检索
E-mail
RSS

作者投稿 主编审稿 专家审稿 远程编辑

热带海洋学报 >

2024 , Vol. 43 >Issue 3: 31 - 39

DOI: https://doi.org/10.11978/2023092

海洋生物学

西沙永乐环礁造礁石珊瑚共生体对低光环境的生理响应

  • 王永智 , 1 ,
  • 许莉佳 , 1 ,
  • 黄柏强 1 ,
  • 杨天件 1 ,
  • 綦世斌 1 ,
  • 陈辉 2 ,
  • 杨静 1
展开
  • 1.生态环境部华南环境科学研究所, 广东 广州, 510535
  • 2.广东省环境科学研究院, 广东 广州, 510045
许莉佳, 女, 高级工程师, 主要从事珊瑚礁生态与环境保护研究。email:

王永智(1996—), 男, 吉林省通化市人, 工程师, 从事珊瑚礁生态学研究。email:

Copy editor: 林强

收稿日期: 2023-07-03

  修回日期: 2023-08-21

  网络出版日期: 2023-09-04

基金资助

国家自然科学基金项目(42277362)

国家自然科学基金项目(41806139)

广州市科技计划项目(202002030345)

中央级公益性科研院所基本科研业务专项(PM-zx703-202105-176)

中央级公益性科研院所基本科研业务专项(PM-zx703-202004-143)

收起

Physiological responses to light limitation of reef-building corals in the Yongle Atoll of the Xisha Islands

  • WANG Yongzhi , 1 ,
  • XU Lijia , 1 ,
  • HUANG Baiqiang 1 ,
  • YANG Tianjian 1 ,
  • QI Shibin 1 ,
  • CHEN Hui 2 ,
  • YANG Jing 1
Expand
  • 1. South China Institute of Environmental Sciences, Ministry of Ecology and Environment, Guangzhou 510535, China
  • 2. Guangdong Provincial Academy of Environmental Science, Guangzhou 510045, China
XU Lijia. email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2023-07-03

  Revised date: 2023-08-21

  Online published: 2023-09-04

Supported by

National Natural Science Foundation of China(42277362)

National Natural Science Foundation of China(41806139)

Science and Technology Planning Project of Guangzhou City(202002030345)

Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund(PM-zx703-202105-176)

Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund(PM-zx703-202004-143)

Fold

摘要

光照是影响造礁石珊瑚生长与分布的重要因素之一, 但目前关于造礁石珊瑚对低光环境的响应特征与适应性尚不清楚。本研究以西沙常见的疣状杯形珊瑚(Pocillopora verrucosa)、澄黄滨珊瑚(Porites lutea)和翘齿盘星珊瑚(Dipsastraea matthaii)为研究对象, 于2021年春季在永乐环礁10m水深处开展了为期1周的原位遮光实验, 其中遮光实验组与正常对照组相比光强削减了80%~90%, 其日间有效光辐射(photosynthetically active radiation, PAR)为20.2~41.5μmol photons·m-2·s-1。实验结果显示, 弱光状态下疣状杯形珊瑚、澄黄滨珊瑚和翘齿盘星珊瑚的实际光量子产量(ΦPSII)明显升高, 最大电子传递速率(r-ETRmax)和饱和辐射光强(Ek)出现了下降的现象, 同时三种珊瑚的共生藻密度(翘齿盘星珊瑚除外)、叶绿素a含量、组织生物量和组织厚度出现了不同程度的下降, 其中以澄黄滨珊瑚的变化最为显著, 其共生藻密度下降了14.2%, 组织生物量下降了32.9%。短期弱光限制中,造礁石珊瑚能够通过提高自身的实际光合效率或(和)降低虫黄藻密度适应光强的不足, 但珊瑚共生体通过光合作用转化的能量短期内无法满足珊瑚宿主自身正常生长的代谢需求, 因而出现消耗大于获得、珊瑚组织生物量和组织厚度短暂下降的情况。

关键词： 造礁石珊瑚; 弱光限制; 光生理; 永乐环礁

本文引用格式

王永智 , 许莉佳 , 黄柏强 , 杨天件 , 綦世斌 , 陈辉 , 杨静 . 西沙永乐环礁造礁石珊瑚共生体对低光环境的生理响应[J]. 热带海洋学报, 2024 , 43(3) : 31 -39 . DOI: 10.11978/2023092

