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热带海洋学报 >

2023 , Vol. 42 >Issue 1: 87 - 97

DOI: https://doi.org/10.11978/2022099

海洋生物学

海水酸化与升温对孔石藻(Porolithon cf. onkodes)生长钙化的影响

  • 杨芳芳 , 1, 2, 3 ,
  • 肖志梁 1, 4 ,
  • 韦章良 1, 2, 3 ,
  • 黄怡 1, 4 ,
  • 龙丽娟 , 1, 2, 3
展开
  • 1.中国科学院热带海洋生物资源与生态重点实验室(中国科学院南海海洋研究所), 广东 广州 510301;
  • 2.南方海洋科学与工程广东省实验室(广州), 广东 广州 511458;
  • 3.中国科学院海南热带海洋生物实验站, 海南 三亚 572000;
  • 4.中国科学院大学, 北京 100049
杨芳芳, email: ;
龙丽娟, email:

杨芳芳(1987—), 女, 江西省丰城市人, 博士研究生, 从事藻类生理生态学研究。email:

Copy editor: 姚衍桃

收稿日期: 2022-05-05

  修回日期: 2022-06-02

  网络出版日期: 2022-06-15

基金资助

国家自然科学基金(42176157)

中国科学院重点部署项目(ZDRW-XH-2021-2-06)

南方海洋科学与工程广东省实验室(广州)人才团队引进重大专项(GML2019ZD0402)

中国科学院战略性先导科技专项(A类)(XDA13020203)

收起

The effects of ocean acidification and warming on the growth and calcification in coralline alga Porolithon cf. onkodes

  • YANG Fangfang , 1, 2, 3 ,
  • XIAO Zhiliang 1, 4 ,
  • WEI Zhangliang 1, 2, 3 ,
  • HUANG Yi 1, 4 ,
  • LONG Lijuan , 1, 2, 3
Expand
  • 1. Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 511458, China
  • 3. CAS Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, South China Sea Institute of Oceanology, Sanya 572000, China
  • 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
YANG Fangfang, email: ;
LONG Lijuan, email:

Copy editor: YAO Yantao

Received date: 2022-05-05

  Revised date: 2022-06-02

  Online published: 2022-06-15

Supported by

National Natural Science Foundation of China(42176157)

Key Programs of the Chinese Academy of Sciences(ZDRW-XH-2021-2-06)

Major Project of Talent Team introduction for Guangdong Provincial Laboratory of Southern Marine Science and Engineering (Guangzhou)(GML2019ZD0402)

Strategic Priority Research Program of the Chinese Academy of Sciences(XDA13020203)

Fold

摘要

钙化海藻作为一类重要的钙化生物, 不仅能构建稳固礁体, 而且部分藻株能诱导珊瑚幼虫附着变态, 在珊瑚礁生态系统中具有极其重要的生态功能。但是, 面对未来海水酸化与升温的共同作用, 珊瑚藻生理过程会发生怎样的变化, 目前尚不清楚。本文选取了广泛分布于珊瑚礁生态系统中的一种钙化海藻——孔石藻(Porolithon cf. onkodes)为研究对象, 采用3个CO2分压(pCO2: 400µatm、1200µatm、1800µatm)和温度(27℃、30℃、32℃)对其培养1个月, 通过监测藻体生长和钙化等参数的变化情况, 探究海水酸化与升温对活体与死亡的孔石藻的影响。研究结果表明, 当温度从27℃升高到30℃时, 活体孔石藻生长钙化没有受到显著影响; 但当温度提高到32℃时, 藻体生长钙化显著下降, 甚至出现溶解现象, 净钙化速率从206.99nmol·cm-2·h−1 (pCO2: 400µatm; 温度: 27℃)降至-42.22nmol·cm-2·h−1 (pCO2: 1200µatm; 温度 32℃)。类似地, pCO2增加也会显著抑制活体孔石藻的生长钙化, 而且该抑制作用随着CO2分压增加而增强。此外, 升温与酸化对藻体叶绿素a含量和净钙化速率均具有交互作用。与活体孔石藻相比, 死亡的藻体骨骼更易受到高温与酸化影响, 当温度升高至30℃或pCO2提高至1200µatm时, 死亡藻体骨骼净溶解速率均显著增加, 而且高温与酸化的交互作用加速了骨骼溶解速率。研究结果表明了酸化与升温不仅会影响活体孔石藻的生长钙化速率, 而且会加速礁体主要组分(藻体碳酸钙骨骼)的溶解速率, 进而影响到珊瑚礁生态系统。本文研究结果对预测未来气候变化对珊瑚礁生态系统的影响、制定珊瑚礁生态系统保护与修复策略均具有重要的理论价值和生态意义。

