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热带海洋学报 >

2025 , Vol. 44 >Issue 3: 130 - 140

DOI: https://doi.org/10.11978/2024143

海洋生物学

考氏鳍竺鲷(Pterapogon kauderni)早期色素细胞发育和体色变化

  • 余天虹 , 1, 2 ,
  • 范雨轩 1 ,
  • 李玲 1, 2 ,
  • 陈楠 1, 2 ,
  • 王淑红 , 1, 2, 3
展开
  • 1.集美大学水产学院, 福建 厦门 361021
  • 2.观赏水族福建省高校工程研究中心, 福建 厦门 361021
  • 3.农业农村部东海海水健康养殖重点实验室, 福建 厦门 361021
王淑红。email:

余天虹(2000—), 女, 贵州省贵阳市人, 硕士研究生, 研究方向为海水观赏鱼繁育。email:

Copy editor: 林强

收稿日期: 2024-07-19

  修回日期: 2024-09-12

  网络出版日期: 2024-09-20

基金资助

福建省科技厅引导性项目(2022N0014)

“十三五”厦门市海洋经济创新发展示范项目(16PZY002SF18)

收起

Early ontogeny of chromatophores and body color changes of the Banggai cardinalfish, Pterapogon kauderni

  • YU Tianhong , 1, 2 ,
  • FAN Yuxuan 1 ,
  • LI Ling 1, 2 ,
  • CHEN Nan 1, 2 ,
  • WANG Shuhong , 1, 2, 3
Expand
  • 1. Fisheries College of Jimei University, Xiamen 361021, China
  • 2. Ornamental Aquarium Engineering Research Centre in University of Fujian Province, Xiamen 361021, China
  • 3. Key Laboratory of Healthy Mariculture for the East China Sea, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Xiamen 361021, China
WANG Shuhong. email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2024-07-19

  Revised date: 2024-09-12

  Online published: 2024-09-20

Supported by

Guided Project of Fujian Provincial Department of Science and Technology(2022N0014)

The Regional Demonstration Project of the 13th Five-Year Plan of Marine Economy Innovation & Development in Xiamen(16PZY002SF18)

Fold

摘要

本研究以考氏鳍竺鲷(Pterapogon kauderni)为研究对象, 采用显微观察和拍照的方法记录了考氏鳍竺鲷早期发育过程中色素细胞的分布及形态变化以及体色变化过程。在水温(27±0.5)℃条件下, 考氏鳍竺鲷胚胎经15~22d孵化。受精后4d(4 days post fertilization, 4dpf)胚胎发育至器官形成期, 6dpf黑色素在眼球出现, 7dpf黄色素细胞在体节处出现, 8dpf虹彩颗粒反射小板在眼球出现, 19dpf白色素细胞在第二背鳍出现。考氏鳍竺鲷体表图案的形成自12dpf头部眼间隔黑色素细胞的出现开始, 21dpf吻部第一色带初显, 孵化后1d (1 day post hatching, 1dph)卵黄囊吸收完毕, 体侧四条色带与尾部Y形色带基本形成, 70dph身体中部第三和第四色带之间开始出现白色斑点, 220dph体色模式与2龄成鱼一致。研究结果可为探究考氏鳍竺鲷体色形成调控机制和观赏鱼进化学说的发展以及新品种的选育提供理论依据。

关键词： 考氏鳍竺鲷; 色素细胞; 体色模式; 早期发育

本文引用格式

余天虹 , 范雨轩 , 李玲 , 陈楠 , 王淑红 . 考氏鳍竺鲷(Pterapogon kauderni)早期色素细胞发育和体色变化[J]. 热带海洋学报, 2025 , 44(3) : 130 -140 . DOI: 10.11978/2024143

Abstract

By microscopic observation and photography, the morphological characteristics and distribution of chromatophores during the early life history of Pterapogon kauderni were investigated, as well as the body color changes. The results showed that it took 15~22 days for a fertilized egg to hatch under (27±0.5) ℃. The embryo developed to the organ formation stage on the 4th day post fertilization (dpf). Melanin appeared in the eyeball at 6 dpf, xanthophore appeared at the somites at 7 dpf, reflecting platelets appeared in the eye at 8 dpf, and leucophores emerged on the second dorsal fin at 19 dpf. The formation of body color pattern of P. kauderni began with the appearance of melanocytes in the interorbital space at 12 dpf; the first pigment band in the snout became visible at 21 dpf; the yolk sac was completely absorbed and the four lateral pigment bands on the body and the Y-shaped pigment band at the tail were largely formed on the 1st day post hatching (dph). White spots started to appear between the third and fourth pigment bands in the middle of the body at 70 dph, and the body color was consistent with that of a 2-year-old adult fish at 220 dph. The research results can provide a theoretical basis for exploring the regulation mechanism of body color formation in P. kauderni and the development of ornamental fish evolution theory, as well as their genetic breeding.

