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热带海洋学报 >

2024 , Vol. 43 >Issue 3: 155 - 165

DOI: https://doi.org/10.11978/2023002

海洋生物学

南海北部涠洲岛边缘珊瑚礁的生物侵蚀实验研究

  • 江绿苗 , 1, 2 ,
  • 陈天然 , 1 ,
  • 赵宽 3 ,
  • 张婷 1, 2 ,
  • 许莉佳 4
展开
  • 1.中国科学院边缘海与大洋地质重点实验室, 中国科学院南海海洋研究所, 广东 广州 510301
  • 2.中国科学院大学, 北京 100049
  • 3.中国海洋大学三亚海洋研究院, 海南 三亚 572024
  • 4.生态环境部华南环境科学研究所, 广东 广州 510530
陈天然。email:

江绿苗(1998—), 女, 海南省三亚市人, 硕士研究生, 主要从事珊瑚礁沉积学研究。email:

Copy editor: 林强

收稿日期: 2023-01-03

  修回日期: 2023-03-26

  网络出版日期: 2023-04-13

基金资助

国家自然科学基金(42076065)

中央级公益性科研院所基本科研业务专项(PM-zx703-202105-176)

中央级公益性科研院所基本科研业务专项(PM-zx703-202004-143)

收起

Experimental study on bioerosion of marginal reefs in the Weizhou Island, northern South China Sea

  • JIANG Lyumiao , 1, 2 ,
  • CHEN Tianran , 1 ,
  • ZHAO Kuan 3 ,
  • ZHANG Ting 1, 2 ,
  • XU Lijia 4
Expand
  • 1. Key Laboratory of Ocean and Marginal Sea Geology (South China Sea Institute of Oceanology), Guangzhou 510301, China
  • 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • 3. Sanya Oceanographic Institution, Ocean University of China, Sanya 572024, China
  • 4. South China Institute of Environmental Sciences, MEE, China, Guangzhou 510530, China
CHEN Tianran. email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2023-01-03

  Revised date: 2023-03-26

  Online published: 2023-04-13

Supported by

National Natural Science Foundation of China(42076065)

Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund(PM-zx703-202105-176)

Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund(PM-zx703-202004-143)

Fold

摘要

在全球变化背景下, 边缘珊瑚礁面临着来自自然与人类的双重压力。海水富营养化引起的生物侵蚀加剧, 虽然较为隐蔽, 但却会对珊瑚群落的发育以及礁格架的稳定性产生不良影响, 是边缘珊瑚礁潜在的危害之一。本研究在南海北部涠洲岛三个典型的边缘珊瑚礁开展了近一年的原位侵蚀实验, 定量分析了珊瑚礁的生物侵蚀强度与侵蚀速率, 并结合卫星遥感监测的水体环境参数, 探究了珊瑚礁侵蚀与海水环境的关系。研究发现, 内部大型侵蚀生物的侵蚀速率相比侵蚀强度更能够指示海水富营养盐与高浊度环境, 而侵蚀强度能够体现侵蚀生物的群落演替阶段。此外, 将涠洲岛生物侵蚀速率数据与全球其他典型珊瑚礁区域进行对比, 发现涠洲岛生物侵蚀速率处于全球中等水平(以内部大型侵蚀生物为主导), 但在其所属的“人为边缘礁”类型中为较低水平。结合气候变化、城市化发展、礁体健康状况等趋势以及本研究结果, 推测涠洲岛的生物侵蚀可能会继续加强, 达到“人为边缘礁”的高侵蚀水平, 并进一步加剧珊瑚礁的退化。

关键词： 边缘珊瑚礁; 生物侵蚀速率; 原位侵蚀实验; 南海北部

本文引用格式

江绿苗 , 陈天然 , 赵宽 , 张婷 , 许莉佳 . 南海北部涠洲岛边缘珊瑚礁的生物侵蚀实验研究[J]. 热带海洋学报, 2024 , 43(3) : 155 -165 . DOI: 10.11978/2023002

Abstract

In the context of global change, marginal coral reefs are threatened by both natural and anthropogenic disturbances. Biological erosion caused by seawater eutrophication is one of the potential hazards of marginal coral reefs, which can adversely impact the development of the coral community and the reef-framework stability. Here, in-situ bioerosion experiments were conducted for nearly a year on three typical marginal reefs in the Weizhou Island, northern South China Sea, to quantify coral reef bioerosion intensities and rates. Combined with the water environment parameters monitored by satellite remote sensing, we explored the relationship between coral reef erosion and water-quality parameters. We suggested that the bioerosion rates of internal bioeroders were more indicative of seawater eutrophication and high turbidity environment than the bioerosion intensities, which could reflect the community evolutionary stage of bioeroders. In addition, by comparing the bioerosion rate data of the Weizhou Island with other typical reef areas, we found that its bioerosion rate was at a moderate level (dominated by internal macroborers) in the world, but at a low level among the “anthropogenic marginal reefs”. Combined with the trends of climate change, urbanization development, reef health status, as well as the results of this study, we speculated that the biological erosion of the Weizhou Island may strengthen further to reach a high level for the “anthropogenic marginal reefs”, and may aggravate the degradation of coral reefs.

