浮游胶质被囊动物暴发机制及海洋碳泵效应*

谭烨辉; 赖艳娇; 连喜平; 刘甲星; 柯志新; 李开枝

doi:10.11978/2022239

热带海洋学报 >

2023 , Vol. 42 >Issue 5: 178 - 193

DOI: https://doi.org/10.11978/2022239

综述

浮游胶质被囊动物暴发机制及海洋碳泵效应^*

谭烨辉 ^,¹^,² ,
赖艳娇 ¹^,² ,
连喜平 ¹^,² ,
刘甲星 ¹ ,
柯志新 ¹^,² ,
李开枝 ¹^,²

展开

1. 中国科学院热带海洋生物资源与生态学重点实验室, 广东省应用海洋生物学重点实验室, 中国科学院南海海洋研究所, 广东广州 510301
2. 中国科学院大学, 北京 100049

谭烨辉。email: tanyh@scsio.ac.cn

谭烨辉(1970—), 女, 研究员, 从事生物海洋学研究。email:

收稿日期: 2022-11-08

修回日期: 2022-11-27

网络出版日期: 2023-02-13

基金资助

国家自然科学基金面上基金项目(31971432)

国家自然科学基金面上基金项目(41976112)

国家自然科学基金面上基金项目(32171548)

收起

Swarms of pelagic gelatinous tunicates and their roles in marine biological carbon pump^*

TAN Yehui ^,¹^,² ,
LAI Yanjiao ¹^,² ,
LIAN Xiping ¹^,² ,
LIU Jiaxing ¹ ,
KE Zhixin ¹^,² ,
LI Kaizhi ¹^,²

Expand

1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China

TAN Yehui. email: tanyh@scsio.ac.cn

Received date: 2022-11-08

Revised date: 2022-11-27

Online published: 2023-02-13

Supported by

National Natural Science Foundation of China(31971432)

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Fold

摘要

滤食性浮游被囊动物在开阔大洋和沿海海域中大量存在, 通过黏液网来大量过滤海水浓缩食物颗粒以供种群快速增殖, 是生物碳泵的关键组成, 对海洋生物地球化学循环和生态系统能量流动均有重要意义。文章从浮游被囊动物生物学特征、植食性滤食作用、生活史特异性等方面综合论述了国内外关于浮游被囊动物在摄食海洋微型生物、调节海洋生物碳泵(biological carbon pump, BCP)和改变微型生物群落结构以及联系深海食物网等方面的作用。概括了国内外影响浮游被囊类暴发的食物因素、生活史特征、海洋动力过程及气候变化等相关研究进展。浮游被囊动物通过黏液过滤打包真光层微型生物, 产生的粪便球和胶质死体快速沉降而输出成为胶质碳泵, 从而增加BCP效率, 改变微型生物碳循环途径; 作为上层海洋生态系统与深海生态系统的媒介, 胶质坠落在深海群落和底栖动物食物网中扮演重要作用。文章最后总结了其他胶质碳泵的相关研究进展, 并提出在全球变化背景下, 未来的研究应该更多地着眼于动力过程对不同生活史阶段浮游被囊动物的垂直移动和集群的影响, 并将过滤摄食对微生物群落影响及繁殖策略响应与海洋物理、化学和生物环境多维度联系起来, 全面解释浮游被囊类暴发的内在和外在机制, 有助于准确评估海洋被囊类胶质碳泵效率及其对全球变化的响应。

关键词： 浮游被囊动物; 集群暴发; 胶质碳泵; 食物网

本文引用格式

谭烨辉 , 赖艳娇 , 连喜平 , 刘甲星 , 柯志新 , 李开枝 . 浮游胶质被囊动物暴发机制及海洋碳泵效应^*[J]. 热带海洋学报, 2023 , 42(5) : 178 -193 . DOI: 10.11978/2022239

Abstract

Mucus-feeding pelagic tunicates are widely distributed in the open ocean and coastal waters, which have very high rates of reproduction, and the ability to form massive blooms. In this review, we provide a qualitative overview of the combination of high particle consumption and swarms of pelagic tunicates led to accumulate at the ocean floor as jelly-POM (particulate organic matter), substantial contributions to vertical export fluxes. As well as the swarms in relation to environmental drivers and unique life-history adaptation, its role in pelagic-benthic coupling, structure and energy flow of marine food web by selecting feeding are reviewed. Because pelagic tunicates have high filtering rates and efficiencies and can reach great abundances, they have the potential to remove a significant fraction of shelf water column primary production, are exported via mucous aggregates, fecal pellets, and jelly falls sinking to depth or restructure shelf pelagic food webs. The study of jelly-falls represents a major challenge in the understanding of the biological pump mainly due to technical/sampling hurdles, the ecological significance of pelagic tunicate blooms, for instance, the rate of this downward carbon flux may be further enhanced through in-situ observations on pelagic tunicates’ diel vertical migrations together with quantitative net catches. Future work should pay more attention to the coupling between fine scales of hydrodynamic grazing and breeding rates under in situ conditions, and link bloom impact on carbon cycling to more dimensions of the physical, chemical, and biological ocean environment, in order to more accurately assess the efficiency of the jelly carbon pump and its response to global change.

Key words： pelagic tunicates; swarms or aggregations; jelly-carbon pump; food web

1 浮游被囊动物生态地位

浮游被囊动物(Tunicata)包括海樽纲(Thaliacea, 又称樽海鞘纲)和尾海鞘纲(Appendiculariae, 又称Larvacea幼形纲或有尾纲)。樽海鞘纲主要包括3个目: 全肌目、半肌目和磷海樽目, 每个目各一个科, 分别是海樽科(Doliolidae)、纽鳃樽科(Salpidae)和火体虫科(Pyrosomidae)。有尾纲分住囊虫科Oikopleuridae和褶海鞘科Fritillariidae。为了便于区别, 本文用樽海鞘代替樽海鞘纲, 而所指的海樽(Doliolids)仅代表海樽科。

海洋最常见的胶质浮游动物有栉水母、水母、被囊动物和毛颚动物等, 涵盖几乎所有的海洋生物门类, 如环节动物、软体动物和节肢动物, 都含有胶质物种, 许多胶质浮游动物利用黏液结构来过滤食物。在海洋生态系统中被囊动物是最有效的滤食性动物, 它们通过有黏性滤网大量过滤海水中0.1μm~1mm的颗粒有机物, 包括细菌和浮游植物(Alldredge et al, 1982; Madin et al, 2006; Sutherland et al, 2010b, 2022)。

纽鳃樽是一种桶状的动物, 从海表到1500m以下的所有水域都有分布。目前大约有200个物种被描述, 大小为1~30cm, 长度不等。它们通过肌肉泵水到粘液网过滤食物, 同时也推动身体在水中前进
(图1a, 1b)。这种捕食策略使纽鳃樽能够大量过滤海水, 并不断地移动到新的食物区域。虽然有些类群生活在沿海, 但大多数类群都适应开阔大洋(Sutherland et al, 2010a)。早期显微镜对纽鳃樽粪球研究证实了其以浮游植物为食(Silver et al, 1981), 纽鳃樽具有高过滤效率(Bone et al, 2003)和小的滤网孔径(Sutherland et al, 2010b, 2022), 其摄食活动显著影响微型生物群落, 鉴于纽鳃樽分布广、产生尸体和粪球沉降快等特性, 其种群动态已被纳入全球碳模型(Luo et al, 2020)。