关键词： 酸化; 升温; 孔石藻; 钙化; 生长; 珊瑚礁生态系统

本文引用格式

杨芳芳 , 肖志梁 , 韦章良 , 黄怡 , 龙丽娟 . 海水酸化与升温对孔石藻(Porolithon cf. onkodes)生长钙化的影响[J]. 热带海洋学报, 2023 , 42(1) : 87 -97 . DOI: 10.11978/2022099

Abstract

Calcified macroalgae, an important calcifying group widely distributed in reef ecosystems, plays vital roles in the primary productivity and reef frameworks construction. Furthermore, several species of calcified algae can induce the coral larval settlement, which is closely related to the sustained development of coral reef ecosystem. However, it is not clear how calcified algae will response to ocean acidification and warming. In this study, healthy and bleached Porolithon cf. onkodes were exposed to different pCO2 (400 µatm, 1200 µatm, 1800 µatm) and temperatures (27 ℃, 30 ℃, 32 ℃) for one month, respectively. The results showed that the growth rate and net calcification rate of living P. onkodes were not significantly affected when the temperature increased from 27 ℃ to 30 ℃, however, these physiological parameters declined significantly at 32 ℃. The net calcification rate decreased from 206.99 nmol·cm-2·h−1 (400 µatm pCO2 + 27 ℃) to -42.22 nmol·cm-2·h−1 (1200 µatm pCO2 + 32 ℃). Similarly, the enhancement of pCO2 also significantly inhibited the growth and calcification in living P. onkodes. Additionally, warming and acidification had interactive effects on the chlorophyll a content and net calcification rate. Compared with living P. onkodes, dead or bleached algal skeletons were more susceptible to warming and acidification. When the temperature was 30 ℃ or the pCO2 was 1200 µatm, the net dissolution rate of dead algal skeletons increased significantly. Furthermore, the adverse effects of warming were exacerbated when high temperatures coincided with acidification. The results revealed that acidification and warming not only affected the growth and calcification rates of living algae, but also accelerated the dissolution rate of calcium carbonate skeleton, which can affect the coral reef ecosystem. The study may contribute to predict the impacts of climate change on reef ecosystem to protect reef ecosystems.

Key words： ocean acidification; warming; Porolithon cf. onkodes; calcification; growth; coral reef ecosystems