Key words： marginal coral reef; bioerosion rates; in-situ bioerosion experiments; northern South China Sea

相对于珊瑚长势较好、礁区生物多样性较高, 且生长在温暖、清澈海水的热带珊瑚礁而言, 边缘珊瑚礁 (marginal coral reefs)特指生长在“不利”环境, 甚至对大部分造礁石珊瑚是“极端”环境下的珊瑚礁(Kleypas et al, 1999; Perry et al, 2003)。这样的环境既可能由自然因素造成, 如高纬度冬季低温(如日本的珊瑚礁) (Denis et al, 2013)、海湾内的夏季高海温(如波斯湾等)(Mashhadi et al, 2021)、河口区域的低盐和浑浊(如东澳大利亚一些近岸礁区)(Hutchings et al, 2005; Osorno et al, 2005)、上升流区域的高营养盐和低pH(如东太平洋巴拿马海域)(Manzello et al, 2008; Enochs et al, 2021)等; 也可能由人为因素造成, 如生活、农业、工业活动等排污导致的海水富营养化和沉积物增加, 导致原本发育较好的珊瑚礁退化为边缘珊瑚礁。这种因退化而成的边缘珊瑚礁主要分布于人口密集的近岸海域, 例如加勒比海(Hughes, 1994; Jackson et al, 2001)和南海北部(Hughes et al, 2013; Chen et al, 2021)。在气候变暖背景下, 全球热带珊瑚礁正因频发的海洋热浪和珊瑚白化而快速退化(Hughes et al, 2017), 而边缘珊瑚礁承受着自然和人为的双重压力, 因此面临更大的风险, 并在对其未来趋势的预测上存在更多的不确定性(Burt et al, 2020)。
生物侵蚀 (bioerosion)是指大型侵蚀生物 (macro-bioeroders), 如鱼类、贝类、蠕虫、海绵等, 以及微型侵蚀生物 (micro-bioeroders), 如内生藻、真菌与细菌(主要是蓝细菌), 通过机械或化学的方式在珊瑚骨骼内外部移除骨骼以及礁体碳酸钙格架的过程(Davies et al, 1983a; Silbiger et al, 2014; Rice et al, 2020)。水体富营养化刺激下的生物侵蚀加剧, 是边缘珊瑚礁区一种十分普遍, 但又相对隐蔽的生态灾害(DeCarlo et al, 2015; Glynn et al, 2015)。生物侵蚀加剧会导致珊瑚骨骼变得多孔、疏松、极易破碎, 还会进一步影响礁格架的完整性与复杂度, 使得礁间生物的栖息地减少且礁体难以抵抗风浪等物理侵蚀(Scott et al, 1988; Verbruggen et al, 2011; Chen et al, 2013; Glynn et al, 2015; 金昱昕 等, 2017)。 生物侵蚀甚至会影响珊瑚礁整体的垂向发育: 如果珊瑚礁总体的生物建造量高于生物侵蚀量, 那么礁体处于“正增长”状态; 然而, 在一些边缘珊瑚礁区, 受到富营养化刺激而爆发的生物侵蚀量有可能高于生物建造量, 从而导致珊瑚礁呈“负增长”状态, 因此礁体增长很可能跟不上海平面的上升速度而逐渐“沉没”(Mallela et al, 2007; Perry et al, 2008, 2013, 2018; Glynn et al, 2015; Rice et al, 2020)。
国际上有关珊瑚礁生物侵蚀的研究主要集中在适宜珊瑚生长的优良环境(如大堡礁等)(Perry et al, 2012, 2015, 2018), 以及因自然因素形成的边缘环境(如东太平洋上升流区、红海、波斯湾等)(Eakin, 1996; Alvarado et al, 2017; Wizemann et al, 2018; Mashhadi et al, 2021), 而对于因人类活动而“后天形成”的边缘珊瑚礁区的生物侵蚀的研究相对较少(Januchowski-Hartley et al, 2020; Yeung et al, 2021)。并且, 即使是较为相似的边缘环境, 但因为侵蚀生物种类不同等因素, 研究结论也往往有较大的差异。例如, 受人类活动影响剧烈的加勒比海和南海北部, 前者的侵蚀生物主要是海胆, 在珊瑚骨骼外啃食附着的藻类从而破坏骨骼, 即“外部侵蚀”的方式侵害珊瑚礁(Mumby et al, 2007; Lange et al, 2020); 而南海北部主要的侵蚀生物是双壳类、蠕虫、海绵等在珊瑚骨骼内钻孔进行定居与生长的“内部侵蚀生物”(陈天然 等, 2013; Chen et al, 2013)。此外, 对于边缘珊瑚礁生物侵蚀的定量、原位侵蚀实验研究相对较少, 研究地点主要集中在南海北部的涠洲岛(陈天然 等, 2013; 赵宽 等, 2019)、大亚湾(Chen et al, 2013)与香港海域(Yeung et al, 2021), 并且开展的生物侵蚀研究均集中在滨珊瑚骨骼, 以及只有侵蚀强度这一“静态”、单一的指标, 而缺乏定量、“动态”的侵蚀速率的研究, 这严重制约了对生物侵蚀过程及其环境影响机制等的进一步了解。
位于南海北部的涠洲岛珊瑚礁地处相对高纬度 (~21°N), 且受强烈的人类活动影响, 是典型的边缘珊瑚礁(Chen et al, 2021; Mo et al, 2022)。本研究通过在南海北部涠洲岛原位放置并定期回收珊瑚块的实验方法, 分析珊瑚块中的生物侵蚀强度, 同时量化生物侵蚀速率; 并且, 结合遥感数据提取的水体环境参数, 进一步探究珊瑚礁生物侵蚀与水体环境之间的关系。此外, 我们还将得到的生物侵蚀速率数据与全球其他海域的典型珊瑚礁生物侵蚀速率进行对比, 评估当下南海北部边缘珊瑚礁生物侵蚀在全球范围内的水平, 进一步为当地的珊瑚礁保护提供数据支撑。