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图1 浮游被囊动物成体形态[据Lemaire (2011)修改]

a, b: 纽鳃樽; c, d: 火体虫; e, f: 海樽; g. 有尾类。白色箭头表示无性繁殖个体上存在初期的有性繁殖个体群; 红色箭头表示口腔; 蓝色箭头表示心房虹吸管

Fig. 1 The adult morphological features of planktonic tunicates. (a, b) Salp; (c, d) Pyrosome; (e, f) Doliolid; (g) Appendicularian; white arrowheads indicate asexual zooid with a nascent chain of sexual zooids; blue and red arrowheads indicate oral and atrial siphons respectively, modified from Lemaire (2011)

火体虫常见于热带和温带海洋, 其名字源于其共生荧光细菌发光。火体虫通常由成百上千的个体聚集成群体动物, 群体大小从几厘米到几十米长度不等, 形成中空管状的黏液网过滤海水(图1c, 1d), 火体虫群体的每个个体(zooid)位于圆筒群体的壁上, 内嵌在外囊中, 口管朝外, 摄食浮游微型生物(Alldredge et al, 1982; Godeaux et al, 1998), 通过泄殖腔孔排出水推进群体运动。火体虫主要在叶绿素最大值层滤食(Décima et al, 2019; Lyle et al, 2022), 在火体虫暴发期间, 其摄食作用可使海域叶绿素现存量减少17.5% (Décima et al, 2019)。

海樽是生活在温暖浅海陆架的大中型浮游生物(0.5~5cm), 约50个物种已被描述。体型类似纽鳃樽, 通过粘液网过滤器将水吸入从腔体后流出(图1e, 1f)。与纽鳃樽肌肉抽动不同, 黏液纤毛的驱动作用使海水通过黏液滤网形成缓慢而稳定的水流来有效捕获有机颗粒(Tebeau et al, 1994)或大量的浮游生物(Deibel, 1985; Paffenhöfer et al, 1995), 也能影响微型生物群落结构(Paffenhöfer et al, 1995; Deibel, 1998)。

有尾类或幼形纲的名字来源于与海鞘蝌蚪幼虫相似的体型(图1g), 身体由长1~4mm的“躯干”和比躯干长很多的尾巴组成, 较大的物种总长度可达6~8cm。是自由游动、高度特化的浮游被囊动物(Deibel et al, 2012), 已被描述的有尾类约70种, 在海洋中的丰度有时可以超过桡足类(Landry et al, 1994; Hopcroft et al, 1998; Briseño-Avena et al, 2020b)。有尾类的主要特征是腺体分泌粘多糖形成的“住屋”, 似胶状帽子覆盖在躯干前半部, 由于身体运动和水分的吸收, 住屋在几秒钟内迅速膨胀, 体积增加约300倍。住囊虫的整个身体在住屋内, 而褶海鞘的身体在住屋外面, 像一个与嘴相连的大球, 住屋是食物过滤和捕获器。尾巴起肌肉泵的作用, 通过两个背面开口将水吸进室内, 先通过粗过滤网, 防止过大或有害物质随水流进入住屋, 水被泵入后室, 再通过两个精细滤网捕获和浓缩小于5mm的悬浮颗粒。当过滤器堵塞时, 住屋脱落换上新住屋, 每天可更新2~40次(Sato et al, 2003)。通过快速生长和频繁脱落黏液住屋, 有尾类的有机颗粒物(particulate organic matter, POM)生产速率可比桡足类动物高10倍(Hopcroft et al, 1995)。

浮游被囊类频繁集群繁盛是亚热带大陆架和海洋的共同特征(Bone, 1998), 在海洋浮游生物链中扮演重要角色(Madin et al, 2006; Martin et al, 2017)。近年来, 浮游被囊类作为胶质类浮游动物在全球暴发的数量和频率都呈增加态势, 其产生的巨大生态影响也引起更多的关注(Condon et al, 2013; Lucas et al, 2014)。研究者认为浮游被囊类暴发会大量打包初级生产和有机颗粒, 其在碳输出、食物网结构和能量传递方面的作用被低估, 必须重新审视(Lüskow et al, 2020; Wright et al, 2021)。

2 浮游被囊类集群及海洋碳泵效应

2.1 浮游被囊类集群对初级生产摄食与有机碳输出

浮游被囊类因海域浮游植物升高而大量繁殖产生集群或者暴发, 在海洋碳泵中发挥着关键作用。樽海鞘成群出现时的丰度可超过1000个·米^-3 (Andersen et al, 1992; Everett et al, 2011; Henschke et al, 2011; Paffenhöfer, 2013), 在有的海域可占总浮游动物生物量的99%, 覆盖面积超过1×10⁵km² (Madin et al, 2006; Lavaniegos et al, 2007)。纽鳃樽在南大洋南部海区也经常旺发, 有时在生物量和食物竞争上超过南极磷虾 (Perissinotto et al, 1998; Atkinson et al, 2004)。樽海鞘摄食率高, 如每个纽鳃樽的清滤率超过100mL·min^-1, 是典型桡足类清滤率的1000倍(Harbison et al, 1976; Sutherland et al, 2010b), 暴发时造成的摄食压力能够消耗所在海域单日总初级生产力(Dubischar et al, 1997)。如果浮游植物丰度过高, 不断的滤食作用会使黏性滤网堵塞, 引起樽海鞘大量死亡而向深海沉降, 构成海雪的主要组分。纽鳃樽和火体虫死体及碎屑下沉的速度是胶质浮游动物中最高的(Lebrato et al, 2013)。基于数据建模显示, 全球浮游被囊动物碳通量(2.1~2.6Pg·a^-1)贡献了胶质浮游动物总颗粒状有机碳(particulate organic carbon, POC)输出的72% (Luo et al, 2020)。

最早在哈德逊海底峡谷(Hudson Canyon) 3000m以深处观察到纽鳃樽尸体大量沉降(Cacchione et al, 1978), 在北太平洋纽鳃樽Salpa sp.大暴发, 其大规模死体和粪便在4000m深海底沉积, 4月中旬在水深3400m深海POC通量达38mg·m^-2·d^-1, 6月底到7月初海底纽鳃樽碎屑每天最多覆盖98%的海床面积(Smith et al, 2014)。Stone (2016)开发了一维模型, 研究了北大西洋副热带环流对纽鳃樽垂直碳通量的贡献, 在纽鳃樽大量繁殖的年份里, 每年平均碳输出相当于200m捕集器POC通量的60%。KRILLBASE数据库的南大洋纽鳃樽丰度数据研究表明, 纽鳃樽可以消耗约13%的区域初级生产, 参与了南大洋生物碳泵(biological carbon pump, BCP)的13%~40%, 而大量集群时颗粒输出增加了约5倍, 并输出了真光层外净初级产量的46%, BCP效率从无纽鳃樽区的5%提高到纽鳃樽区的28%, 这是全球海洋中有记录的最高水平之一(Atkinson et al, 2017; Décima et al, 2019)。