Key words： Pterapogon kauderni; chromatophores; body color pattern; early development

脊椎动物的体色十分丰富, 不同物种、种群和个体之间存在广泛的颜色表型和模式(Slominski et al, 2004)。众多的脊椎动物中, 鱼类体表有多样的颜色与丰富的图案, 比起仅含有黑色素细胞的哺乳动物和鸟类, 其色素细胞类型多达6种, 广泛分布在身体的真皮层以及鳞片和鳍的表皮层中(Kelsh, 2004)。鱼类的色素细胞源自神经嵴细胞, 它们在特定控制基因的精密调控下发生迁移并分化, 形成多种类型的色素细胞前体, 随后进一步发育成形态各异的色素细胞。它们在皮肤上的不同位置以特定的数量、大小和排列方式分布, 共同构成了鱼类体表绚丽多彩的体色图案(Parichy, 2021)。鱼类体表多样的色彩图案对其环境适应具有深远意义, 不仅有助于伪装以躲避天敌, 还涉及体温调节、光保护、模仿其他生物以及警告潜在捕食者等多种生态功能(Luo et al, 2021)。因此, 体色发育成为鱼类生物学研究的关键领域, 它不仅直接关系到鱼类的生存与繁衍策略, 还深刻反映了鱼类对复杂多变环境的适应与进化历程(Luo et al, 2021)。体色对鱼类等水生动物而言, 还与经济价值密切相关, 特别是观赏性鱼类。据统计, 全球观赏鱼的出口额在2020年至2021年间增长了18.6%, 从3.3亿美元增加到3.92亿美元(Alam et al, 2024)。在中国, 2022年休闲渔业产值约为839亿元, 观赏鱼产业产值约为111亿元, 占休闲渔业总产值的13.22%(于秀娟 等, 2023), 观赏鱼产业在水产养殖中的重要性日益凸显。观赏鱼的体色对其观赏性和价格至关重要, 鲜艳色彩和美丽斑纹的鱼在市场上更受欢迎。
当前, 体色研究主要聚焦于斑马鱼(Danio rerio)(Gur et al, 2024)、鲤(Cyprinus carpio)(Li et al, 2024a)、金鱼(Carassius auratus)(Li et al, 2024b)等几种代表性鱼类。然而, 珊瑚鱼类以其体色和图案的极度丰富性, 加之珊瑚礁环境本身的复杂多变与色彩斑斓, 为研究鱼类体色的形成机制提供了独特的视角和丰富的样本。例如, Salis等(2021)发现相较于生活在巨型辐花海葵(Heteractis magnifica)中, 海葵双锯鱼(Amphiprion percula)幼鱼在巨型列指海葵(Stichodactyla gigantea)中其白色条纹的形成速度更为迅速。进一步分子机制研究显示, duox(dual oxidase)基因与甲状腺激素的合成紧密相关, 而甲状腺激素作为关键的调节因子, 能够直接影响虹彩细胞形成条纹的速率。还有研究指出, duox基因的表达模式以及甲状腺激素水平的波动, 与不同生态环境之间的差异存在显著联系, 这种联系进而导致了海葵双锯鱼在色彩图案个体发育过程中展现出多样化的轨迹。因此, 深入探究珊瑚鱼类的体色特征, 将有助于我们更全面地理解鱼类体色多样化的成因及其背后的生物学机制。
考氏鳍竺鲷(Pterapogon kauderni), 又名泗水玫瑰、巴厘天使、长鳍玫瑰、珍珠飞燕, 隶属鲈形目(Perciformes)、天竺鲷科(Apogonidae)、鳍竺鲷属(Pterapogon), 仅分布于印度尼西亚东部的邦盖群岛近岸珊瑚礁区, 集小群活动, 主要生活在海胆、海葵和分支珊瑚附近(李飞 等, 2021)。考氏鳍竺鲷在水族界的流行在很大程度上要归功于其不同寻常的繁殖方式, 交配后雄性亲体在嘴里孵化受精卵。其也与其他口孵鱼类不同, 受精卵孵化后仍会继续在亲体口中停留几天, 初孵个体不具有浮游期(Vagelli, 2008)。这种独特的生物学特征显著提升了其后代的存活率, 但同时也限制了繁殖力, 加之强烈的地点依附性, 考氏鳍竺鲷的种群地理分布被局限在有限的区域内, 难以扩散至更远的地方(Lunn et al, 2004)。考氏鳍竺鲷成体具有明显的四条黑色色带: 第一条为头部眼间隔条带, 自吻部延伸至头部眼间隔上方; 第二条为头部过眼条带, 黑色色带从眼球中部纵跨, 从头部眼间隔延伸至下颚; 第三条为头、躯干部交接色带, 由第一背鳍延伸至腹鳍起点, 鳃盖后缘也被覆盖; 第四条为躯干纵带, 由第二背鳍延伸至臀鳍。第四色带后方连接至尾鳍末端还有一个Y形黑色素条带。除色带外的身体部分整体呈现为银色, 不规则的白色斑点点缀其中, 这成为其身份的独特标识。除胸鳍外各鳍条均为黑白相间, 腹鳍上排列着的点状白斑宛如晶莹的珍珠, 散发出迷人的光泽。由于其独特的外表和华丽的鳍条, 考氏鳍竺鲷深受世界各地水族爱好者的喜爱和追捧。据记载, 21世纪初, 每年有140万条个体被捕捞, 加之其天然栖息地的局限性, 导致考氏鳍竺鲷野外种群数量急剧缩减了九成, 2007年被世界自然保护联盟红色名录列为“濒危”物种(李飞 等, 2021)。为了保护考氏鳍竺鲷, 印度尼西亚政府已经颁布了一系列保护政策, 尽管如此, 2021年从巴厘岛出口的考氏鳍竺鲷仍有11.1万尾(Pradnyani et al, 2023)。随着公众对自然环境保护意识的日益增强和深化, 考氏鳍竺鲷的供需矛盾日益凸显, 其资源紧张状况愈发严峻。鉴于此, 加快推进考氏鳍竺鲷人工繁育技术的研发工作变得尤为迫切和关键, 这对于维护其种群数量、促进可持续发展具有重要意义。在此过程中, 深入探索考氏鳍竺鲷体色形成机制及其变化调控技术, 也是培育新品种、缓解资源压力的关键一环。目前, 已有关于考氏鳍竺鲷的人工繁育(Vagelli, 1999)和资源调查(Vagelli et al, 2002)等研究, 而关于其体色形成和调控的相关研究未见报道。本研究通过观察考氏鳍竺鲷早期体表色素发育及色彩图案的形成过程, 旨在为探究考氏鳍竺鲷体色形成调控机制提供基础理论依据。