1 材料与方法

1.1 研究地点

涠洲岛 (20°54'—21°10'N, 109°—109°15'E)位于南海北部的北部湾内(图1), 岛沿岸发育典型的珊瑚岸礁。截至2011年左右, 数次调查显示当地至少有50种造礁珊瑚(黄晖 等, 2009; 梁文 等, 2011)。但近40年以来, 由于居住人口增加, 以及农业、旅游业、养殖业等发展, 涠洲岛珊瑚礁退化显著, 活珊瑚覆盖率从20世纪的80%退化到如今只有10%左右, 珊瑚群落的优势种从枝状珊瑚转变为块状珊瑚(Yu et al, 2019; Chen et al, 2021)。除了人为影响, 近年来频发的海洋热浪导致珊瑚大面积白化, 也对当地珊瑚礁产生了严重威胁(张文静 等, 2020; Mo et al, 2022)。
图1 涠洲岛地理位置以及本研究选择的实验地点(三角形标注)

基于广西壮族自治区标准地图服务网站下载的审图号为桂S(2022)51号的标准地图制作, 底图无修改

Fig. 1 The geographical location of the Weizhou Island and our study sites (indicated by triangles)

1.2 原位侵蚀实验

自20世纪80年代以来, 研究者已在大堡礁(Hutchings, 1983; Kiene et al, 1994; Osorno et al, 2005)、太平洋中部(Chazottes et al, 1995)与加勒比海(Murphy et al, 2016)等地进行了原位侵蚀实验。本研究在涠洲岛东北部、西部和东南部的珊瑚礁主要分布区域选取三个地点(分别标注为站点1、2、3; 图1), 开展珊瑚块原位侵蚀实验研究(图2)。由于涠洲岛本地的块状珊瑚骨骼大部分已经被侵蚀得“千疮百孔”, 不适合作为实验块体, 且出于环保考量, 不采集当地的块状珊瑚; 为了使实验材料尽可能更接近真实的礁体, 尽量避免骨骼物理性质的差异, 选取来自于西沙近1000年, 且内部尚未被侵蚀的古珊瑚样品(Chen et al, 2018), 其与涠洲岛海域珊瑚优势物种滨珊瑚(梁文 等, 2011; 何精科等, 2019)为同一种属; 将样品切割成大小为5cm×5cm×2cm的实验珊瑚块体, 选择70个表面和内部均没有明显侵蚀痕迹的块体用于开展本实验。放置前, 先将珊瑚块在10%过氧化氢溶液中浸泡24h, 去除骨骼上可能残留的有机质。取出后用清水在超声波清洗器中清洗3次, 每次20min, 再用烘箱60℃烘干。最后, 对各珊瑚块进行各表面拍照, 标记, 并称重(W1)。
图2 原位侵蚀实验不同时期的珊瑚块体

a. 原位侵蚀实验放置水下之前的珊瑚块(5×5 cm)与固定架; b—c. 回收清洗前的珊瑚块; d—i. 在各站点回收清洗后的珊瑚块的侵蚀痕迹(B: 双壳类; W: 蠕虫; S: 海绵)。图片左上角标注格式为“站点-样品编号”

Fig. 2 The Coral blocks at different periods of the in-situ bioerosion experiment.