火体虫的过滤效率在所有浮游动物中最高, 东太平洋海域的多棘火体虫(Pyrostremma spinosum)形成的密集群体, 对叶绿素现存量的摄食压力每天可达17.5% (Décima et al, 2019)。大西洋火体虫(Pyrosoma atlanticum)在冷涡中的最大湿重生物量可达360mg·m⁻³ (Henschke et al, 2019)。在地中海海底和中东的马德拉深海平原均观察到过大量大西洋火体虫尸体(Sartor et al, 2003; Roe et al, 1990)。在西非象牙海岸海域的海底监测到数千只大西洋火体虫尸体, 对整个海域平均碳量贡献估算大于5g·m^-2, 在某些区域甚至可达到22g·m^-2 (Lebrato et al, 2009)。大西洋火体虫群体到达Cabo Verde岛屿斜坡底的碳通量贡献平均为(15.09±17.89)mg·m^-2(Stenvers et al, 2021)。火体虫介导的碳通量接近浮游动物和微型浮游生物群落的总碳通量, 在生物碳泵中发挥了重要作用(Lebrato et al, 2009, 2022)。

海樽也是近海高效的滤食性动物(Deibel, 1998; Takahashi et al, 2015; Ishak et al, 2022), 在黑潮与亲潮相遇的开放海域, 海樽的生物量和密度最高分别可达 77mg·m⁻³和4600个·米⁻³, 占水深150m处有机颗粒输出碳的8%~17% (Takahashi et al, 2015)。海樽集群消退时, 死亡产生大量胶质坠落(jelly-falls)将有机碳输送到海底, 大幅提高了海洋BCP的效率(Trueblood, 2019; Stenvers et al, 2021)。有色溶解有机物(colored dissolved organic matter, CDOM)的光谱显示, 海樽摄食产生新的生物可利用性溶解有机物(dissolved organic matter, DOM), 预示海樽摄食浮游植物可能将有机碳从BCP中转移到微生物碳泵(microbialcarbon pump, MCP)(Gibson et al, 2002)。

由于有尾类和海樽的暴发经常发在近海海域, 因而忽视了其在BCP上的作用, 认为有尾类动物的碎屑 (如粘液囊和粪便)大部分在200m以浅分解, 因此不是深海碳的主要来源(Lombard et al, 2010)。相比之下, 纽鳃樽的碳输出可达200m以下(Stone et al, 2016)。浮游被囊类动物不同类群之间的碳输出效率存在差异, 其在全球BCP和大气与海洋之间碳平衡中的作用尚未得到充分重视(Luo et al, 2020)。在生态系统模型中加入浮游被囊动物和其他胶质浮游动物可使沉降输入海底的碳增加8%~35% (Luo et al, 2022)。研究浮游被囊动物各类群打包微型生物后输出深海的碳通量调控机制将有利于改进全球碳循环以及气候变化预测模型。

2.2 浮游被囊类粪便介导的有机碳输出

粪便颗粒沉降也是浮游被囊类海洋碳泵的重要途径。樽海鞘粪便颗粒中含大量的有机碳, 沉降快, 比桡足类和磷虾等浮游动物能更有效地携带有机碳从真光层沉降到深海, 特别是将超微型生物打包快速产生粪便颗粒, 加快了有机碳的输出, 提高了海洋BCP的效率(Wiebe et al, 1979; 张武昌等, 2001; Phillips et al, 2009)。

早期研究发现纽鳃樽产生的粪球大且密实, 沉降速度快, 粪球在碳运输到海底的过程中起着重要作用(Andersen et al, 1992)。Phillips等(2009)测量了汤氏纽鳃樽(Salpa thompsoni)的排便速率和粪便沉降速率, 发现汤氏纽鳃樽可以在一天内产生约20mg·m^-2粪便颗粒碳, 与南大洋其他来源的有机碳垂直通量相当, 并且这些粪便颗粒大部分可以到达海洋深部。地中海沿岸的纽鳃樽, 尤其是汤氏纽鳃樽, 同样能生产大的、快速下沉的粪球, 具有很高的碳输出潜力(Lebrato et al, 2012), 纽鳃樽种群暴发后的海域, 其粪便颗粒可能贡献了西塔斯曼海垂直有机碳日通量的67% (Henschke et al, 2016)。对北大西洋纽鳃樽垂直碳通量模拟显示, 粪球是碳通量的最大来源, 占沉积物捕集器中POC通量的11% (Stone et al, 2016)。全球海洋胶质浮游动物碳通量模型显示, 纽鳃樽粪便颗粒沉降导致浮游被囊动物介导的碳输出通量在所有胶质动物中占比最大(Luo et al, 2020), 也使南大洋碳输出对全球BCP产生了巨大贡献(图2)。由此可见, 纽鳃樽暴发时产生大量的粪便颗粒, 对海洋BCP的贡献不可忽视。

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图2 浮游被囊类调节碳输出海底的通量示意图

a. 典型的颗粒碳通量分布; b. 按浮游生物个体大小分类[据Sutherland等(2021)修改]

Fig. 2 Planktonic tunicates strongly regulate carbon flux to the seafloor, red line represents typical profile of particulate carbon, modified from Sutherland et al (2021)

除了通过粪球颗粒从上层海洋沉降输出, 纽鳃樽和火体虫也是强大的垂直迁移者, 其移动过程中, 能够有效地将表层的初级生产力主动向深海输入(Turner, 2015)。纽鳃樽(Salpa aspera)(Madin et al, 2006)、汤氏纽鳃樽(Henschke et al, 2021)和大西洋火体虫(Angel, 1989; Henschke et al, 2019)都可以垂直迁移到800~ 1000m的深度。位于热带北大西洋东部火体虫活跃的垂直移动可将约13%的粪便颗粒迁移运输到混合层以下, 相当于1.96~64.55mg·m⁻²·d⁻¹的碳通量, 集群火体虫活跃的垂直迁移过程中的碳输出通量接近浮游动物和微型浮游生物群落碳输出通量的总和(Henschke et al, 2019)。为了更好地了解浮游被囊生物在泵碳运输方面的潜力, 需要对其粪球和丢弃的黏液网的大小、密度以及垂直分布开展进一步的研究。

浮游被囊类有机碳通量的区域性和季节性变化较大。在陆架坡折处, 来自高生产力沿海水域的丰富饵料常促使一些浮游被囊类物种在此处大量暴发(Madin et al, 2006; Deibel et al, 2009), 浮游被囊类可能对近海大陆坡折处的碳通量调节发挥着特别重要的作用。冷涡驱动富含营养的深层水进入真光层也可以刺激纽鳃樽和火体虫大量繁殖, 数量可超过1000个·米⁻³ (Deibel et al, 2009; Everett et al, 2011)。浮游被囊类介导的垂直沉降碳通量也存在纬度差异, 在水温低的高纬度海域, 其尸体等碎屑下沉快, 很少再矿化, 而在热带和温带海域, 火体虫和海樽衍生而来的碳基本在1500m以浅分解殆尽(Lebrato et al, 2013)。此外, 浮游被囊类对深海碳通量的贡献在不同季节、集群暴发与非暴发等条件下都有显著差异, 这表明浮游被囊类的滤食量是生物泵的一个重要动态参数(Stone et al, 2016)。调控浮游被囊动物集群起始因素的研究, 将加深对暴发的频率、强度及其对碳泵效应的理解。