Abstract

Light is one of the most important factors influencing the growth and distribution of reef corals, but the physiological response and adaptability of reef corals to low light is not well understood. In this study, we used an in-situ shading experiment with three typical coral species (Pocillopora verrucosa, Porites lutea and Dipsastraea matthaii) to test how physiological response of corals under light limitation. The experiment site is located at the depth of 10 meters of the Yongle atoll, in which the irradiance in the shaded area was reduced by 80%~90%, and the photosynthetically active radiation (PAR) ranges from 20.2 μmol photons·m-2·s-1 to 41.5 μmol photons·m-2·s-1. The results showed that the physiological parameters of three corals changed significantly under light limitation. During 7-day experiments, the effective photosynthetic efficiency (Φ PSII) of the three corals increased, while the maximum electron transport rate (r-ETRmax) and the minimum saturating irradiance (Ek) decreased significantly. Meanwhile, the zooxanthellae density (except Dipsastraea matthaii), chlorophyll a content, tissue thickness and tissue biomass of the three corals decreased in diverse degrees, with the most severe reduction found in Porites lutea that the zooxanthellae density and tissue biomass decreased by 14.2%and 32.9%, respectively. These results suggest that the reef corals adapt to shading by improving their effective photosynthetic efficiency in short-term light limitation, but the energy transformed by photosynthesis could not meet the metabolic needs of coral growth, thus coral tissue biomass and tissue thickness decrease.

Key words： scleractinia coral; light limitation; photo-physiology; Yongle Atoll

珊瑚礁是由造礁石珊瑚(scleractinia coral)生物群体本身形成的底质所支持的生态系统, 主要分布在南北纬30°之间热带、亚热带浅海(Hughes et al, 2017)。虽然珊瑚礁仅占海底面积的 0.2%, 但栖息的生物占海洋生物总数的25%(Fisher et al, 2015), 具有极高的生物多样性和生态价值(Ferrario et al, 2014; Hicks et al, 2014)。光是影响造礁石珊瑚生长与分布的重要因素, 造礁石珊瑚与单细胞藻类共生, 因其颜色为黄褐色被称为虫黄藻, 生活在珊瑚虫的内胚层组织中(Titlyanov et al, 2002; Li et al, 2008)。在光照下, 虫黄藻进行光合作用, 产生氧气、葡萄糖、甘油和脂质等多种有机化合物, 其中多余的光合产物转运到珊瑚宿主体内, 提供珊瑚生长所需90%以上的能量(Trench, 1979; Muscatine et al, 1981; 黄晖 等, 2020)。
光照是大多数造礁石珊瑚生存的必要条件, 长期缺乏光照会导致造礁石珊瑚失去虫黄藻并死亡(Titlyanov et al, 2002)。有研究显示, 造礁石珊瑚在光照条件下的钙化率是在黑暗条件下的 3 倍(Gattuso et al, 1999), 在无光照条件下, 造礁石珊瑚更容易出现净溶解现象(Schneider et al, 2006)。在自然环境中, 光照随着水深的增加而衰减, 最终限制了珊瑚礁的分布。根据野外造礁石珊瑚生长分布的环境特征, 珊瑚礁形成需要的最低光强为海表光强的40%, 满足分支状珊瑚健康生长的光强为海表光强的60%(Erftemeijer et al, 2012)。除了水深外, 珊瑚生长区的光强还受到水体浊度和物理遮蔽等多种因素影响, 海底光强的减弱往往会导致珊瑚生长速率降低和部分种类珊瑚死亡, 以及珊瑚群落结构的改变。例如, 在新加坡, 水体浊度的增加使得水体能见度下降80%, 珊瑚覆盖度减少了一半以上, 通常在深水区生存和耐高浊度的珊瑚种类转变为珊瑚群落中的优势种(Dikou et al, 2006); 大型枝状珊瑚的生长也会产生物理遮蔽, 导致下方阴影区的光强下降90%以上, 阴影区珊瑚的覆盖度和多样性显著降低(Stimson, 1985; Kaniewska et al, 2011)。尽管通过野外监测, 阐述了光照对珊瑚群落生态影响, 但缺乏光照变化对造礁石珊瑚共生体的生理响应特征和适应机制的了解, 不利于有效地开展珊瑚礁生态保护。
西沙群岛珊瑚礁位于南海中部, 受人为活动影响较小, 海水处于贫营养状态(无机氮浓度1.11~ 1.55μmol·L-1), 水体浊度低, 具有极高的透明度(Qin et al, 2019), 是研究光照强度对造礁石珊瑚影响的理想区域。与室内模拟实验相比, 珊瑚礁区原位实验获取的研究结果能够更加客观地反映珊瑚对环境变化的响应与适应情况(Fantazzini et al, 2015)。因此, 本研究以西沙常见的疣状杯形珊瑚(Pocillopora verrucosa)、澄黄滨珊瑚(Porites lutea)和翘齿盘星珊瑚(Dipsastraea matthaii)为研究对象, 在西沙永乐环礁10m水深处开展原位遮光实验, 研究光照变化对造礁石珊瑚光合效率、虫黄藻密度、叶绿素a浓度和组织生物量等生理指标的影响, 从而阐明了三种造礁石珊瑚对弱光限制的生理响应特征与适应机制。研究结果有助于通过珊瑚共生体生理状态进一步深入理解光照变化对造礁石珊瑚群落的影响, 以期为珊瑚礁的生态保护和管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 实验设计