近20年来, 随着大气二氧化碳分压(pCO2, 可表征大气中二氧化碳的浓度)的升高, 海水pH值出现逐渐下降的趋势。据预测, 到2100年海水pH值将下降0.3~0.5个单位, 这将导致海水中碳酸盐系统的组成发生改变, 如海水中pCO2和HCO3-浓度上升, CO3-浓度下降, 进而引起海水中CaCO3饱和度降低; 与此同时, 海水温度也随之升高, 预计到2100年海水平均温度将增加1~4℃(McNicholl et al, 2020; Masson-Delmotte et al, 2021)。研究表明海水酸化引起的CaCO3饱和度降低可能会严重影响钙化生物碳酸钙骨骼的形成, 进而影响到生物礁的稳定(McCoy et al, 2014; Coronado et al, 2019); 而高温则被认为是影响珊瑚等钙化生物白化的主要因素(Goreau et al, 2021)。Dove等(2020)指出酸化与升温存在协同作用, 这种协同效应将加速碳酸钙溶解。可见, 海水酸化与升温已逐渐成为威胁海洋生物尤其是钙化生物生长发育的主要环境问题。因此, 研究钙化生物对未来海水酸化与升温的响应策略, 对珊瑚礁生态系统的稳定发育和保护策略的制定具有重要意义。
钙化海藻是珊瑚礁生态系统中一类主要的钙化生物, 分布广泛, 具有重要的生态功能: 1) 能够通过光合作用进行固碳, 为海洋生态系统提供较高的初级生产力; 2) 能够进行钙化作用而沉积碳酸钙, 参与构建和稳固礁体, 如珊瑚藻可为珊瑚礁的生长发育提供最高达60%(平均含量约5%~6%)的钙质物源; 3) 部分珊瑚藻能诱导珊瑚等无脊椎动物幼虫附着变态, 为其提供栖息环境; 4) 作为生物礁中一类重要的化石生物, 其在沉积和环境记录等方面具有重要的指示意义(雷新明 等, 2012, 2019; 李银强 等, 2016; Weiss et al, 2017; Yang et al, 2021a; Sissini et al, 2022)。目前, 已有较多报道研究了气候变化对钙化海藻生长、生理和生态功能等的影响, 但多集中于单一环境因素的研究(徐智广 等, 2012; Chan et al, 2020; 聂磊 等, 2021)。Chan等(2020)发现在酸化条件下, 藻体虽能继续钙化生长, 但骨骼密度及丰度显著下降, 推测酸化对藻体的影响与pCO2变化速度及藻体状态密切相关(Kamenos et al, 2013; Williams et al, 2021)。但是, Martin等(2009)得出了不一样的结论, 认为部分种类珊瑚藻能够抵抗CO2浓度适度的增加。类似地, 相关研究表明温度对钙化海藻的影响也存在差异, 这可能与藻体的健康状态、环境条件及与其共附生的细菌群落结构等因素不同有关(Campbell et al, 2016; Sordo et al, 2018; Bergstrom et al, 2020)。
与单一因素不同, 目前关于海水酸化与升温交互作用对钙化海藻生长生理影响的研究较少, 且已报道的结果之间存在争议(Sinutok et al, 2012; Diaz-Pulido, 2012; Johnson et al, 2012, 2017; Campbell et al, 2016; Huggett et al, 2018; Muñoz et al, 2018; Chan et al, 2020; Kim et al, 2020; Lei et al, 2020)。有研究认为海水酸化与升温存在协同作用, 且协同效应高于单一因素对钙化海藻的影响(Johnson et al, 2012; Sordo et al, 2019; Lei et al, 2020)。据Diaz-Pulido(2012)报道, 在高温条件(29℃)下, 孔石藻(Porolithon onkodes)对酸化更为敏感, 随着pCO2增加, 孔石藻钙化速率下降, 但碳酸钙骨骼溶解仅发生在最高的pCO2处理组, 在该处理组温度的升高会加快骨骼溶解速度。但是, Campbell等(2016)发现升温(+3℃)能够缓解酸化对仙掌藻(Halimeda sp.)的影响。Kim等(2020)报道了类似的结果, 升温(+5℃)能够抵消酸化(900µatm pCO2)对珊瑚藻(Chamberlainium sp.)的生理影响。钙化海藻对海水酸化与升温响应策略不同, 主要与藻体自身特性、光照、水动力及营养盐浓度等因素有关(Comeau et al, 2014; Cornwall et al, 2014; Johnson et al, 2018; Qui-Minet et al, 2019; Schubert et al, 2019)。因此, 针对不同种类的钙化海藻, 有必要深入研究其对海水酸化与升温的响应。此外, 海洋酸化和升温对珊瑚礁的影响不仅与活体钙化生物的钙化有关, 也与死亡钙化生物的骨骼等溶解有关(Eyre et al, 2014)。对于死亡的钙化海藻而言, 面对酸化与升温会如何变化, 目前尚不清楚。
孔石藻(Porolithon onkodes)是广泛分布于我国南海珊瑚礁生态系统中的一种钙化海藻。我们前期研究发现该藻株能显著促进鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)幼虫附着变态, 在珊瑚群落恢复和珊瑚礁生态系统保护过程中具有重要意义(Yang et al, 2021a), 但目前尚不清楚海水酸化与升温对其生理的影响。基于此, 本研究将以孔石藻为试验材料, 将其置于不同酸化和升温条件下培养一个月, 以探究酸化和升温处理对活体孔石藻生长和钙化等生理过程的影响, 酸化与升温之间是否存在协同作用或拮抗作用, 以及酸化和升温如何影响死亡的孔石藻碳酸钙骨骼, 以期为预测钙化海藻对未来气候变化的响应提供理论基础。