3 浮游被囊动物集群暴发的调控因素

3.1 浮游被囊动物对微型生物的摄食选择

通常在春季浮游植物水华过程中浮游被囊动物丰度很高, 这表明浮游被囊动物群集现象受浮游植物组成或丰度的影响(Andersen, 1998; Chiba et al, 1999)。尽管被囊类是初级消费者, 但黏液滤食被认为是不加区别地摄食细菌和浮游植物等在内的小颗粒有机物(Crocker et al, 1991; Vargas et al, 2004)。

纽鳃樽在食物稀少的开阔海洋中大量过滤海水收集食物, 其种群呈周期性指数增长, 集群的纽鳃樽(Thetys vagina)产生的巨大摄食压力可以耗尽真光层浮游植物(Henschke et al, 2013)。孟加拉湾海域双尾纽鳃鳟暴发时常伴随硅藻和蓝藻水华的发生(Madhupratap et al, 1980), 以粒径为20~50µm的硅藻和纤毛虫为食时生长率最高(Henschke et al, 2011)。在澳大利亚东南部海域梭形纽鳃樽(Salpa fusiformis)暴发时, 浮游植物的优势类群为粒径大于20µm的硅藻(Henschke et al, 2011)。加利福尼亚上升流区梭形纽鳃樽和纽鳃樽(Pegea socia)大量聚集, 其粪便主要由定鞭藻中的颗石藻、硅藻以及绿藻组成(Silver et al, 1981), 而大纽鳃樽(Salpa maxima)聚集的亚得里亚海南部, 甲藻为浮游植物优势类群(Batistić et al, 2019)。东热带大西洋纽鳃樽的稳定同位素值显示其主要消耗表层浮游颗粒(Chi et al, 2021)。从水体食物组成的研究结果可以看出, 纽鳃樽可能存在摄食偏好, 其暴发与食物组成有关, 硅藻为大部分纽鳃樽的主要食物组成。

Dadon-Pilosof等(2019)使用原位采样并结合流式细胞术研究了大纽鳃樽单体、梭形纽鳃樽和萨利双尾纽鳃樽聚集体的摄食, 发现不仅摄食率高于之前的报道, 对微型生物的去除与颗粒大小无关, 且优先摄食微微型(pico)真核生物, 纽鳃樽的体长和食物大小之间没有相关性(Dadon-Pilosof et al, 2019)。而以往研究认为, 由于纽鳃樽无纤毛滤网没有推进力(Mouritsen et al, 2003; Durham et al, 2013), 对过滤的食物大多是非选择性的, 优先保留较大的真核浮游植物, 这可能由于较小的细胞很难被显微镜检测而低估(Metfies et al, 2014)。为准确地估算纽鳃樽对不同微型生物的滤食作用, 原位观察研究非常重要性(Briseño et al, 2020a; Sutherland et al, 2021)。

海樽也是高效的滤食性动物(Deibel, 1998; Takahashi et al, 2015; Ishak et al, 2022), 如软拟海樽(Dolioletta gegenbauri)在低或高食物浓度的环境中都可以过滤大量的水(Gibson et al, 2000; Lucas et al, 2014), 滤食从小于1μm到大于1mm不等的颗粒(Crocker et al, 1991; Tebeau et al, 1994; Katechakis et al, 2004)。在天然海水中, 较大的颗粒通常是纳米和微型浮游生物的混合物, 如孟加拉湾软拟海樽暴发的海域伴随硅藻和蓝藻水华(Madhupratap et al, 1980), 南大西洋海湾发现软拟海樽有性个体丰度与以硅藻为优势的粒径大于8µm 的叶绿素浓度显著正相关(Tinta et al, 2019)。仅从简单的实验室研究很难推断浮游被囊动物的摄食和水体中食物颗粒大小之间的关系(Troedsson et al, 2007)。基于稳定同位素分析表明海樽可能具有选择性摄食的能力, 更偏好小型异养型微型生物, 是微食物网的成员(Conley et al, 2018; Pakhomov et al, 2019; Walters et al, 2019a)。而分子方法表明, 海樽捕获了从纳米级到微型的真核浮游植物, 包括硅藻、甲藻和后生动物, 但是后生动物没有被消化和同化, 肠道中硅藻浓度是海水本底的1000万倍(Schram et al, 2020)。幼小的生长旺盛的有性个体(gonozooids)主要滤食硅藻, 这表明硅藻促进了有性个体的生长(Walters et al, 2019b)。但海樽选择较大的真核浮游植物如硅藻的机制尚不清楚, 可能与水体硅藻浓度较高的及自身能量消耗小有关, 海樽个体发育不同阶段可能导致了食物的多样性(Walters et al, 2019b)。海樽选择摄食与纽鳃樽形成了鲜明的对比, 海樽是由纤毛鳃产生水流, 在静止时能够进食(Alldredge et al, 1982; Bone et al, 1997)。另一种可能性是, 海樽通过改变进食水流来排斥不需要的食物(Walters et al, 2019b)。尽管用藻类可以成功地培养软拟海樽, 在暴发和非暴发情况下, 各生命阶段都存在碎屑摄食, 当饵料中含有碎屑时, 提高了成活率和繁殖率(Frischer et al, 2021)。最近的研究还表明, 海樽可以再摄取粪便颗粒, 尤其是当浮游植物丰度较低时(Köster et al, 2017), 并且与微生物食物网存在非常复杂的相互作用(Frischer et al, 2021; Walters et al, 2019a)。总的来说, 海樽是一类食物多元化的食性选择动物, 过滤碎屑、小浮游生物和浮游动物以及真核浮游植物。

虽然火体虫食性是最缺乏研究的浮游被囊动物, 考虑到火体虫滤网孔径约0.6μm, 从微微型浮游生物中的蓝细菌和小型异养细菌到大型真核浮游植物等浮游植物食物都有可能被保留(Bone et al, 2003), 但偏好较大的真核浮游植物。基于色素研究显示火体虫选择较大的真核浮游植物而不是聚球藻作为食物(Décima et al, 2019)。不同海域火体虫物种的稳定同位素结果显示, 它们几乎完全以浮游植物为食(Décima et al, 2019; Schram et al, 2020)。而16S rRNA基因测序显示, 广泛滤食了微微型浮游生物中的聚球藻、真核浮游植物的硅藻、定鞭藻、隐藻、甲藻和青绿藻(Thompson et al, 2021)。比较火体虫体内和周围海水的流式细胞结果发现, 相对于较小的聚球藻, 较大的真核浮游植物更受青睐, 证实了Décima等(2019)的研究结果, 即火体虫个体之间有摄食的差异, 肠道中颗粒大小在1~120μm之间, 大多数细胞大于10μm, 还发现了未消化的浮游植物(Sutherland et al, 2021), 也有研究者认为火体虫选择性过滤甲藻和纤毛虫(Schram et al, 2020), 但纤毛虫可能是共生生物而不是食物(Perissinotto et al, 2007)。东热带大西洋火体虫的同位素值显示, 其食物主要来源于表层悬浮颗粒(Chi et al, 2021 )。