(a) Coral blocks (5 × 5cm) with holders before placement underwater in the in-situ bioerosion experiment; (b-c) coral blocks before cleaning after recovery; (d-i) bioerosion traces of the coral blocks after recycling at each site (B, bivalves; W, worms; S, sponges). The upper left corner of these figures is labeled with the format "Site - Sample number"

投放前, 用铁网固定多个珊瑚块(图2), 于2018年5月以潜水的方式, 分别放置在涠洲岛3个站点的水下约2m处, 每站各放置3个已固定珊瑚块的铁网。在同一个地点, 每个铁网之间的间隔约10m, 以提高回收率并使实验数据有更好的代表性。将珊瑚块暴露于海水环境10个月后, 于2019年2月回收, 共计48个, 回收率68.6%。回收的珊瑚块先用清水冲洗, 再浸泡于20%过氧化氢溶液48h, 用以去除珊瑚块上的附生生物等有机质, 再用清水在超声波清洗器中清洗3遍, 并烘干后再次称重(W2)。

1.3 生物侵蚀强度和侵蚀速率

由于涠洲岛海域远离陆域, 受淡水影响较小, 海水pH偏碱性, 珊瑚钙化尚未受到海水酸化的影响(汤超莲 等, 2013; 黄晓煦 等, 2021); 此外, 珊瑚骨骼受到的化学溶解造成的损失和生物侵蚀造成的破坏相比, 可忽略不计。故在本研究中, 一定时间内, 珊瑚块暴露海水前后重量差异的碳酸钙损失(移除)率, 即为生物侵蚀速率R(单位: kg·m-2·yr-1), 计算公式为
$R={\left( {{W}_{2}}-{{W}_{1}} \right)}/{\left( S\text{ }\!\!\cdot\!\!\text{ }T \right)}\;$
式中, S表示珊瑚块的表面积, T表示珊瑚块的暴露时长。对于生物侵蚀强度I(%), 首先沿珊瑚块侧面(2cm)对半切割, 用数码照相机对珊瑚块的顶面、底面、以及切割后的两个内面(共4个面)进行拍摄, 通过珊瑚骨骼中的钻孔形态鉴别侵蚀生物类群(图2), 并用图像分析软件ImageJ(dos Reis et al, 2016)测量4个面上的各钻孔面积(SB)以及总面积(ST), 二者的比值即为该珊瑚块的侵蚀强度, 即I=SB/ST (2)。针对不同侵蚀生物, 计算对应的侵蚀强度。

1.4 卫星遥感数据

由于当地缺乏有效的水体环境记录, 本研究通过提取卫星遥感资料, 包括2018—2019年接近原位侵蚀实验海域的每个季节的叶绿素a (Chla; mg·m-3)和漫衰减系数[Kd(490); m-1], 用于分别指代海水营养盐与浊度水平。数据来源为中分辨率成像光谱仪(moderate resolution imaging spectroradiometer, MODIS)的空间分辨率为4km、且时间分辨率为季节的遥感产品(https://oceancolor. gsfc.nasa.gov/l3/)。

1.5 数据分析

为比较3个地点之间生物侵蚀的差异, 本研究选用置换多元方差分析 (one-way permutational multivariate analysis of variance, one-way PERMANOVA)方法, 其中相似性指数选用Bray-Curtis方法。采用的数据矩阵包括: (1)各个样品的生物侵蚀强度和生物侵蚀速率; (2)仅生物侵蚀强度, 但分别包括双壳 (B)、海绵 (S)、蠕虫 (W)。对于数据集(2), 我们选用相似性百分比分析 (similarity percentage, SIMPER)方法, 用于进一步研究何种侵蚀生物对研究地点显著差异性(如果有)的贡献。以上分析在PAST软件(4.11版本)上运行。此外, 本文选用广义线性模型(generalized linear model, GLM)并可视化结果的方法分析生物侵蚀与水体环境参数之间的关系, 此方法在过去多被用于医学研究, 近年来逐渐多见于自然科学研究的自变量与因变量的数据分析中, 本研究参考前人的分析方法(Januchowski-Hartley et al, 2020; Molina-Hernández et al, 2020)并做了一定改进, 即将生物侵蚀强度、生物侵蚀率与各项水体环境参数等数据进行ln转换与数值等分分组之后, 以水体环境参数的最低值分组作为参照, 建立广义线性模型, 并将获得的结果用R软件(4.1.3版本)的forestplot包(Gordon et al, 2022)进行可视化。