1 材料与方法

1.1 亲鱼饲养管理

观察所需受精卵、胚胎和幼体来源于3对2龄以上性成熟考氏鳍竺鲷, 取自集美大学观赏海洋生物协同创新与产业化公共服务平台。亲鱼按雌雄比例1:1饲养于数个150L的玻璃缸中, 雄鱼平均全长(7.5±0.3)cm, 平均体重(7.0±0.2)g。雌鱼平均全长(7.2±0.4)cm, 平均体重(6.5±0.5)g。养殖用水为海盐和反渗透RO水调配的人工海水, 光照周期为12L:12D, 光照强度1200~1500lx, 水质参数维持在(27±0.5)℃、盐度30‰~33‰、pH 8.0~8.6、溶解氧4.2~7.6mg·L-1、NH3/$\text{NH}_{4}^{+}$<0.1mg·L-1。每日投喂两次, 饲料为人工颗粒饲料和冰鲜混合肉糜(鱿鱼、南美白对虾、蓝圆鯵、牡蛎按1:1:1:1的比例搅碎后混合冰冻), 喂食0.5h后虹吸出残饵粪便, 每日更换约10%的养殖用水。

1.2 胚胎发育观察

在观察到考氏鳍竺鲷亲鱼交配产卵受精后, 于受精后4d(4 days post fertilization, 4dpf)将受精卵从雄鱼口中取出移至鱼卵孵化器(暖风80*95磁吸款, 中国), 孵化器置于同一循环水养殖系统的玻璃缸中水浴孵化, 调节孵化器充气强度, 以气管吹出的气流带动水流, 水流使受精卵团处于微悬浮状态, 孵化过程中及时去除死卵。5~22dpf期间的胚胎每天用吸管和挑针从卵团中取出3粒, 于体式显微镜(Leica M125C, 德国)下观察并记录胚胎色素发育情况。

1.3 稚鱼培育及胚后发育观察

待胚胎全部孵化、卵黄囊吸收完毕后, 转移至同一养殖系统的玻璃缸中设置的亚克力隔离盒里进行培育。每天9: 00和16: 00投喂卤虫(Artemia sp.)无节幼虫, 孵化后30d(30 days post hatching, 30dph)开始
混合投喂肉糜, 50dph停止投喂卤虫无节幼虫。每次观察时, 用玻璃皿每次随机捞取3尾考氏鳍竺鲷稚鱼或幼鱼, 于体式显微镜或相机(Nikon D80, 日本)拍照记录。

2 结果

2.1 亲鱼产卵情况

在实验室条件下, 考氏鳍竺鲷可全年产卵, 繁殖间隔期30~51d。试验期间, 3对亲鱼的交配时间集中在12—15时, 产卵时雌鱼排出卵团悬挂于生殖孔, 行体外受精, 然后雄鱼马上将卵团含入口腔进行孵育, 整个孵育期间雄鱼不进食。考氏鳍竺鲷每尾雌鱼单次产卵20~50粒, 受精卵近圆球形, 直径(2.79±0.03)mm, 颜色透明, 卵的一端有半透明的黏丝将卵粒黏结成团。

2.2 考氏鳍竺鲷个体发育过程

在水温(27±0.5)℃条件下, 受精卵于孵化器中经15~22d完成孵化。考氏鳍竺鲷稚鱼孵化后卵黄囊吸收完毕, 开口摄食卤虫无节幼虫。根据卵黄囊、体色、鳞片和性腺等的生长和变化, 将考氏鳍竺鲷胚后发育过程分成稚鱼期、幼鱼期和成鱼期(表1)。
表1 考氏鳍竺鲷(P. kauderni )胚后发育过程(n=3)

Tab. 1 Postembryonic development process of P. kauderni (n=3)