对有尾类粪球的显微镜观察表明, 细菌、蓝藻、硅藻、甲藻、领鞭虫、纤毛虫和球石藻都是重要饵料组分(Deibel, 1985; Urban et al, 1992; Acuña et al, 2002)。流式细胞术和测序显示, 有尾动物能够高速率滤食微微型浮游生物中的聚球藻和原绿球藻(Scheinberg et al, 2005; Dadon-Pilosof et al, 2017), 但是海洋里特别丰富的浮游泛杆菌(Pelagibacter ubique)逃脱了捕获, 与泛杆菌大小相近的0.3μm聚苯乙烯颗粒的捕获率高于浮游泛杆菌, 这可能是由于泛杆菌比其他颗粒更少的疏水性表面, 不太可能粘附在有尾类粘液过滤器上(Dadon-Pilosof et al, 2017)。有尾动物还能有效地摄食颗石藻病毒(Lawrence et al, 2018), 这一发现扩展了有尾类可利用食物资源的下限。尽管可滤食一些原核生物和病毒, 但是有尾类动物摄食自养真核生物的速度始终高于原核生物的观点逐渐形成了共识(Dadon-Pilosof et al, 2017)。浮游被囊类具有集群暴发和有效过滤微型有机颗粒的特殊生态功能, 在重构海洋微型生物群落及把微型生物打包提高碳泵效率等方面发挥了主要作用。因此详细了解不同浮游被囊动物的颗粒偏好和摄食选择的机制, 将有助于预测这些次级消费者在浮游生物群落动态变化中的作用, 更好地揭示在未来的气候情景中浮游被囊类丰富海区的碳汇机制和生物地球化学循环过程。

3.2 浮游被囊动物集群暴发的环境条件

浮游被囊动物对海洋中温度、盐度和饵料丰度高度敏感, 其分布和数量受微型生物细胞丰度、大小、形状和群落结构变化的间接影响外(Montes-Hugo et al, 2009), 海水温度、海水混合、pH值和营养盐的变化均可以直接影响这些植食性浮游动物种群结构(Atkinson et al, 2004; Bouquet et al, 2018)。对浮游被囊类丰度的长期研究表明, 由于海洋温度和分层的变化, 种群数量每年可发生几个数量级的显著波动(Ménard et al, 1994; Lavaniegos et al, 2003; Licandro et al, 2006)。南海近海海樽的丰度随温度升高而增加, 季节变化和昼夜垂直迁移与繁殖、食物供应以及水文条件有关(张金标等, 2003a, 2003b; Tew et al, 2005; Liao et al, 2013)。樽海鞘的暴发归结为动力过程引起的浮游植物丰度的升高, 为海樽类提供充足的食物, 而饵料生物的增加认为是洋流引起的高营养盐海水入侵带来的结果(Heron et al, 1985; Deibel et al, 2009)。所以, 洋流被认为是影响浮游被囊类数量和分布的主要因素, 如低温陆架水能促进萨利双尾纽鳃樽的大量出现(Henschke et al, 2011), 未来应结合海洋水文气象的精细观测来研究被囊类暴发的机制。

3.2.1 海流

虽然促成樽海鞘暴发形成的确切机制尚不清楚, 但许多研究表明精细海洋边界层的存在, 包括垂直密度跃层和水平锋, 似乎是一个重要因素(Takahashi et al, 2015; Martin et al, 2017; Greer et al, 2020)。以南大西洋布莱特大陆架为例, 富含营养的大陆架上升流以及随之而来的高初级生产力导致了浮游被囊类的大量繁殖(Deibel et al, 2009)。樽海鞘大量集群常常出现在富营养的上升流、锋面和涡旋区域(Huskin et al, 2003; Martin et al, 2017)。

越来越多的观测表明樽海鞘集群与中尺度过程密切相关, 如西班牙西北部的加利西亚海岸纽鳃樽丰度在沿岸锋面区可达4500个·米^-3 (Huskin, 2003), 在南加州湾中尺度锋区域也发现了浮游被囊类的高密度聚集(Luo et al, 2014)。2000—2017年在阿拉斯加湾中南部频繁产生的中尺度涡旋导致樽海鞘暴发事件经常发生(Pinchuk et al, 2021)。墨西哥湾流的涡旋将近海的营养物质带到了浅海陆架, 促进了浮游植物的高产量, 从而导致了樽海鞘暴发(Deibel et al, 2009)。大西洋火体虫在冷涡中的含量比暖涡高2个数量级, 很可能是受较高叶绿素含量的驱动(Henschke et al, 2019)。同样, Cabo Verde岛屿附近大西洋火体虫的丰度极有可能是由地形变化诱导的生产力所驱动(Stenvers et al, 2021)。但是, 这些历史研究大部分只是基于传统拖网得到的真光层混合水柱样品进行分析, 不能解析樽海鞘的垂直分布与中尺度过程的关系, 是否是受海流直接影响也难以确定。

3.2.2 气候变化

一些樽海鞘大型暴发事件与气候变化有关。受2008年东南亚极冷事件影响, 在南海东北部台湾浅滩海域, 小齿海樽(Doliolum denticulatum)大量出现, 成为绝对优势类群(谭激扬等, 2013; Lian et al, 2017)。樽海鞘数量的长期变化也受气候影响(Lucas et al, 2014), 对南海北部同一区域10多年连续观测显示小齿海樽与萨利双尾纽鳃樽成为优势种的年份不重复。Stone等(2016)通过分析种群数量的历史变化数据发现, 太平洋东北部发生厄尔尼诺期间纽鳃樽聚集性特别强烈, 数量剧增; 出现拉尼娜现象时, 纽鳃樽的数量急剧下降, 纽鳃樽总生物量与北太平洋环流振荡呈显著正相关, 而萨利双尾纽鳃樽总生物量与太平洋年代际振荡呈显著负相关。气候变化通过改变樽海鞘的生活史, 造成食物网营养级不均衡, 导致集群暴发(Edwards et al, 2009; Condon et al, 2013)。

气候变暖带来的热浪也会引起浮游被囊类暴发, 例如, 在2014—2018年间北加利福尼亚海火体虫暴发与东太平洋热浪相吻合(Brodeur et al, 2018; Lyle et al, 2022), 这种集群暴发可摄食22%以上浮游植物现存量(O’loughlin et al, 2020)。近年来火体虫暴发范围从北美西海岸低纬度扩大到了高纬度地区(Brodeur et al, 2018; Sutherland et al, 2018), 北太平洋东部的相同热浪在2016年8月和2017年8月分别刺激了阿拉斯加湾陆架坡折处拟海樽(Dolioletta tritonis)的暴发, 最高密度达到3847个·米^-3, 暴发位置与离岸中尺度气旋涡旋位置一致(Pinchuk et al, 2021)。2019—2020年在胶州湾南部发现了暖水种软拟海樽的分布大于1000km^-2, 分析应该与黑潮分支和黄海暖流入侵引起秋季海水升温有关(Wang et al, 2022)。樽海鞘很多种类都是偏暖水性, 在我国南海和东海常常成为第二大浮游动物优势类群。南海已记录14种以上的樽海鞘, 其中小齿海樽、萨利双尾纽鳃樽和双尾纽鳃樽东方变种(T. orientalis)在所有季节都是南海浮游动物的优势种(Tew et al, 2005; Li et al, 2011)。