2 结果

2.1 内部大型生物侵蚀强度与侵蚀速率

根据回收的样品, 主要的侵蚀生物为内部大型侵蚀生物, 包括蠕虫 (worms)、海绵 (boring sponges)与双壳类 (endolithic bivalves) (图2), 本研究未观察到内部微型生物的侵蚀痕迹, 可能原因是此类微生物更倾向于与活体珊瑚共生, 两者进行碳与氮元素化合物的转移(Fine et al, 2002; Titlyanov et al, 2008; Sangsawang et al, 2017), 所以在已经死亡的本实验块体中没有微生物存在, 而赵宽 等(2019)在涠洲岛采集的活体滨珊瑚骨骼中则存在微生物侵蚀; 也未观察到外部生物侵蚀的痕迹, 这可能由于涠洲岛海域近二十年来的过度捕捞, 导致了鹦嘴鱼以及海胆等的侵蚀(啃食珊瑚骨骼上的藻类)急剧减少(梁文 等, 2010; 周浩郎 等, 2014)。因此, 本研究不考虑内部微型生物与外部生物对珊瑚块的侵蚀强度与侵蚀速率, 仅着重定量计算内部大型侵蚀生物对珊瑚块造成的损失。
各站点主要侵蚀生物的侵蚀强度与侵蚀速率的计算结果详见表1。空间差异性上, 站点1的生物侵蚀速率最高, 达到(0.60±0.16)kg·m-2·yr-1, 站点2的生物侵蚀速率次之 (0.45±0.15)kg·m-2·yr-1, 而站点3的生物侵蚀速率最低 (0.38±0.11)kg·m-2·yr-1。但统计分析显示, 生物侵蚀速率在各站点之间的差异性并不显著 (F=0.88, P>0.05)。对于生物侵蚀强度, 站点1最高 (0.80±0.44)%, 是站点2 (0.32±0.08)%与站点3 (0.40±0.09)%的近两倍。并且统计分析结果显示站点1的生物侵蚀强度显著高于其他站点 (F=4.272, P<0.01), 而站点2、3之间的差异性不显著 (F=0.886, P>0.05)。各侵蚀生物之间的差异性分析表明 (表1), 蠕虫的侵蚀强度比其他侵蚀生物的侵蚀强度高, 尤其以站点1的蠕虫侵蚀强度(0.56%±0.30%)为最高, 站点2与站点3的蠕虫侵蚀强度相近 (0.24%±0.05%和0.29%±0.05%)。运用SIMPER分析三类内部大型侵蚀生物对空间差异的贡献程度表明, 蠕虫贡献了82.5%, 而海绵与双壳类侵蚀生物分别贡献了7.5%与5%, 说明蠕虫侵蚀强度的变化是导致各地点侵蚀强度差异性的主要原因。
表1 内部大型侵蚀生物的侵蚀强度与侵蚀速率

Tab. 1 Bioerosion intensity and rate of each internal macro-bioeroder

站点 侵蚀速率/(kg·m-2·yr-1) 侵蚀强度/% 总侵蚀强度/%
双壳类 海 绵 蠕 虫
1 0.60±0.16 0.09±0.06 0.15±0.15 0.56±0.30 0.80±0.44
2 0.45±0.15 0.05±0.05 0.03±0.02 0.24±0.05 0.32±0.08
3 0.38±0.11 0.03±0.03 0.08±0.05 0.29±0.05 0.40±0.09
涠洲岛(平均) 0.48±0.07 0.06±0.05 0.09±0.15 0.38±0.10 0.52±0.25

注: 数据格式为平均值±标准差

2.2 海水环境参数

在涠洲岛的三个站点, Chl a与Kd(490)的冬季(12—1月)平均值为2.40mg·m-3和0.20m-1 , 而夏季(6—8月)平均值为1.76mg·m-3和0.14m-1, 总体上冬季高于夏季。在空间差异上(图3), 站点1的Chl a浓度平均值 (2.34mg·m-3)为三站最高, 略高于站点3 (2.22mg·m-3), 站点2 (1.91g·m-3)最低且变化范围较小。各站的Kd (490)含量都较高, 平均值分别为0.181、0.166、0.178m-1, 数值排序与Chl a一致。
图3 涠洲岛各站点2018—2019年的季节平均Chl a与Kd(490)

圆圈为数据异常值

Fig. 3 Seasonal mean Chl a and Kd(490) at each site.