发育时期 开始时间(孵化后) 全长/mm 体高/mm 主要特征
稚鱼期 1d 10.78±0.16 2.94±0.11 卵黄囊消失, 各鳍条逐渐形成, 色素带基本形成
幼鱼期 50d 20.37±1.40 5.34±0.42 鳍条分化完全, 鳞片形成, 白色斑点开始形成
成鱼期 220d 58.77±5.66 18.99±2.03 性腺发育成熟, 色彩图案稳定

2.3 考氏鳍竺鲷色素细胞类型

在考氏鳍竺鲷中共观察到4种色素细胞, 分别是黑色素细胞、黄色素细胞、虹彩细胞和白色素细胞。发育过程中出现了三种不同形态的黑色素细胞, 胚胎发育前期为点状(图1d), 后期为分枝簇状(图1e)和球形分枝簇状(图1h), 黄色素细胞也出现了点状(图1g)和分枝簇状(图1c)两种形态。而虹彩细胞和白色素细胞则是由不同的反光体构成, 虹彩细胞呈现晶体短棒状(图1a), 白色素细胞则是由白色素细胞颗粒(图1b)构成不规则晶体状(图1f)。
图 1 考氏鳍竺鲷 (P. kauderni) 色素细胞形态

紫色箭头: 虹彩颗粒反射小板; 红色箭头: 黑色素细胞(点状、分枝簇状、球形分枝簇状); 橙色箭头: 白色素细胞颗粒; 黄色箭头: 黄色素细胞(点状、分枝簇状); 蓝色箭头: 虹彩细胞; 白色箭头: 白色素细胞; 粉色箭头: 色素细胞前体

Fig. 1 Pigment cell morphology of P. kauderni. Purple arrow: reflecting platelet; red arrow: melanophores (punctate, branching clustered, and spherical branching clustered); orange arrow: leucosomes; yellow arrow: xanthophores (punctate, and branching clustered); blue arrow: iridophore; white arrow: leucophore; pink arrow: pigment cell precursors

2.4 考氏鳍竺鲷胚胎色素发育

5dpf至22dpf, 胚胎颜色由透明逐渐变化为粉色和粉黑相间, 色素发育过程如下。
5~10dpf, 卵径从(2.92±0.03)mm增加至(3.04±0.03)mm。胚胎发育至器官形成期, 耳囊、耳石和眼球已形成, 体节30对, 尾与卵黄囊分离, 可活动。胸部可见圆锥形心脏, 心率为100~110次·min-1。6dpf眼球出现黑色素(图2b), 7dpf体节出现点状黄色素细胞(图 2c)与色素细胞前体(图1g), 8dpf眼球出现虹彩颗粒反射小板(图2d)。眼球从透明转为黑色, 黑色逐渐聚集到内圈, 外圈布满虹彩颗粒反射小板, 在灯光下闪闪发光。卵黄囊内血管数量增加, 由透明逐渐变为粉色(图2a—f)。
图 2 考氏鳍竺鲷 (P. kauderni ) 胚胎色素发育过程

a—r, 考氏鳍竺鲷5~22dpf胚胎。黑色箭头: 黑色素; 黄色箭头: 黄色素细胞; 紫色箭头: 虹彩颗粒反射小板

Fig. 2 Pigment development of embryos in P. kauderni. (a-r) Embryos of P. kauderni at 5~22 dpf. Red arrow: melanin; yellow arrow: xanthophores; purple arrow: reflecting platelet

11~16dpf, 卵径从(3.05±0.04)mm增加至(3.09±0.02)mm。身体各部位色素细胞增多, 12dpf头部眼间隔出现点状黑色素细胞(图1d), 这是色带形成的起点。13dpf头部眼间隔和腹膜的黑色素细胞呈分枝簇状(图1e), 眼后头部及其后背脊处出现分枝簇状黄色素细胞(图1c), 色素细胞发育至这一形态对于考氏鳍竺鲷快速的体色变化有作用。15dpf鳃盖上出现晶体短棒状虹彩细胞(图1a), 16dpf头部眼间隔出现少数点状黄色素细胞, 鳃盖上出现几个球形分枝簇状(图1h)黑色素细胞, 眼部色带的形成逐渐加快(图2g—l)。
17~22dpf, 卵径从(3.09±0.02)mm增加至(3.25±0.04)mm, 头部眼间隔、躯干部、腹鳍、尾部脊椎处的黑色素细胞增多, 形状由分枝簇状与球形分枝簇状混合。吻部与眼后头部出现少数黄色素细胞与虹彩细胞。腹膜增加了大量虹彩细胞, 因此出现反光特性。卵黄囊体积减小, 胚胎颜色变成粉黑相间(图2m—r)。

2.5 卵黄囊稚鱼色素发育观察

考氏鳍竺鲷人工孵化条件下从15dpf开始陆续出现破膜的卵黄囊稚鱼(yolk-sac juveniles), 基本没有游泳能力, 只能通过尾巴摆动做身体旋转。此阶段为考氏鳍竺鲷4条条带形成的关键时期。
15dpf, 卵黄囊稚鱼全长(6.43±0.08)mm, 体高(1.43±0.05)mm。第一尾卵黄囊稚鱼孵出, 头部、眼球及腹膜上有黑色素细胞, 腹膜上色素细胞为分枝簇状(图3a)。
图 3 考氏鳍竺鲷 (P. kauderni ) 卵黄囊稚鱼色素发育过程