许多海洋环境变量受到气候变化的影响, 并可能解释这些被囊类暴发事件。全球变暖导致的海表升温会使得全球超过四分之三海域的上层海洋环流出现一致加速的趋势(Peng et al, 2022), 全球变暖还将增加沿岸上升流发生的频率和强度(Sydeman et al, 2014), 引起食物浓度增加, 这些均可能提高樽海鞘暴发的频率, 加速碳从真光层向深海输出, 对缓解气候变化具有重要意义。

有尾类普遍适应较温暖的海域, 并受益于较低的pH值, 气候变化引起的升温和酸化有利于有尾类的生长繁殖(Winder et al, 2017), 这反过来改变了碳流动的方向。气候变化引起有尾类增加, 通过不断丢弃“住屋”及粪便颗粒加速碳的输运, 浮游有尾类对气候变化的响应可能具有重要的生态意义, 可以改变生物地球化学循环。然而, 目前尚不清楚有尾动物对多种气候驱动因子的响应及其对碳循环的影响(Henschke et al, 2016)。

3.3 浮游被囊动物特异的生活史特征

浮游被囊动物由于复杂生活史周期, 在合适的环境条件可以快速生长大量繁殖。它们在不同生活史阶段对环境因子响应不同, 各生命周期的数量和持续的时间以及个体大小都受环境因素的调控(Gibson et al, 2002; Deibel et al, 2012)。而且浮游被囊类的滤食量以及产生的粪球数量与个体大小有关, 由于体型的差异, 对海洋BCP产生的影响也有差异。个体大的樽海鞘本身生物量高且产生的粪球体积大、密度高、沉降快, 有利于形成海雪或其他形式的聚合物(Piontek et al, 2010), 进而促进POC沉降, 提高BCP效率(Turner, 2015)。而小个体的樽海鞘本身生物量低, 产生的粪便体积小、浮力大、沉降慢, 粪球有更多的机会滞留在中上层海洋被细菌分解利用, 从而减少向深海输出(Henschke et al, 2016)。

生活在陆架水域的双尾纽鳃樽生活史只有短短2天, 且每小时长度增长率可以达到8%~10%, 软拟海樽在20.8℃条件下, 生活史大约3周(Paffenhöfer et al, 1999), 在饵料充足的条件下, 这两个种在7~10d可形成浅海陆架浮游动物的优势种群(Henschke et al, 2011; Kannathasan et al, 2012; Takahashi et al, 2015)。尽管不同类群生活史和繁殖特征存在较大的差异, 如樽海鞘有复杂的无性和有性世代强制性交替的生命周期(Bone, 1998), 而有尾类是一生一次性生殖, 但种群数量都能对生物和物理的因素做出快速响应(Deibel et al, 2009; Li et al, 2011), 从而调控沿岸、大陆架和大洋的初级生产力, 影响海洋BCP。

海樽不仅有从无性(单体)到有性(复体)世代交替, 生命周期分不同大小形态单体阶段和复体阶段(群居阶段), 包括有性个体的芽生体、有尾的蝌蚪幼虫和具有背突芽的无性个体。海樽发育顺序从受精卵产生卵生体, 卵生体变成了依靠营养体摄食提供养分的哺育体, 哺育体出芽生殖产生滋养体和载运体, 载运体无性繁殖产生有性个体或生殖体, 有性个体几天后成熟产卵受精产生卵生体, 完成整个生活史周期。海樽生活史每一阶段的营养来源和功能各不相同(Deibel, 1998), 给研究带来很大的难度, 所以对海樽暴发机理的研究远远落后于纽鳃樽, 有性个体是海樽暴发时最常见的发育阶段。食物浓度对海樽科种类的生活史特征可能有影响(张金标等, 2003a, 2003b; Tew et al, 2005)。当食物受到限制时, 载运体选择性释放生殖体而不进入生活史周期进行生殖, 个体更小的载运体产生的生殖体数量更少(Paffenhöfer et al, 1999)。然而, 新释放出来的生殖体大小与食物浓度关系不大(Gibson et al, 2000)。海樽生长率一般比纽鳃樽低(Deibel, 1982), 但其集群的最大丰度能达到有尾类和纽鳃樽相同水平, 这表明海樽可通过更强的无性繁殖能力来克服它们较长的生活史。在陆架海域海樽暴发期间的数量常超过2300个·米^-3 (Deibel et al, 2009), 有时可达11000个·米^-2(Martin et al, 2017)。它们的高生物量主要是由旺盛的无性繁殖能力决定的, 而无性繁殖受各种环境条件, 如温度(Deibel et al, 2009)、食物和物理过程的影响(Takahashi et al, 2015; Martin et al, 2017)。

纽鳃樽生活史包括无性繁殖的单体和有性繁殖的链状复体之间的世代交替, 不经过蝌蚪幼虫期 (Alldredge et al, 1982)。无性个体出芽生殖产生基因相同的卵生体(芽生体), 芽生体的复合体每个都可以自体受精产生下一代芽生体(Henschke et al, 2011; Deibel et al, 2012)。尽管有性繁殖中一个亲体只能产生一个后代, 双尾纽鳃樽的卵生体一周可以产生240个无性后代(Deibel et al, 2012), 如此高的繁殖力令种群个体数量迅速增长。双尾纽鳃樽群集现象较为短暂, 一般持续7~30d (Deibel et al, 2009), 这相当于完成一个世代需要的时间(Deibel, 1982), 表明形成群集的主要驱动力之一是无性繁殖。同样, Heron等(1985)提出“过冬理论”, 该理论认为双尾纽鳃樽无性繁殖主要受环境条件影响, 在贫营养水体中, 卵生体生长缓慢, 育芽时间更长, 发育中的弱小个体暴露在外的时间更长, 被捕食的概率提高, 最终导致发育成熟的个体比率低且成体变小; 而在适宜的水体中, 卵生体生长迅速, 育芽时间缩短, 后代成活率更高(Deibel et al, 2012)。总的来说, 这些习性使纽鳃樽能够对海洋环境变化做出快速反应, 在条件有利的海域达到极高的密度(Alldredge et al, 1982)。