The circle in the graph represents data outlier

3 讨论

3.1 侵蚀生物的群落组成

由于不同侵蚀生物的生理习性以及对珊瑚骨骼破坏力的不同, 导致珊瑚骨骼中的大型侵蚀生物群落结构以及侵蚀痕迹会随时间变化。在大堡礁区域的研究显示, 珊瑚骨骼中最早钻入的侵蚀生物是蠕虫等多毛类, 然而其数量通常在1~2年后下降, “取而代之”的是双壳类与海绵, 从而形成较为稳定的群落结构(Kiene et al, 1994; Tribollet et al, 2005; Le Grand et al, 2011)。过去的研究中发现, 南海北部大亚湾(Chen et al, 2013)和涠洲岛(陈天然 等, 2013)的珊瑚骨骼中的大型侵蚀生物主要是双壳类和海绵, 体现了侵蚀生物群落已经趋于稳定的“后阶段”。而本研究采用了投放未被侵蚀、完好的珊瑚块的原位实验, 因此模拟的是珊瑚被侵蚀的初始阶段。从我们的实验结果来看, 蠕虫占据侵蚀生物群落的主导地位, 也证实了珊瑚块中的侵蚀生物群落尚处于“早期”阶段。
有证据表明, 在珊瑚礁的生物建造与生物侵蚀过程平衡的情况下, 蠕虫虽然作为侵蚀生物, 但能帮助珊瑚清洁其组织中的细菌, 而珊瑚则为蠕虫提供“庇护所”(Bergsma, 2009)。然而, 在营养盐浓度高的海域, 部分能够过滤取食的蠕虫, 如海稚虫科(Spionidae)能够在珊瑚上实现快速的定居、繁殖(Taghon et al, 1980; Lewis, 1998; Wizemann et al, 2018), 在骨骼内形成高丰度的蠕虫群落。虽然相对于双壳类和海绵等, 蠕虫的个体较小, 但其生长和移动速度显著高于其他侵蚀生物, 且造成的侵蚀一方面会削弱珊瑚骨骼的钙化率, 甚至改变珊瑚生长的形态(Tortolero-Langarica et al, 2022); 另一方面, 在侵蚀生物群落演化的早期阶段, 蠕虫常扮演“先行者”的角色, 其造成的侵蚀孔洞会吸引双壳类、海绵等侵蚀生物(Davies et al, 1983b), 从而进一步加速对珊瑚骨骼总体的生物侵蚀强度和速率。
由于本研究中使用的实验块体来自西沙群岛的古滨珊瑚样品(Chen et al, 2018), 即使与涠洲岛的优势珊瑚物种为同一种属并无明显侵蚀痕迹, 且与全球其他原位侵蚀实验中使用的石灰砖或大理石等碳酸盐材质(Roik et al, 2018; Dee et al, 2021; Turicchia et al, 2022)相比, 本实验块体更加接近真实的礁基底。但涠洲岛珊瑚礁与西沙群岛珊瑚礁的海水环境并不相同, 导致两地的珊瑚骨骼密度与孔隙度等骨骼物理性质存在一定差异, 加之珊瑚生长年份并不相近, 实验块体与涠洲岛的珊瑚骨骼间仍有差异。由此, 建议在今后可以通过原位钻取礁体岩心的方式获取实验块体, 同时在不同地点同步开展原位侵蚀实验, 进一步研究不同礁区的生物侵蚀差异性。

3.2 生物侵蚀与水体环境的联系

根据生物侵蚀强度与水体环境参数的广义线性模型(图4a), 当Chl a浓度、Kd (490)含量为高值[Chl a浓度≥2.26mg·m-3, Kd(490)含量≥0.21m-1]时, 对生物侵蚀强度的增高并无显著促进作用, 只有在一定范围内[Chl a浓度为1.76~2.25mg·m-3、Kd (490)含量为0.16~ 0.2m-1]时, 对生物侵蚀强度的增高起到了轻微促进作用。结合三类内部大型侵蚀生物对站点侵蚀强度差异的贡献程度(蠕虫贡献了最高的差异程度 (82.5%), 海绵贡献7.5%的差异程度), 表明适中的Chl a浓度与Kd(490)含量, 即中等水平的营养盐浓度和浊度有利于侵蚀生物群落演化早期阶段的主导生物蠕虫进行侵蚀。相较侵蚀强度, 生物侵蚀速率与水体环境参数之间的关系更加紧密(图 4b), 即越高的Chl a浓度对生物侵蚀速率的促进作用越显著(≥2.61mg·m-3, P<0.05), 这与站点1的高Chl a浓度对应的高生物侵蚀强度与速率相对应, 而站点2、3, 后者的较高Chl a浓度并不对应较高的生物侵蚀速率, 这是由于站点2中的部分双壳类侵蚀痕迹较多, 对骨骼碳酸钙的移除量相较痕迹数量相近的海绵更多, 侵蚀速率稍高; 而Kd(490)含量逐渐增大, 对生物侵蚀速率的抑制作用越大。原因在于内部大型侵蚀生物, 如海绵、双壳类、蠕虫等多为滤食性生物, 因此高浓度的海水营养盐会刺激大型侵蚀生物的生长和繁殖(Le Grand et al, 2011; Chen et al, 2013); 但浊度增加(即浑浊的海水)反而会抑制内部侵蚀生物的呼吸, 因此其侵蚀过程会受到限制(Hutchings et al, 2005; Marlow et al, 2018)。近年来, 涠洲岛增多的常住人口、沿岸养殖业、以及旅游业等会使得海域的营养水平升高, 同时也增加了浊度。因此, 本文建议对边缘礁体的生物侵蚀开展更加长期的观测, 才能有效评估环境改变给珊瑚礁带来的协同作用。
图4 生物侵蚀强度(a)和生物侵蚀速率(b)与水体环境参数的广义线性模型