15~22dpf的卵黄囊稚鱼; 白色箭头. 白色素细胞; 1. 第一色带; 2. 第二色带; 3. 第三色带; 4. 第四色带; 5. Y形色带

Fig. 3 Pigment development of yolk-sac juveniles in P. kauderni. (a-h) Yolk-sac juvenile of P. kauderni at 5~22 dpf; white arrow: leucophore; 1. the first pigment band; 2. the second pigment band; 3. the third pigment band; 4. the forth pigment band; 5. Y-shaped pigment band a—h.

16dpf, 全长(6.58±0.28)mm, 体高(1.54±0.03)mm, 吻部黑色素细胞呈分枝簇状, 分支明显。鳃盖处和腹部与卵黄囊邻近处出现黑色素细胞, 腹膜上出现虹彩细胞, 黄色素细胞。臀鳍出现一个黑色素细胞, 胸鳍出现少量黑色素细胞(图3b)。
17dpf, 全长(7.46±0.21)mm, 体高(1.96±0.09)mm, 腹膜黑色素细胞增多, 虹彩色素增多。尾部出现点状黑色素细胞, 背鳍基部有向上延伸的黑色素细胞。腹鳍及其基部出现黑色素细胞, 臀鳍黑色素细胞分布范围扩大(图3c)。
18dpf, 全长(8.25±0.26)mm, 体高(2.06±0.12)mm, 眼球色带向下延伸, 眼球下皮肤出现点状黑色素细胞。鳃盖上黑色素细胞数量增多向上生长至眼后头部, 成簇状分布。腹膜上虹彩细胞增多, 点状黄色素细胞出现。躯干部与尾部分界处出现黑色素细胞, 沿脊椎向尾部延伸。背鳍、臀鳍黑色素细胞由基部向外延伸, 腹鳍基部及其上黑色素细胞增多(图3d)。
19dpf, 全长(8.29±0.27)mm, 体高(2.29±0.08)mm, 眼球下皮肤黑色素细胞变成分支簇状, 眼部第二色带轮廓初显。鳃盖上虹彩细胞明显增多, 形成一彩虹色线条, 延伸向上, 与眼后头部黑色素细胞混合。头、躯干部交界处第三色带初显, 黑色素细胞由头背部末端向下生长至腹鳍基部, 鳃盖边缘也被覆盖, 长出大量球形分支簇状黑色素细胞。腹膜上被虹彩细胞覆盖, 不再透明。尾部分散的黑色素细胞点增多后连成一条色带, 宽度增加。第一背鳍长出, 透明无色素细胞沉着。第二背鳍基部黑色素细胞聚集成块, 延伸至鳍条, 边缘出现白色素细胞(图1f), 为白色素细胞颗粒(图1b)组成的不规则形状。臀鳍黑色素细胞数量增多, 覆盖范围变广。尾鳍基部黑色素细胞变多, 形态由点状变为分枝簇状(图3e)。
20dpf, 全长(9.07±0.43)mm, 体高(3.15±0.08)mm, 过眼球第二条色带与第三条色带两条带之间黄色素细胞增多, 为分枝簇状, 边缘不清晰。卵黄囊已被吸收大部分, 其上腹部皮肤有大量黑色、黄色斑点。腹鳍黑色素细胞覆盖, 边缘出现白色素细胞。躯干部第四色带初显, 大量黑色素细胞由第二背鳍连接至臀鳍。尾鳍基部黑色素细胞增多向鳍条上延伸, 逐渐形成Y形色带。可观察到胸鳍, 为白色, 无色素细胞出现(图3f)。
21dpf, 全长(9.61±0.29)mm, 体高(3.25±0.09)mm, 头部眼球上方黑色素细胞变大, 数量增多, 形成一块黑色斑块, 向下生长, 形成过眼球的第二条色带。吻部出现点状黑色素细胞, 为形成第一条色带做准备。第三条色带明显变宽, 黑色素细胞生长扩大。第四条色带由第二背鳍基部黑色素细胞向下生长, 臀鳍基部向上生长形成。尾部黑色素细胞沿脊椎为中轴向上下两侧扩散, 宽度增加。第一背鳍长大, 黑色素细胞增多。腹部黄色素细胞增多。腹鳍全黑, 边缘少量白色, 尾鳍黑色素细胞增多(图3g)。
22dpf, 全长(10.09±0.18)mm, 体高(3.28±0.12)mm, 头前部黑色素细胞分布范围扩大, 第一条色带初显雏形。第三条色带宽度增加, 宽度为头背部末端至第一背鳍基部。第四条色带更加明显, 背鳍基部及臀鳍基部之间黑色素细胞数量明显增多, 将两基部黑色块连接。尾部的黑色素细胞带颜色加深, 宽度增加, 此时可观察出该色素带长在脊椎周围的神经和血管附近, 与表面皮肤黑色素细胞斑块有明显分层, 连接到尾鳍, 鳍条上有两条明显的分叉色素带。腹膜上方虹彩细胞增多, 黑色素细胞数量增多, 以球形分枝簇状分布(图3h)。