火体虫雌雄同体, 卵巢和精巢都在腹部, 靠近肠道。缺失蝌蚪幼虫, 在发育完成时, 一种杯状的幼体, 从心房管道释放出来, 匍匐茎起源于其腔内咽壁, 在咽壁上萌发4个复体。群体的生长是由亲本心脏区域的短匍匐茎上长出新牙体的无性繁殖而增加生长, 而新的群体是无性生殖产生的4个复体有性繁殖而形成, 所以有性生殖产生的是新生群体(Holland, 2016)。最早的个体是雄性先熟, 位于靠近封闭末端的地方, 相反, 新生的个体是雌雄同体, 位于靠近群体开口端, 在中间个体同时雌雄同体, 可能存在自体受精。卵被囊壳和卵泡细胞包围着, 具有丰富的卵黄。体内受精, 受精卵在鳃囊内发生部分分裂。在海域环境适宜时, 杯状个体重复循环无性繁殖使群体快速增大。

有尾纲的多数种类只有单体形态, 生命周期相对简单, 直接发育, 而且所有的有尾类都是有性繁殖, 异体住囊虫(Oikopleura dioica)是原雌雄同体, 不同步产卵和释放精子, 避免了自体受精。性腺位于躯干的后部, 精子通过背侧的精管释放, 而卵子则通过躯干壁的破裂释放, 导致动物死亡, 所以是一次性生殖。体外受精后, 受精卵发育成蝌蚪幼虫, 其几小时到一天之内迅速蜕变, 尾巴方向的改变和获得分泌“住屋”的能力(Gasparini et al, 2018)。

用终生生殖适应性的最大速率(r_max)来替代海樽、纽鳃樽和住囊虫有关产卵繁殖和生活史阶段时间, 作为适应环境条件的常用指标。以上3个类群的 r_max 值都很高, 范围为0.1~1.9d^-1, 种群倍增时间范围为8h~7d。这些高r_max值主要归因于较短的世代时间, 范围为2~50d (Deibel et al, 2012)。显然, 浮游被囊类更适应事件尺度(即几天到几周)而不是季节性尺度的环境条件变化(Gasparini et al, 2018)。虽然樽海鞘的3个类群和有尾类在系统发育上没有密切的亲缘关系, 但都有独特的生活史适应性, 海樽具有多态无性阶段, 纽鳃樽是“胎生”, 火体虫单个杯状体一次可以出芽生殖4个复体, 有尾类有后期卵母细胞选择性促进了其终生繁殖能力的适应性, 在有利环境下大量繁殖而暴发, 也许环境因素可以诱导有关基因对组织细胞的生长、增殖及分化进行调控, 但浮游被囊类繁殖的分子调控机制鲜有报道。

4 浮游被囊类集群暴发的其他效应

4.1 浮游被囊类通过滤食作用, 将上层初级生产与深层海洋食物网快速连接起来

海洋浮游被囊动物滤食真光层初级生产, 通过尸体、粪球和海表产生碎屑碳快速下沉, 以及被中下层海洋生物捕食, 将真光层和深海连接起来(Sutherland et al, 2021; Luo et al, 2022)。当樽海鞘被鱼类、海鸟、水母、软体动物以及其他动物等摄食时, 初级生产者的能量可以有效地向高营养级传递(Paffenhöfer et al, 1999; 李超伦等, 2000; Sutherland et al, 2018), 死体沉降同时也为中下层海域生物群落和底栖生物群落提供食物来源(Trueblood, 2019), 死体和粪球在沉降过程的分解还促进了海洋生态系统生源要素的循环。

纽鳃樽凝胶质的桶状结构和较大个体, 传统的浮游动物拖网很难采集捕获, 在食物网和生物地球化学循环研究中常常被忽视。最新研究表明, 纽鳃樽是海洋食物网的关键组成部分, 是鱼类、海龟和甲壳类动物在内至少202种物种的食物来源(Dadon-Pilosof et al, 2019)。纽鳃樽暴发的东太平洋海域, 随着纽鳃樽沉降的有机碳量增加到31mg·m^-2·d^-1, 底栖生物群落耗氧量明显上升, 纽鳃樽沉降量达到高峰后的7周开始, 一种巨型深海海参(Peniagone sp.)的密度增加了7倍(Henschke et al, 2019, 2021)。据估计, 纽鳃樽碎屑提供的食物可以满足底栖生物需求量的97%~327%, 说明了纽鳃樽沉降为深海提供的食物来源可以迅速诱发底栖生物群落的产生和演化(Smith et al, 2014)。

火体虫暴发时有可能重塑海洋食物网, 深海中各种各样的生物都可以直接消耗火体虫尸体(Perissinoto et al, 2007; Archer et al, 2018)。在东北太平洋和墨西哥湾观测到火体虫的尸体被蹲龙虾(Eumunida picta)、海胆、海葵、深海蟹、海蛇尾摄食(Archer et al, 2018)。在佛得角群岛海底同样发现火体虫被棘皮动物、放射线虫、甲壳动物、鱼类、海龟、海鸟甚至海洋哺乳动物摄食, 大西洋底栖动物利用沉降的火体虫, 作为食物来源和/或庇护所(Stenvers et al, 2021), 共观察到4门12个类群在水柱和底栖生态系统中与火体虫相互作用(Ates, 2017)。采用海洋遥控潜水器ROV记录大西洋火体虫暴发后的胶质碳(jelly-carbon)和大型动物底栖群落的物种, 从800m到1276m, 斑块状的胶质碳覆盖区域单个巨型动物的物种丰度和多样性相应增加, 观察到5个门的11种动物直接取食胶质碳和10个单种聚集在不同深度水层导致局部个别巨型动物占优势(Lebrato et al, 2022)。这些对近海胶质碳动力学的新发现有助于更好地理解其在海洋底栖生态系统和大陆边缘的生态作用(Hays et al, 2018; Lebrato et al, 2022)。

软拟海樽可以被一些幼鱼、刺胞动物、栉水母、翼足类和桡足类的某些种类捕食(Takahashi et al, 2013)。小舌水母属Liriope水螅水母是南大西洋海湾软拟海樽的常见捕食者(Frischer et al, 2021)。海樽集群消退时, 大量死亡产生的胶质坠落, 不仅将大量有机碳输送到海底, 提高海洋BCP的效率, 同时也为中深层生物群落提供食物来源(Trueblood, 2019; Stenvers et al, 2021)。

最后, 下沉的粪球也可能将表层浮游植物与深海联系起来, 这是一个有待研究的主题。浮游植物可以在粪球中保持完整(Silver et al, 1981; Caron et al, 1989; Paffenhöfer et al, 2005)。当这些细胞沉入海底时, 它们可以作为食物或处于滞育状态, 为未来的浮游植物繁殖和传播提供种子。有尾动物还能有效地摄食颗石藻病毒(直径160~180nm)(Lawrence et al, 2018), 病毒存在于被丢弃的“住屋”和粪便颗粒中, 这表明有尾动物在将病毒转移到深海的过程中发挥了作用。

