程中仍存在不足, 今后应进一步开展以下几方面的研究工作:
表3 胃含物分析、整体组织稳定同位素分析、脂肪酸组成分析及氨基酸单体稳定同位素分析在海洋动物摄食生态学中的比较与应用

Tab. 3 Comparison and applications of stomach content analysis, bulk tissue stable isotope analysis, fatty acid profile and compound-specific isotopic analysis of amino acids in trophic ecology study of marine animals

方法 优势 劣势 应用 实例
胃含物分析(SCA) 操作简单, 能够快速获取真实、具体的摄食信息 所需样本量较大, 空胃率较高; 食物消化率直接影响生物食性分析, 且仅能反映生物被捕捞前一段时间内的摄食情况, 存在一定的偶然性 食性分析、食物资源时空变化及与生物摄食行为的关系、营养级计算、营养(空间)生态位分析、食物竞争与生物空间分布的关系等 Hyslop, 1980; Marshall et al, 1997; 韩东燕 等, 2013; Sá-Oliveira et al, 2014
稳定同位素技术(SIA) 可对胃含物食性分析进行补充, 对样本量要求不高, 能够反映生物较长或较短时间内的摄食信息 分馏系数和生物基线值易受生物生理、时间、环境变化的影响; 营养级计算不够精确 食性分析、食物资源分配及利用、营养级计算、营养生态位分析、物种迁徙洄游及栖息地分析、种间(内)关系分析等 Post, 2002; Li et al, 2014;Chiu-Werner et al, 2019; Murillo-Cisneros et al, 2019; 盖珊珊 等, 2019; 黄佳兴 等, 2019
脂肪酸组成分析(FA) 能够反映生物一段时间内的摄食信息, 对样本量要求不高, 食性分析较为准确 无法计算营养级; 往往使用较多复杂的统计学方法 食性分析、食物资源分配及利用、营养生态位分析、种间(内)关系分析等 Pethybridge et al, 2014; Bierwagen et al, 2019
方法 优势 劣势 应用 实例
氨基酸单体稳定同位素分析(CSIA-AA) 样本量要求不高, 能够反映生物一段时间内的摄食信息; 营养级计算更为准确 前处理较为繁琐; 对氨基酸碳稳定同位素测定较少; 往往作为整体稳定同位素分析的补充手段, 对营养生态位研究尚处于摸索阶段, 没有达成统一标准 生物基线确定、营养级计算、营养生态位分析等 贡艺 等, 2017;
McMahon et al, 2019
胃含物分析+稳定同位素技术(SCA+SIA) 弥补了胃含物“分辨率”受限及仅能反映近期摄食信息的缺点, 食性分析更加准确; 更能揭示食物资源的划分及利用 食性分析、食物资源分配及利用、营养级评估、营养生态位分析、种间(内)关系分析等 Knickle et al, 2014;
Garcia et al, 2018;
李凡 等, 2018
稳定同位素技术+脂肪酸分析(SIA+FA) 弥补了脂肪酸分析无法计算营养级的缺陷; 食性分析结果更准确; 能从不同角度解释营养生态位差异, 从多角度提供更多摄食信息, 研究潜在生态位重叠 食性分析、食物资源分配及利用、营养生态位分析、种间(内)关系分析等 Antonio et al, 2014;
Sardenne et al, 2016
稳定同位素技术+氨基酸单体稳定同位素分析(SIA+CSIA-AA) 解决了生物基线值变化的问题, 计算营养级更为准确; 更能细化营养生态位差异 食性分析、食物资源分配及利用、生物基线确定、营养级计算及其时间变化、营养生态位分析、物种迁徙洄游和栖息地分析、种间(内)关系分析等 Lorrain et al, 2009;
Zanden et al, 2013;
Ruiz-Cooley et al, 2017;
Cherel et al, 2019;
Hetherington et al, 2019
1) 对营养生态位评估方法的选择。海洋动物营养生态位分析结果的准确解释和应用取决于相对统一的评估方法, 这也将提高各项研究数据的可比性。因此, 针对不同种类的海洋动物, 建议开展多种方法相结合的比较研究, 根据实际情况并考虑各评估方法的利弊, 建立合适的营养生态位评价标准或体系。
2) 目前的海洋动物营养生态位研究局限于个体和组织水平, 氨基酸和脂肪酸等特定化合物的稳定同位素分析与肠道微生物群落分析等新技术提升了营养生态位评价的精细程度, 但这些技术的广泛应用需要合适的计算方式或模型, 这些问题的解决将使新技术在海洋动物摄食生态学研究中发挥更大的作用。
3) 从已有的研究来看, 海洋动物营养生态位的研究多集中在短时间尺度, 对于中、长时间尺度如气候变化和生物进化过程中的营养生态位变动规律目前尚缺少研究。今后可以与古生物和古气候等学科融合, 结合大数据和人工智能等新技术, 充分利用各评估方法反映营养生态位时间尺度的长短差异, 探究不同时间尺度海洋动物营养生态位的动态变化。

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