2.6 考氏鳍竺鲷胚后色素发育观察

2.6.1 稚鱼色素发育观察

1dph, 全长(10.78±0.25)mm, 体高(2.94±0.09)mm, 卵黄囊全部被吸收, 有基本游泳能力, 开口摄食, 由卵黄囊稚鱼变为稚鱼, 整体以黑色为主, 体侧四条色带与尾部Y形色带基本形成, 幼体外部形态几乎与成体无异。两背鳍之间少数虹彩细胞由背部向下延伸, 整个腹膜布满虹彩细胞, 呈现银白色, 有反光特性。腹鳍边缘白色素细胞增多, 尾鳍边缘出现白色素细胞(图4a)。
图4 考氏鳍竺鲷 (P. kauderni ) 稚鱼和幼鱼色素发育过程

Fig. 4 Pigment development of larvae and juveniles in P. kauderni

7dph, 全长(12.61±0.28)mm, 体高(3.59±0.17)mm, 第二背鳍、腹鳍、臀鳍与尾鳍一侧白色素细胞布满前两根鳍条, 第二、第三条色带之间的皮肤虹彩细胞数量增多, 第三、第四条色带之间背侧皮肤分散着少许黑色素细胞、黄色素细胞和虹彩细胞。尾鳍基部中间出现少量虹彩细胞(图1e), 尾部表皮层出现大量黑色素细胞(图4b)。
30dph, 全长(17.10±0.58)mm, 体高(5.23±0.30)mm。黑色皮肤的黑色素细胞多而密集, 银色皮肤由均匀的黑色素细胞、黄色素细胞和虹彩细胞组成, 黑色皮肤与银色皮肤被虹彩细胞分隔开来。腹鳍后三根鳍条出现白色素细胞, 有向下延伸的趋势。尾部皮肤延侧线也出现了虹彩细胞, 同样呈直线分布(图4c)。

2.6.2 幼鱼色素发育观察

50dph, 全长(20.37±1.35)mm, 体高(5.34±0.25)mm, 鳞片完全形成, 各鳍条分化完全, 形态与成鱼接近, 腹鳍后侧出现少量白色斑点, 由白色素细胞组成。背鳍与臀鳍透明的部分出现少量黑色素细胞和黄色素细胞(图4d)。
70dph, 全长(25.57±2.05)mm, 体高(7.43±0.39)mm, 腹鳍白色斑点数量增加, 分布向前蔓延至腹鳍1/3处, 身体中部第三和第四色带之间银色皮肤上出现3~5个初步形成的白色斑点, 由大量虹彩细胞聚集形成(图4e)。
100dph, 全长(27.43±2.48)mm, 体高(8.25±0.59)mm, 腹鳍白色斑点增加, 分布向前蔓延至腹鳍1/2处, 身体中部银色皮肤上的白斑数量增加至5~7个(图4f)。
130dph, 全长(28.99±3.31)mm, 体高(8.85±0.51)mm, 腹鳍白色斑点增加, 分布蔓延整个腹鳍, 第二背鳍、臀鳍和尾鳍都出现排列规则的白色斑点。身体中部银色皮肤上的白斑数量增加至8~10个, 不规则分布, 尾部虹彩细胞形成一条线将Y形色带分隔成上下两部分(图4g)。
160dph, 全长(36.84±3.40)mm, 体高(11.93±0.31)mm, 身体中部银色皮肤上的白斑数量增加至9~12个(图4g)。
220dph, 全长(58.77±4.44)mm, 体高(18.99±1.16)mm, 腹鳍、第二背鳍、臀鳍、尾鳍的白色斑点形状变小, 数量增多。黑色皮肤与银色皮肤被虹彩细胞形成的线或不连续的线段分隔开, 身体中部银色皮肤上的白斑数量增加至18~20个, 尾部银色皮肤也出现12~14个白色斑点, 每一尾考氏鳍竺鲷的斑点数量和位置都不相同。此时外形与2龄成鱼一致, 且性成熟(图4h)。