1 材料与方法

1.1 样品采集及试验处理

孔石藻采集自海南省三亚市鹿回头海域(18°12′N, 109°28′E), 水深3~5m, 采集后用过滤的天然海水清洗, 以去除表面泥沙及附生生物, 然后转移到海南省热带海洋生物技术重点实验室, 采用过滤的天然海水培养1周后, 用于下面(1)和(2)的酸化与升温试验。培养条件为: 温度27℃, 光照强度30μmol·m-2·s-1, 光暗周期比12h:12h, pH值8.05±0.01, 连续充气, 每天更换1/4海水。采样点年平均温度为27℃, 月平均温度最低为22℃, 最高为30℃(Jiang et al, 2017)。
(1)挑选健康且颜色均一的孔石藻进行酸化与升温试验。试验共2个变量——温度与CO2分压, 每个变量各设置3个水平, 共计9组(A1: 400µatm, 27℃; A2: 400µatm, 30℃; A3: 400µatm, 32℃; B1: 1200µatm, 27℃; B2: 1200µatm, 3℃; B3: 1200µatm, 32℃; C1: 1800µatm, 27℃; C2: 1800µatm, 30℃, C3: 1800µatm, 32℃), 每组3个平行。27℃为采样点的年平均温度, 30℃高于年平均温度3℃, 对应的是联合国政府间气候变化专门委员会(Intergovernmental Panel on Climate Change, IPCC)预测的2100年热带海域表层海水温度升高的幅度(IPCC, 2014), 32℃为文献报道的对热带珊瑚藻生长和生理都具有明显抑制作用的温度(Tanaka et al, 2017; Yang et al, 2021b); 400µatm、1200µatm和1800µatm的CO2分压分别对应目前大气环境平均CO2分压、IPCC预测的2100年及2200年的大气最高CO2分压(IPCC, 2014)。具体试验步骤如下: 在27个装有10L过滤海水的亚克力缸中随机各放入5块大小约为20cm2的孔石藻, 每个缸中加置了一个电子控温加热棒(森森, GR-100B, 中国)以调控温度。其中, A1—A3组中的pCO2为400µatm, 通过氧气泵持续充入空气实现; B1—B3和C1—C3组通过海水CO2分压控制器(武汉华瑞仪器有限公司)往培养缸中充入纯CO2与空气的混合气体来调控CO2分压。试验期间, 除温度和pCO2外, 其他培养条件一致, 光照强度为30μmol·m-2·s-1, 光暗周期比为12h:12h(8:30—20:30), 每天更换1/4海水, 并于每天的8:00(开灯前)和20:00(关灯前)测定缸中海水的pH值(YSI, Yellow Springs, OH, USA), 其结果见图1。试验周期为31d, 测定参数为孔石藻的相对生长速率、色素含量、净钙化速率和碳酸钙(镁)相对含量。
图1 在不同pCO2和温度条件下培养活体孔石藻(a、b)和死亡孔石藻(c、d)时海水的pH值变化
图a、c为每天8:00测定的结果, 图b、d为每天20:00测定的结果; L CO<sub>2</sub>、M CO<sub>2</sub>和H CO<sub>2</sub>分别代<xref ref-type="table" rid="T400">表400</xref>µatm、1200µatm和1800µatm的CO<sub>2</sub>分压, L Tem、M Tem和H Tem分别代表温度27℃、30℃和32℃

图a Changes of seawater pH values at 8:00 (a, c) and 20:00 (b, d) when Porolithon onkodes were exposed to pCO2 and temperature treatments. (a) and (b) correspond to healthy alga, while (c) and (d) correspond to bleached alga

(2)挑选死亡的孔石藻(无表面色素层)进行酸化与升温试验, 试验共2个变量——温度与CO2分压, 每个变量各设置3个水平, 共计9组, 实验条件和方法与上述(1)相同。试验周期为31d, 测定参数为孔石藻的净溶解速率和碳酸钙(镁)相对含量。如图1所示, 当pCO2相同时, 不同温度处理组中海水的pH值无明显变化。在低pCO2条件下, 各温度处理组的海水pH值约为8.0~8.2; 当pCO2增加到1200µatm时, 海水pH值降为7.7~8.0; 在pCO2为1800µatm时, 海水pH值变为7.6~7.8。

1.2 相对生长速率和色素含量

藻体的相对生长速率RGR(单位: mg·g-1·d-1)通过公式RGR=∆W×WT1-1×∆T-1计算(Yang et al, 2021b), 公式中∆W指的是在培养过程中孔石藻湿重的变化量(单位: mg), WT1 是试验开始时藻体的湿重(单位: g), ∆T为培养时间(31d)。培养到第31天, 从每个缸中分别收集藻体, 根据Lichtenthaler(1987)的方法测定藻体的叶绿素a和类胡萝卜素含量(单位: μg·cm-2)。

1.3 净钙化(溶解)速率和藻体中碳酸钙(镁)相对含量

采用浮重法测定藻体的净钙化(溶解)速率, 即在实验开始及结束时分别进行浮重测定, 根据重量差计算出净钙化(溶解)速率(Davies, 1989; McCormack, 2014), 单位为nmol·cm−2·h−1。如果该值为负数, 记为净溶解速率; 如为正数, 记为净钙化速率。
第31天, 从每个缸中收集藻体, 用超纯水清洗后冻干称重(W1), 往藻体中加入0.5μmol·L-1 HCl, 每12h更换一次HCl, 直到没有冒泡, 用超纯水清洗后冻干称重(W2), 根据处理前、后藻体重量变化计算碳酸钙(镁)相对含量, 计算公式为[(W1－W2)/ W1]×100%。