OR(odds ratio)表示优势比, 反映的是某种因素(本文是生物侵蚀强度和生物侵蚀速率)与因变量[本文是Chl a和Kd(490), 单位分别为mg·m-3和m-1]的关联强度。OR<1, 自变量起抑制作用; OR=1时, 自变量与因变量没有相关性; OR>1时, 自变量起促进作用, 并且OR越大, 促进作用越显著

Fig. 4 Plots of the GML model used for assessing the impacts of water quality parameters on the bioerosion intensity (a) and the bioerosion rate (b) of macroborers

3.3 与全球其他珊瑚礁区域的对比

本文收集自2005年以来在全球其他珊瑚礁区开展的原位侵蚀实验数据, 并提取了相关研究地点的遥感水体环境参数(表2)。依据不同环境以及承受的主要压力, 本文将收集的数据来源划分为三大类: (1)大洋珊瑚礁——主要分布在大洋中部、远离人类聚集区、适宜珊瑚生长的区域的珊瑚礁; (2)自然边缘礁——因自然条件(如上升流等)形成的边缘珊瑚礁; (3)人为边缘礁——因剧烈的人类活动而导致水体环境变差, 进而导致原本长势较好的珊瑚礁退化而成的边缘礁(图5)。
表2 全球珊瑚礁的生物侵蚀原位实验的研究结果

Tab. 2 The results of in-situ experiments of bioerosion in the global coral reefs

海域 地点 图5
序号		 暴露时间/月 生物侵蚀速率/(kg·m-2·yr-1) 主要侵蚀生物 海水Chl a /(mg·m-3) 海水Kd(490)/(m-1) 区域特征 参考文献
东热带太平洋 巴拿马 ① 24 1.36 双壳类、蠕虫 1.99 0.16 自然边缘礁 Enochs et al, 2021
中太平洋 茂纳卢阿湾
(夏威夷欧胡岛)		 ② 12 0.04 (未知) 0.09 0.00 大洋珊瑚礁 Lubarsky et al, 2018
卡内奥赫湾
(夏威夷欧胡岛)		 ③ 24 0.34 (未知) 0.20 0.00 大洋珊瑚礁 Silbiger et al, 2016
西热带太平洋 新加坡南部岛屿 ④ 12 1.08 海绵、蠕虫 2.85 0.25 人为边缘礁 Januchowski-Hartley et al, 2020
中国香港 ⑤ 24 1.38 海胆、 蠕虫、双壳类 3.16 0.19 人为边缘礁 Yeung et al, 2021
中国涠洲岛 ⑥ 10 0.46 蠕虫 2.19 0.19 人为边缘礁
印度洋 泰国斯米兰群岛
(安达曼海)		 ⑦ 18 0.70 鹦嘴鱼 0.25 0.04 自然边缘礁 Schmidt et al, 2013
红海 沙特阿拉伯
中部海湾		 ⑧ 30 0.96 内部大型生物 0.76 0.05 自然边缘礁 Roik et al, 2018
图5 全球珊瑚礁的生物侵蚀原位实验地点(a)及研究结果(b)

a. ①巴拿马海湾; ②茂纳卢阿湾(夏威夷欧胡岛); ③卡内奥赫湾(夏威夷欧胡岛); ④新加坡南部岛屿; ⑤中国香港; ⑥中国涠洲岛; ⑦泰国斯米兰群岛(安达曼海); ⑧沙特阿拉伯中部海湾

Fig. 5 Results of in situ experiments of bioerosion from global coral reefs.

(a) ① Panama Bay; ② Maunalua Bay, O’ahu; ③ Kāne'ohe Bay, Hawai'i; ④ southern islands of Singapore; ⑤ HongKong, China; ⑥Weizhou Island, China; ⑦ Similan Islands (Thailand) in the Andaman Sea; ⑧ Saudi Arabian central Red Sea