3 讨论

3.1 考氏鳍竺鲷早期发育过程

鱼类早期生活史阶段一般划分为胚胎(embryo)、仔鱼(larval)和稚鱼(juvenile)三个基本发育期, 有时早期史研究还包括当年幼鱼(殷名称, 1991)。天竺鲷科鱼类有口孵的特性, 考氏鳍竺鲷胚胎发育时间较长, 自然环境下在受精后第19d孵化, 初孵个体具有一个巨大的卵黄囊, 不具有浮游期, 被称为卵黄囊稚鱼(Vagelli, 2017), 孵化后亲体仍会继续含在口中, 等卵黄囊被大部分吸收后才会在几天内陆续吐出(Hopkins et al, 2005), 待卵黄囊吸收完毕后被称作稚鱼(Vagelli, 2011)。大多数卵黄囊稚鱼会在孵化后的第6~10d被亲体吐出, 但有时会出现被提前释放的个体, 这些早产稚鱼不会游泳, 而且通常表现出发育缓慢的迹象(Vagelli, 1999)。在水温(27±0.5)℃的人工孵化条件下考氏鳍竺鲷经15~22d孵化, 初孵个体全长(6.43±0.08)mm, 远大于天竺鲷科其他鱼类(兰真强 等, 2024), 22dpf胚胎全部孵化, 器官发育完好, 各鳍条初步形成; 1dph卵黄囊吸收完毕进入稚鱼期, 此时鳞片开始形成, 身体比例与外形特点与成鱼相似; 50dph进入幼鱼期, 此时鳞片完全形成; 220dph考氏鳍竺鲷外形、体色与2龄成鱼基本相同, 且性成熟。

3.2 考氏鳍竺鲷早期色素细胞发育时序和类型

硬骨鱼类的色素细胞均起源于胚胎神经嵴细胞, 随着色素细胞的生长和分化, 形成含有相应色素物质的黑色素细胞、黄色素细胞(xanthophores)、红色素细胞(erythrophores)和蓝色素细胞(cyanophores), 以及通过嘌呤类结晶体的反射作用呈色的虹彩细胞(iridophores)和白色素细胞(leucophores)(于道德 等, 2020)。考氏鳍竺鲷早期色素发育共观察到4种色素细胞: 黑色素细胞、黄色素细胞、虹彩细胞和白色素细胞。其中, 黑色素细胞在胚胎发育时即开始形成, 黄色素细胞和虹彩细胞随后出现, 而白色素细胞的形成最晚, 直至19dpf才在卵黄囊稚鱼阶段观察到。这一发育时序与许多硬骨鱼相似, 例如黑棘鲷(Acanthopagrus schlegelii)(于道德 等, 2012)、圆斑星鲽(Verasper variegatus)(严俊丽 等, 2017)等。在不同时间和空间出现的色素细胞的形态大小也不相同, 在11~12dpf之间出现在尾部、卵黄囊的黑色素细胞均为点状, 13dpf腹膜和尾部的黑色素细胞呈现分枝簇状, 16dpf出现鳃盖处的黑色素细胞则是球形分枝簇状, 稚鱼期至成鱼期位于色带区域的黑色素细胞大多为体积较大的球形分枝簇状, 位于其他区域的黑色素细胞为体积较小的分枝簇状。分枝簇状的黑色素细胞具有聚集和扩散的能力, 对于考氏鳍竺鲷的体色有重要的调节作用。例如在应激状态下考氏鳍竺鲷会有显著体色的变化(色带颜色变浅, 非色带皮肤颜色变深), 在脱离应激状态后, 可以在短时间内恢复自然条件下的体色。这可能与α-黑色素细胞刺激素(α-melanocyte stimulating hormone)和黑色素细胞聚集激素(melanin-concentrating hormone)有关, 这两种激素不仅可以控制皮肤色素沉积, 还可以调节机体对应激源的响应(Burton et al, 2000)。黄色素细胞于7~19dpf期间为点状, 20dpf出现在头部后方的黄色素细胞为体积较小的分枝簇状, 稚鱼期至成鱼期的黄色素细胞呈现为聚集或发散的分枝簇状。位于考氏鳍竺鲷身体的虹彩细胞则一直是晶体短棒状, 由不同的聚集情况呈现不一样的颜色效果, 位于鳍上的白色素细胞是由许多小球状白色颗粒聚集起来形成不规则的晶体。白色素细胞是鱼类中相对少见的色素类型, 目前白色素细胞研究较多的鱼类是青鳉(Oryzias melastigma), 而在青鳉中白色素细胞的形状为有粗大树突状分枝的分支簇状, 这可能是因为青鳉的白色素细胞位于皮肤, 而考氏鳍竺鲷的白色素细胞位于鳍条上(Sugimoto, 2002) 。