4.2 浮游被囊类可能阻碍传统海洋食物网的能量流动

浮游被囊类有很高的过滤效率并能达到繁盛, 有可能去除大量陆架水柱的初级生产而重构陆架海域浮游食物网(Deibel, 1985; Paffenhöfer et al, 2005; Takahashi et al, 2015; Ishak et al, 2022), 大量暴发会导致浮游植物的缺乏, 从而阻碍了能量流动(Thompson et al, 2021)。作为胶质类的重要类群, 其含碳量低, 在有利的环境条件下可以在数天内迅速繁殖, 密集水域绵延数平方公里, 摄食胶质类浮游动物会降低鱼类的繁殖率和产量(Brodeur et al, 2018), 如近海住囊虫可能与桡足类竞争浮游植物, 随着浮游被囊类丰度增加, 鱼类的食物将会被迫“胶质化”, 不利于鱼类的生长, 可能对渔业资源造成负面影响(Winder et al, 2017)。在其消亡过程中会消耗大量溶解氧, 促进微生物的再矿化, 使得海域缺氧, 水质恶化, 影响其他生物的生存。樽海鞘大量集群对鱼类洄游起着阻碍作用, 并严重堵塞网目, 使渔获显著减少(Pinchuk et al, 2021)。此外樽海鞘集群会堵塞核电站海水进水系统从而干扰核电站的正常运行(Chae et al, 2008; Ludka, 2012), 对生态和社会经济产生不利影响。浮游被囊类形体脆弱, 有的群体很大, 不易被常规浮游动物网采集, 浮游被囊类暴发的负面效应有待进一步确认。

浮游被囊类暴发除了对经典海洋食物网产生影响外, 通过摄食和传播海洋微型生物及其共生体, 对其栖息水域的海洋浮游生物群落结构势必也会产生影响。丢弃的粘液网、粪球和尸体碎屑及其沉降过程中的微生物群落动态研究最近也有新的见解(Briseño-Avena et al, 2020a)。海樽在微食物环中发挥重要作用(Sutherland et al, 2021), 如软拟海樽对碎屑的摄食可以促进微食物网的循环(Frischer et al, 2021)。海樽高效滤食生产大量下沉速度较慢的低密度粪球(Patonai et al, 2011), 有可能显著影响上层食物网和浮游-底栖耦合(Deibel, 1985; Ishak et al, 2022)。浮游被囊动物的滤食也可以使初级生产者绕过微食物环的碳和能量转移, 更直接地提供给最高营养水平, 由此对微型生物死亡率和微生物循环产生影响。浮游被囊动物暴发的生态意义可能是动态变化的, 取决于暴发地点, 持续时间和集群物种。目前对浮游被囊类的营养和生态作用了解还较少(Henschke et al, 2016; Lamb et al, 2017), 特别是在它们的营养相互作用方面(Jaspers et al, 2015; Walters et al, 2019b; Tinta et al, 2021)。

5 胶质坠落与胶质碳泵

海洋胶质浮游动物(刺胞动物、栉水母和浮游被囊动物等)具有独特的能量效率, 凝胶状的身体结构使其能处理和收集大量的海洋碳。胶质浮游动物死亡后导致尸体沉积在海底, 将胶质类浮游动物尸体通过水柱下沉到海底积聚的现象定义为胶质坠落, 胶质类浮游动物形成的碳, 也称胶质碳, 现存量约为海洋鱼类生物量的一半。海洋胶质浮游动物现储量约0.51Gt·a^-1, 这个数字相当于加拿大2018年的二氧化碳排放总量, 其中多达2Gt·a^-1的碳会沉入海底(Lebrato, 2012)。据估计, 全球海洋上层200m胶质浮游动物产生POC速率约3.7~6.8Gt·a^-1, 这个数量相当于美国2018年的二氧化碳排放量, 其中沉降到1000m深的POC达到0.6~3.2Pg·a^-1占上层POC的16%~47%, 达到海底POC为0.42~2.1Gt·a^-1 (11%~31%)(Luo et al, 2020), 对于全球BCP的一个重要组成部分来说, 相当多的胶质生物量到达1000m以深的海床, 输运到深海的胶质碳通量比预期的要大(Lebrato et al, 2019)。

Lebrato等(2013)利用成像技术测量了不同种类的钵水母、栉水母、被囊类和翼足类等胶质类POM (jelly-POM)的下沉速率并计算了胶质坠落效率, 认为胶质坠落将碳封存到深海的速度比预期的要快。Billett等(2006)在阿拉伯海阿曼海岸附近300m至3300m深处的海床上, 观察到鞭棍水母科(Crambionella orsini)大量死亡的水母体, 凸显出它们在海洋BCP中的潜在重要性(Sweetman et al, 2016)。对挪威西部Lurefjord全年胶质POM的海底通量评估, 发现最大通量相当于浮游植物碎屑C和N通量的96%和160% (Sweetman et al, 2016), 有的海域胶质坠落产生的碳沉降通量和转移效率有时会超过植物碎屑沉降(Lebrato et al, 2019)。胶质坠落产生的有机碳输入可相当于全球有机碳输入的32%~40%, 这一估算如果考虑50m以上水柱的可能胶质沉降, 可以使底栖POC通量增加8%~35% (Luo et al, 2020, 2022)。说明利用沉积物捕集器研究碳通量低估了这些胶质大颗粒和碎屑的作用(Buesseler et al, 2020)。在全球范围内, 现存胶质碳输出估计仍处于初级阶段, 阻碍了不同胶质生物类群碳泵贡献的定量评估(Lebrato et al, 2019)。如果考虑胶质类浮游动物尸体被底栖生物迅速从海底清除, 那么胶质坠落对碳和氮运输的贡献可能被严重低估(Sweetman et al, 2014)。

胶质碳沉降和分解的速度直接决定了其对海洋BCP的贡献量, 胶质碳下沉速率和分解不仅受到生物体积大小、几何形状、密度、阻力系数等因素影响(Lebrato et al, 2013), 海水的温度、密度以及海水的运动等因素都会影响碎屑和粪便颗粒的沉降速度。Iversen (2017)研究发现, 粪球破裂和松动会使粪球下沉速度降低3倍, 使得粪便颗粒在中上层水柱的滞留时间超过1天。中尺度过程不仅有不同海流速度, 也会引起局部海水理化性质的变化, 且不同的中尺度过程产生的环境变化不同, 目前缺少精细动力过程与胶质动物及衍生物的垂直变化及BCP效率的多参数结合的研究。

6 总结与展望

浮游被囊类作为胶质类浮游动物, 分布和丰度受到海洋环境变量的影响。动力过程引起的营养盐增加, 会导致浮游植物升高, 浮游被囊类可以大量滤食海洋浮游植物等微型浮游生物, 充足的食物供给特定生活史阶段后, 使其大量繁殖集群, 成为海洋BCP的主要贡献者。海洋温度、密度分层等变化受到气候变化的调节, 在全球气候变化背景下浮游被囊类暴发的数量和频率都呈增加态势。针对浮游被囊类集群起始的驱动因素, 加强精细动力过程与浮游被囊类及衍生物的垂直变化及BCP效率的多参数结合的研究, 将加深对暴发的频率、强度及其对碳泵效应的理解。环境因素还可以诱导有关基因对组织细胞的生长、增殖及分化进行调控, 浮游被囊类繁殖的分子调控机制鲜有报道。开展浮游被囊类对生态系统结构和功能的影响, 及其对气候变化的响应的研究, 有助于认识和发挥浮游被囊类在缓解气候中的重要贡献和作用。

*感谢丁翔同学在文献编辑方面的帮助。

参考文献

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