1.4 扫描电镜

第31天, 从每个缸中收集部分藻体, 经清洗、固定、脱水和临界点干燥(K850, Quorum technologies Ltd., Laughton, UK)后, 采用扫描电镜(SEM, Regulus 8100, Hitachi, Japan)-能谱(EDS, Ultim Max 100, Oxford, UK)对不同处理组的藻体形态结构进行分析。

1.5 统计学分析

在软件R Studio(4.1.2)中对数据进行显著性分析, 采用shapiro.test函数对样本数据进行正态性检验, 用car包中的leveneTest函数进行方差齐性检验, 用aov函数进行单因素和双因素方差分析, 用Tukey HSD函数进行多重比较。

2 结果

2.1 高温与酸化对孔石藻生长速率和形态结构的影响

海水酸化与升温对孔石藻相对生长速率的影响如图2a所示。在温度为27℃、pCO2为400µatm (A1组)时, 孔石藻的相对生长速率达到最高值, 为(0.50±0.06)mg·g-1·d-1。当温度增加到30℃时, 相对生长速率与A1组相比降低了13.67%~47.28%。统计学分析显示, 27℃和30℃处理组之间没有显著的差异(P27°C&30°C=0.56)(表1), 说明活体孔石藻对温度具有一定的耐受性。但当温度提高到32℃时, 孔石藻的相对生长速率显著下降(P27°C&32°C<0.001), 各pCO2处理组相对生长速率均为负数。类似地, 与400µatm pCO2组相比, 酸化单独处理(1200µatm pCO2、1800µatm pCO2)也会显著抑制孔石藻的生长(P400&1200=0.01, P400&1800<0.001), 且该抑制作用随着酸化程度的增加而有所加剧(P1200&1800= 0.63)。方差分析结果表明, 海水酸化与升温对孔石藻的相对生长速率无交互作用(P=0.07)。采用扫描电镜对不同pCO2和温度条件下孔石藻表面的细胞结构进行分析。从分析结果(图2b)可知, 在27℃时孔石藻表面细胞结构完整, 细胞之间相连紧密; 但是, 当温度升高至32℃时, 各pCO2组的藻体表层细胞结构都发生了明显破裂, 碳酸钙骨骼结构发生
溶解。
表1 升温与酸化对孔石藻生长和色素含量的影响的双因素方差分析结果

Tab. 1 Two-way ANOVA of effects of warming and acidification on the relative growth rate and pigment contents of P. onkodes

指标 自由度 均方 F值 P值 (Tukey HSD)
相对生长速率 Tem 2 0.58 147.46 <0.001 (P27℃&30℃=0.56; P27℃&32℃<0.001; P30℃&32℃<0.001)
pCO2 2 0.05 11.40 <0.001(PL&M=0.01; PL&H<0.001; PM&H=0.63)
Tem & pCO2 4 0.01 2.64 0.07
叶绿素a含量 Tem 2 197.83 59.12 <0.001(P27℃&30℃<0.001; P27℃&32℃<0.001; P30℃&32℃=0.21)
pCO2 2 19.59 5.85 <0.001(PL&M=0.82; PL&H=0.01; PM&H=0.04)
Tem & pCO2 4 12.17 3.64 0.03
类胡萝卜素含量 Tem 2 4.60 2.86 0.08
pCO2 2 3.65 2.27 0.13
Tem & pCO2 4 4.62 2.88 0.05

注: Tem代表温度, L、M、H分别代表pCO2为400µatm、1200µatm和1800µatm

图2 不同培养条件下孔石藻相对生长速率(a)和藻体表面结构(b)的变化

图中括号内小写字母完全不同的表示差异显著(P<0.05)

Fig. 2 The relative growth rate (a) and the epithallium surface (b) of P. onkodes under different cultivation conditions

2.2 高温与酸化对孔石藻叶绿素a和类胡萝卜素含量的影响

如图3a所示, 当pCO2相同时, 随着培养温度的升高, 藻体叶绿素a含量下降, 如32℃处理组的叶绿素含量显著低于27℃处理组(P27°C&32°C<0.001)(表1)。在27℃时, pCO2增加能显著促进藻体中叶绿素a含量的积累(P400&1800=0.01), 在pCO2为1800µatm时, 叶绿素a含量达到最高(24.90μg·cm-2)。但是, 在高温组(30℃和32℃) 中, pCO2增加并没有显著影响叶绿素a含量。双因素方差分析结果表明, 孔石藻叶绿素a含量不仅受到单因素温度和pCO2的影响(P<0.001, P=0.01), 而且还受到两者之间的交互作用影响(P=0.03)。根据图3b显示, 孔石藻的类胡萝卜素含量随温度和pCO2变化不显著, 方差分析结果也表明类胡萝卜素含量不受温度和pCO2的交互影响(P =0.05)(表1)。
图3 不同培养条件下孔石藻叶绿素a含量(a)和类胡萝卜素含量(b)