3.3 考氏鳍竺鲷色彩图案的形成

考氏鳍竺鲷的色彩图案并非一蹴而就, 而是在长期养殖与繁衍中, 经过环境塑造和人工精心选择的双重作用, 逐渐演化为稳定遗传的独特色彩特征(宾石玉 等, 2021)。这一过程涵盖了自然选择、人工选择、基因突变以及环境因子的综合影响。考氏鳍竺鲷的色彩图案丰富多样, 包括头部和躯干部的色带、尾部的Y形条纹, 以及散布在躯干部和鳍上的斑点等。这些图案的形成速度和发育过程各具特色, 前期色带形成迅速, 而后期斑点则逐渐显现。具体而言, 头部眼间隔条带由头部眼间隔上方起始, 向吻部延伸; 过眼条带则首先从眼上头部眼间隔段开始发育, 随后是眼球和眼下段; 躯干部纵带则从第一背鳍至腹鳍、第二背鳍至臀鳍依次发育, 并最终相连; 尾部条带则沿着脊椎向尾鳍延伸; 而躯干部斑点则随机且均匀地发育, 随体型的增长而增多; 腹鳍斑点的后侧部分首先发育, 并逐渐向前扩展。这些色彩图案的形成机制可能与神经嵴细胞的迁移和分化有关。在胚胎早期, 神经嵴细胞在“特定神经细胞”的引导下, 向头部眼间隔、眼球、鳍条和尾部迁移。到了胚胎后期和卵黄囊稚鱼期, 这些神经嵴细胞进一步分化为黑色素细胞(Le Douarin, 1990)。值得注意的是, 由于第三、四条色带分别位于第一背鳍-腹鳍和第二背鳍-臀鳍之间的躯干纵带, 它们的发育可能受到鳍条发育的调控影响。
对考氏鳍竺鲷的体色发育深入观察发现, 其体侧皮肤图案形成与鳍条图案形成机制并不相同。体侧的条带主要由大量体积较大的黑色素细胞构成, 而银白色皮肤则是以大量虹彩细胞为基础, 其间均匀散布着少量体积较小的黑色素细胞和黄色素细胞。躯干部的白色斑点是高度集中的虹彩细胞, 而鳍条上的白色斑点则主要由白色素细胞组成。值得注意的是, 考氏鳍竺鲷的黑色皮肤和银白色皮肤之间由虹彩细胞组成的细线分隔, 这反映了黑色素细胞与虹彩细胞之间的相互作用。实际上, 色素细胞之间不仅存在紧密的联系, 而且特定类型的色素细胞还能对同类或其他类型的细胞发挥调控作用, 如抑制或促进其发育(王晨旭, 2021)。例如, 在缺乏由神经嵴细胞分化而来的黑色素细胞的mitfa(microphtalmia-associated transcription factor a)纯合突变斑马鱼中, 虹彩细胞数量显著增加, 这进一步证实了黑色素细胞与虹彩细胞之间存在竞争性的相互作用(Lister et al, 1999)。与考氏鳍竺鲷类似, 斑马鱼的体侧皮肤条纹和鳍条图案形成机制也存在差异(Parichy, 2003)。体侧深色条纹由大量黑色素细胞、虹彩细胞和少量黄色素细胞组成, 浅色条纹则主要由黄色素细胞和虹彩细胞构成, 几乎不含黑色素细胞(Hirata et al, 2003)。然而与考氏鳍竺鲷类似的是, 斑马鱼的鳍条上也呈现出明暗交替的条带特征, 但并未发现虹彩细胞的存在(Hirata et al, 2005)。眼斑双锯鱼的白色条纹由虹彩细胞组成, 其早期发育过程中与虹彩细胞相关的fms(functional movement screening)、foxd3(forkhead box D3)等基因的表达量显著上升, 因此推测考氏鳍竺鲷条纹的形成与黑色素细胞迁移、分化、合成相关的基因有关。
考氏鳍竺鲷发育早期黑色色素带的形成具有特殊的生态学意义, 因为考氏鳍竺鲷是一种定居的、依附于栖息地的物种, 它通过躲避在海胆的棘刺、海葵的触手或珊瑚裂缝中来避免被捕食(Vagelli, 2017)。因此, 考氏鳍竺鲷身体上的黑色色素带不仅是其体色的显著特征, 还具有生态学上的重要意义。这些色带有助于考氏鳍竺鲷在珊瑚礁环境中产生视觉消退, 躲避敌害, 减少被捕食的风险, 特别是那些穿过眼球的黑色带, 它们能够显著降低被其他鱼类啄瞎眼球的可能性, 这是考氏鳍竺鲷在长期自然选择中形成的适应性特征(Price et al, 2008)。而鳍条上的白色斑点和身体上的银白色斑点不仅深受水族爱好者的喜爱, 还具有恐吓敌人的作用。这些斑点使考氏鳍竺鲷在游动时呈现出模糊的身影, 迷惑敌人, 增加其生存机会。这种独特的体色特征使考氏鳍竺鲷在竞争激烈的生态环境中脱颖而出, 赢得了生存的一席之地。因此, 考氏鳍竺鲷独特的色彩图案是不同色素细胞间相互作用和调控的结果, 在繁殖、防御、交流和伪装等方面具有重要作用, 展现了其在生态和遗传层面上的多样性和复杂性 (喻明慧 2022)。

4 结论

通过对考氏鳍竺鲷早期发育过程的连续显微观察, 发现在水温(27±0.5)℃条件下, 考氏鳍竺鲷胚胎经15~22d孵化, 胚胎受精后4d发育至器官形成期, 6dpf黑色素在眼球出现, 7dpf黄色素细胞在体节处出现, 8dpf虹彩颗粒反射小板在眼球出现, 19dpf白色素细胞在第二背鳍出现。考氏鳍竺鲷体表图案的形成自12dpf头部眼间隔黑色素细胞的出现开始, 21dpf吻部第一色带初显, 1dph卵黄囊吸收完毕, 体侧四条色带与尾部Y形色带基本形成, 70dph身体中部第三和第四色带之间开始出现白色斑点, 220dph体色模式与2龄成鱼一致。上述研究结果为后续探究考氏鳍竺鲷色彩图案的形成调控机制奠定基础。

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