本研究在涠洲岛珊瑚礁的实验结果显示, 侵蚀生物群落处于早期阶段(以蠕虫为主), 生物侵蚀速率为0.46kg·m-2·yr-1。而在中太平洋夏威夷岛的大洋珊瑚礁 (Silbiger et al, 2016; Lubarsky et al, 2018), 水体环境的生物侵蚀速率小于0.40kg·m-2·yr-1, 对应的水体营养盐浓度与浊度分别为0.09~0.20g·m-3和0.00m-1, 均低于涠洲岛。虽然在上升流环境中的自然边缘礁[如东太平洋巴拿马海湾的珊瑚礁(Enochs et al, 2021)]的海水营养盐(1.99mg·m-3)相对较涠洲岛低, 其原位侵蚀实验得到的生物侵蚀速率(1.36kg·m-2·yr-1)却高于涠洲岛, 可能与上升流区海水pH较低(平均值为7.98)有关, 而涠洲岛海水的pH平均值在8.24(黄晓煦 等, 2021)。前人的研究表明, 低海水pH可助力侵蚀生物对珊瑚骨骼的破坏(Wisshak et al, 2012; Reyes-Nivia et al, 2013; Barkley et al, 2015)。而在其他极端环境中, 如印度洋的泰国海湾(Schmidt et al, 2013), 原位侵蚀实验的生物侵蚀速率(0.70kg·m-2·yr-1)高于涠洲岛, 虽然贫营养盐与较高的海水pH并不利于侵蚀生物的生长, 但其主要侵蚀生物与涠洲岛差异明显, 前者的外部侵蚀生物(鹦嘴鱼)对珊瑚造成的破坏不容忽视(Schmidt et al, 2013; Perry et al, 2014, 2015)。同为人为影响形成的边缘礁, 水体环境如新加坡南部岛屿(Januchowski-Hartley et al, 2020)和中国香港海域(Yeung et al, 2021)等, 其珊瑚礁常年受到强烈扰动, 营养盐水平与浊度(2.85~3.16mg·m-3; 0.19~0.25m-1)均高于涠洲岛。相应的, 其生物侵蚀速率(1.08~1.38kg·m-2·yr-1)是涠洲岛的2~3倍。这些区域除了大型的内部生物侵蚀(双壳类、海绵等), 海胆对珊瑚骨骼和礁体的外部侵蚀破坏较为严重(Yeung et al, 2021)。除水体环境与侵蚀生物之外, 原位侵蚀实验的珊瑚块暴露海水中的时长也会对生物侵蚀速率造成影响, 与涠洲岛珊瑚礁的主要侵蚀生物同为内部大型生物, 但水体环境相对良好的沙特阿拉伯海域(Roik et al, 2018)的自然边缘礁中所进行的原位侵蚀实验数据表明, 其珊瑚块暴露时间(30个月)高于涠洲岛(10个月), 生物侵蚀速率也相对较高(0.96kg·m-2·yr-1)。总体而言, 本实验研究得到的生物侵蚀速率在全球范围内处于中等水平，即高于远离人类活动密集的大洋珊瑚礁, 却小于干扰更强烈的边缘礁区, 这主要与涠洲岛的水体环境、侵蚀生物种类以及实验暴露时长有关。
在人为活动的持续影响下, 涠洲岛珊瑚礁的生物侵蚀在全球范围内已达到中等水平。然而, 当地的珊瑚群落正持续衰退, 即生物建造能力在持续减弱。因此, 涠洲岛等边缘珊瑚礁的生物侵蚀很可能会大于生物建造, 对礁格架与礁生态系统的负面影响不容忽视。本研究建议在当地珊瑚礁保护措施的制定与实施中, 应对海水营养盐与浊度增加有关的破坏性人为活动加以限制, 并对礁区水质以及生物侵蚀强度和速率进行长期监测。同时, 鉴于珊瑚礁生物侵蚀的时空变异性, 本研究建议有必要在更多人为边缘礁和群落(如海南岛和广东沿岸)开展原位侵蚀实验, 从而实现更准确的量化与对比分析, 从而更科学地支撑南海北部珊瑚栖息地的保护与生态资源的可持续利用。

4 结论和展望

20世纪90年代以来, 南海北部涠洲岛珊瑚礁的活珊瑚覆盖率持续下降, 珊瑚礁逐渐退化, 且随着当地的人类活动加剧, 越来越多的源于人类活动的营养物质流入近岸海域, 导致海水富营养化以及浊度升高, 并且初级生产力显著提高, 刺激了珊瑚礁中的侵蚀生物生长与繁殖, 给已经处于退化状态的珊瑚礁带来了更严重的危害。本文用珊瑚块原位侵蚀实验对南海北部边缘珊瑚礁的生物侵蚀进行了量化, 并与全球各类型珊瑚礁的研究数据对比分析, 结果显示在全球范围内涠洲岛的生物侵蚀速率处于中等水平。然而, 由于珊瑚块的暴露时间限制, 我们的实验研究可能低估了生物侵蚀速率, 但实验结果已经证明了内部大型侵蚀生物可以显著影响礁体的CaCO3沉积。此外, 本研究发现生物侵蚀速率对海水富营养盐与高浊度环境的响应更为敏感, 而侵蚀强度能够体现侵蚀生物群落演化的状态。因此, 有必要在今后建立更长时间尺度的珊瑚块原位侵蚀实验, 并同时量化生物侵蚀强度与速率。

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