柱子上方小写字母完全不同的表示差异显著(P<0.05)

Fig. 3 The chlorophyll a (a) and carotenoid contents (b) of P. onkodes under different cultivation conditions

2.3 高温与酸化对活体孔石藻钙化作用的影响

经过31d的培养, 各组孔石藻的净钙化速率测定结果如图4a所示。当培养温度为27℃或30℃时, 净钙化速率随pCO2升高而降低。其中, A1组(27℃, 400µatm pCO2)的净钙化速率达到最高, 为(206.99± 10.05)nmol·cm−2·h−1; C1组(27℃, 1800µatm pCO2)的净钙化速率为(76.88±4.56)nmol·cm−2·h−1, 相比A1组下降了62.86%。当温度升高3℃时, 净钙化速率没有发生显著变化(P27°C&30°C=0.99)(表2); 然而, 当温度升高到32℃时, 不论是pCO2对照组还是酸化组, 孔石藻的净钙化速率全部降为负值, 表明32℃条件下孔石藻的溶解速率超过钙化速率。统计学分析表明, 孔石藻净钙化速率同时受温度、pCO2及两者交互作用影响显著(P值均小于0.001)。与净钙化速率不同, 藻体内碳酸钙(镁)含量在不同温度和pCO2条件下没有发生显著变化(图4b), 其在藻体中的占比均高于95%[(96.43±3.57)%~(97.81± 2.19)%]。
图4 海水酸化与升温对孔石藻净钙化速率(a)和碳酸钙(镁)含量(b)的影响

柱子上方小写字母完全不同的表示差异显著(P<0.05)

Fig. 4 Effects of acidification and warming on net calcification rate (a), and (Ca, Mg) CO3 content (b) of P. onkodes

表2 升温与酸化对孔石藻净钙化速率和净溶解速率的影响的双因素方差分析

Tab. 2 Two-way ANOVA of effects of warming and acidification on the net calcification rate and dissolution rate of P. onkodes

指标 自由度 均方 F值 P值 (Tukey HSD)
净钙化速率 Tem 2 126762.19 218.46 <0.001(P27℃&30℃=0.99; P27℃&32℃<0.001; P30℃& 32℃<0.001)
pCO2 2 10572.41 18.22 <0.001(PL&M=0.79; PL&H<0.001; PM&H<0.001)
Tem & pCO2 4 8770.87 15.12 <0.001
净溶解速率 Tem 2 12152.63 133.72 <0.001(P27℃&30℃<0.001; P27℃&32℃=0.02; P30℃&32℃<0.001)
pCO2 2 11280.92 124.13 <0.001(PL&M<0.001; PL&H<0.001; PM&H=0.003)
Tem & pCO2 4 3102.12 34.13 <0.001

注: Tem代表温度, L、M、H分别代表pCO2为400µatm、1200µatm和1800µatm

2.4 高温与酸化对孔石藻骨骼净溶解速率和钙质含量的影响

在不同温度和pCO2条件下, 各组死亡孔石藻骨骼的净溶解速率如图5a所示。当孔石藻缺少表面色素层时, 藻体骨骼即使在A1组(27℃, 400µatm pCO2)也出现了溶解现象, 其净溶解速率为(103.96± 15.00)nmol·cm−2·h−1。在pCO2为400µatm时, 单一的温度升高不会显著影响骨骼的净溶解速率(P>0.05); 但是, 当pCO2为1200µatm或1800µatm时, 温度的升高就会显著影响骨骼的净溶解速率。在1800µatm pCO2、30℃条件下, 骨骼的净溶解速率达到最高, 为(245.46±2.24)nmol·cm−2·h−1, 是A1组的2.36倍。表2结果表明骨骼净溶解速率不仅受到温度或pCO2的单因素影响, 而且还受到两者交互作用影响显著(P<0.001)(表2)。与净溶解速率不同, 各处理组中骨骼的碳酸钙(镁)含量没有发生显著变化(图5b), 其在藻体中的占比均高于95%[(96.92±0.14)%~(97.69± 0.15)%]。
图5 海水酸化与升温对孔石藻骨骼净溶解速率(a)和碳酸钙(镁)含量(b)的影响

柱子上方小写字母完全不同的表示差异显著(P<0.05)

Fig. 5 Effects of acidification and warming on net dissolution rate (a), and (Ca, Mg)CO3 content (b) of skeleton in P. onkodes

3 讨论

钙化海藻是珊瑚礁生态系统中一类重要的钙化生物, 既能提供初级生产力, 又能通过钙化作用形成钙质骨架结构, 参与构建及稳固珊瑚礁体, 在珊瑚礁生态系统的稳定和发育过程中具有重要的生态功能(Webster et al, 2013)。其中, 钙化作用是其发挥生态功能的重要保障。研究表明, 气候变化带来的海水环境变化(如升温和酸化)将对钙化海藻构成威胁(Cornwall et al, 2019, 2022)。Manning等(2019)研究发现, 与对照组(pCO2为429µatm)相比, 在pCO2为1179µatm的环境下培养孔石藻51d, 钙化速率降低了约70%。Johnson等(2014)观察到类似现象, 在pCO2增加260µatm时, 孔石藻的钙化速率显著下降。但有研究表明酸化能促进石枝藻(Lithothamnion glaciale)的钙化, 在低pH值条件下其钙化速率约为对照组的2倍, 类似的现象也出现在其他藻中(Findlay et al, 2011; Martin et al, 2013)。Cornwall等(2019)通过分析已报道的研究, 发现珊瑚藻对温度的耐受性存在明显的种间差异, 但总体而言对珊瑚藻生理过程产生明显抑制作用的平均升温阈值为5.23℃。然而, 关于酸化与升温的交互作用对珊瑚藻钙化的影响, 至今尚不清楚。Diaz-Pulido(2012)通过实验研究发现, 孔石藻在酸化(pCO2为1100µatm)和升温3℃(29℃)条件下会发生溶解。在本研究中, 活体孔石藻对温度和酸化均表现出更高的耐受性。当培养温度为27℃和30℃时, 活体孔石藻的净钙化速率随pCO2升高而呈现下降趋势。如与400µatm相比, pCO2为1200µatm条件下藻体的净钙化速率虽有所下降, 但没有发生显著变化; 直到pCO2增加到1800µatm时, 藻体的净钙化速率出现显著下降。此外, 与Anthony等(2008)及Diaz-Pulido(2012)的研究结果有所不同, 本研究中无论CO2分压如何, 30℃(+3℃)时净钙化速率均未受到明显的影响, 这可能与设置的光照强度等实验条件, 以及藻种和培养时间等不同有关。可见, 升温和酸化对珊瑚藻钙化的影响不仅存在种间差异, 还与特定的培养条件有关。此外, 本研究表明升温和酸化对孔石藻的净钙化速率具有交互作用, 这与前人研究结果一致(Sordo et al, 2019; Kim et al, 2020)。
升温和酸化不仅会影响钙化海藻的钙化过程, 可能还会影响藻体生长, 甚至导致藻体白化死亡。据Latham(2008)报道, 当温度升高至藻体的耐受阈值时, 活性氧将在藻体内大量累积, 导致光合作用和生长受到抑制, 甚至出现白化死亡。Anthony等(2008)和Diaz-Pulido(2012)的研究表明, 酸化会增加孔石藻的白化和死亡率, 且升温(+3℃, 29℃)会加剧酸化的这种负面影响。Manning等(2019)通过室内模拟试验, 证明了孔石藻白化面积随着pCO2的升高而增加(温度为28~29℃), 当pCO2达到1179µatm时, 孔石藻的白化面积达到约40%。本研究也观测到了孔石藻白化面积随pCO2的升高而增加的现象。但与之不同的是, 这种现象在温度为27℃及30℃时并不明显, 这可能与光照强度有关。Anthony等(2008)在高光强下发现了酸化促进孔石藻白化死亡的现象, 而本研究的光照强度设置相对较低, 降低光强可能会减小酸化或升温的负面影响。此外, 本研究观测到32℃会导致孔石藻白化, 这可能是32℃组净钙化速率均为负数的主要原因。通常, 孔石藻的钙化作用只发生在藻体表层(200~300μm), 当色素层组织白化死亡后, 藻体将无法积累钙质, 导致溶解速率高于钙化速率, 进而使得净钙化速率变为负值。
叶绿素a和相对生长速率是反映藻体生长状态的重要指标。Johnson等(2018)的研究表明, 酸化对孔石藻的叶绿素a含量无显著影响; Hofmann等(2012)也观测到了类似的现象, pCO2的变化不会显著影响珊瑚藻(Corallina officinalis)中叶绿素的含量; 但宽扁叉节藻(Amphiroa anceps)(McCormack, 2014)及无柄珊瑚藻(C. sessilis)(Gao et al, 2010)的叶绿素a含量随pCO2增加而显著下降; Lei等(2020)的研究结果显示, pCO2升高促进了孔石藻生长。本研究发现, 27℃时pCO2的升高在一定程度上能提高孔石藻的叶绿素a含量, 但其相对生长速率下降, 主要原因可能是pCO2升高导致藻体溶解速率增加大于钙化速率增加, 从而引起相对生长速率下降。在30℃和32℃时, 各pCO2处理组的叶绿素a含量没有发生显著变化, 但与27℃相比, 叶绿素a含量则显著下降, 说明相较于pCO2的改变, 藻体内叶绿素a含量受到升温的影响更明显。同时, 高温(32℃)对藻体相对生长速率和钙化速率的影响更为明显, 这与Tanaka等(2017)的观点一致。此外, 本研究测定了各组中未白化的孔石藻光合参数, 发现未白化藻体的叶绿素荧光参数Fv/Fm (A1: 0.504±0.017; B1: 0.508±0.018; C1: 0.505±0.016; A2: 0.538±0.009; B2: 0.539±0.013; C2: 0.537±0.021; A3: 0.491±0.022; B3: 0.524±0.028; C3: 0.538±0.012) 差异不明显, 推测高温与酸化胁迫对孔石藻的影响并非是均匀的, 而是从局部影响导致藻体白化, 而后逐步向周边扩散, 增加白化面积。
研究表明, 酸化与升温对珊瑚礁生态系统的影响不仅与活体钙化生物的钙化和生长有关, 同样也与死亡钙化生物的骨骼溶解有关(Kamenos, 2010; Eyre et al, 2014)。钙化生物骨架结构的完整性发生任何改变都将对其生态功能产生明显影响, 进而使其对其他压力的耐受性降低。目前关于气候变化对死亡钙化生物骨骼的研究多集中在珊瑚, 认为死亡的珊瑚骨骼对于海洋酸化比活珊瑚更敏感, 酸化不仅会改变珊瑚骨骼的形态结构(Tambutté et al, 2015), 还可能会导致幼体珊瑚骨骼表面发生溶解(Foster et al, 2016)。但是, 对于钙化海藻而言, 在海水酸化与升温条件下死亡藻体骨骼将会如何变化, 是否比活体钙化海藻更为敏感, 目前尚不清楚。在本研究中, 活体孔石藻对升温与酸化均表现出一定的耐受性, 但死亡孔石藻骨骼则在各组中均出现溶解现象。当温度升高至30℃或pCO2提高至1200µatm时, 死亡藻体骨骼的净溶解速率显著增加, 而且高温与酸化的交互作用加速了骨骼溶解速率。可见, 与活体孔石藻相比, 死亡的藻体骨骼更易受到高温与酸化的影响, 因此推测藻体表面色素层不仅能够进行钙化作用, 提供钙质沉积物, 而且在保护藻体骨架结构免受环境胁迫影响中也起着重要作用, 在一定程度上能够缓解骨架结构的溶解。这与Kamenos等(2013)的研究结果一致, 该研究发现死亡的石枝藻对酸化的耐受性低于活体藻体, 酸化会导致死亡藻体骨骼结构的完整性降低。因此, 同时开展有关海水酸化与升温对活体和死亡钙化生物影响的研究具有重要意义。

4 结论

本文研究了不同pCO2和温度对活体和死亡孔石藻的生理影响, 发现当pCO2相同时, 27℃与30℃处理组的孔石藻净钙化速率和叶绿素a含量均无显著差异; 但32℃对孔石藻的生长和钙化具有明显的负面效应, 藻体生长速率和净钙化速率显著下降, 甚至出现溶解现象, 同时藻体死亡面积增加, 叶绿素a含量下降, 表明活体孔石藻可耐受的最高温度位于30~32℃之间。类似地, 当温度相同时, pCO2增加也会显著抑制活体孔石藻的钙化和生长, 而且pCO2升高在一定程度上加剧了高温对孔石藻的影响。与活体孔石藻相比, 死亡的孔石藻骨骼同样受到升温、pCO2及两者交互作用的影响, 而且对高温与酸化的耐受性更低, 在温度为30℃或pCO2为1200µatm时, 其骨骼的净溶解速率便显著增加。本文研究结果表明了酸化与升温不仅会影响活体孔石藻的生长和钙化速率, 导致孔石藻停止生长甚至负生长, 而且会加速死亡孔石藻骨骼的溶解速率, 影响骨骼的结构完整性, 进而影响其生态功能。

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