本研究选取疣状杯形珊瑚、澄黄滨珊瑚和翘齿盘星珊瑚三种西沙常见的珊瑚种类作为研究对象, 于2021年春季在永乐环礁10m水深处开展了为期1周的原位遮光实验, 布设长宽高为2、2、1m的遮光架(图1), 在遮光架下选取上述3种珊瑚各3个固定记号牌标记, 遮光架周边非遮光10m水深处选取上述3种珊瑚作为对照组, 其中遮光实验组与正常对照组相比光强削减了80%~90%(图1)。实验期间遮光架下8:00—16:00平均有效光合辐射(photo-synthetically active radiation, PAR)为20.2~41.5μmol photons·m-2·s-1。使用YSI便携式水质参数仪测定现场海水温度、盐度、溶解氧和pH, 并使用5L的采水器采集海水, 用于测量海水叶绿素a和营养盐浓度, 各操作步骤依照《GB12763.4-2007海洋调查规范》进行, 测量数据表明实验珊瑚礁区海水环境因子适宜珊瑚的生长(表1), 实验周边海域无人类活动干扰、自然环境稳定, 实验期间除光照条件变化外无其他因素的影响。实验期间测量三种珊瑚的光合速率和共生体生理指标的变化情况, 主要包括造礁石珊瑚共生体叶绿素荧光参数、虫黄藻密度、叶绿素a浓度、组织厚度和组织生物量, 这些生理指标被广泛应用于珊瑚共生体对环境变化的响应特征研究中(周洁 等, 2011; Xu et al, 2017; Qin et al, 2019, 2020; 朱文涛 等, 2022)。
图1 珊瑚遮光原位实验照片(a)和遮光区及对照区光照强度日变化(b)

Fig. 1 Graph of the in-situ light-shading experiment in the Yongle Atoll (a), and the diurnal changes of photosynthetically active radiation in areas with or without shading (b)

表1 实验珊瑚礁区海水环境因子

Tab. 1 Seawater environmental parameters in the experiment coral reefs

环境因子 平均值±标准差
SST/℃ 25.7±0.2
盐度/‰ 33.68±0.28
pH 8.11±0.01
溶解氧含量/(mg·L-1) 6.56±0.17
叶绿素 a含量/(μg·L-1) 0.18±0.04
无机氮含量/(μmol·L-1) 1.46±0.31
无机磷含量/(μmol·L-1) 0.05±0.01

1.2 样品分析与处理

使用水下调制荧光仪DIVING-PAM-Ⅱ(Walz, 德国), 在实验前和实验第3d和实验第7d原位测量造礁石珊瑚的光合参数, 获取7个荧光参数, 实际光量子产量ΦPSII、光化学淬灭系数 qP、非光化学淬灭系数 NPQ、调节性能量耗散量子产量Y(NPQ)、非调节性能量耗散的量子产量Y(NO), 最大电子传递速率r-ETRmax和饱和辐射光强(Ek), 具体测量方法如下: 通过叶绿素实时荧光测量每个珊瑚个体在不同位置测量3次, 得到珊瑚的实际光量子产量ΦPSII(n=9); 之后对每个珊瑚个体进行光响应曲线测量, 通过光响应曲线拟合获取最大电子传递速率r-ETRmax和饱和辐射光强(Ek)(n=3); 将珊瑚进行30min的暗适应后, 对每个珊瑚个体测量诱导曲线(IC), 记录测量结果中光化学淬灭系数 qP、非光化学淬灭系数 NPQ、调节性能量耗散量子产量Y(NPQ)和非调节性能量耗散的量子产量Y(NO)4个光合参数(n=3)。各荧光参数的意义与计算公式见表2 (周洁 等, 2014)。
表2 荧光参数意义与计算方法

Tab. 2 Parameters and definitions of fluorescence

荧光参数 计算公式 意义
F0 初始荧光, 即在暗适应状态下当 PSII 的所有反应中心处于完全开放状态并且所有的非光化学过程处于最小时的荧光产量
F0’ 光适应状态下的初始荧光
Fm 最大荧光, 即在暗适应状态下当 PSII 的所有反应中心处于完全关闭状态并且所有的非光化学过程处于最大时的荧光产量
Fm’ 光适应状态下的最大荧光
Ft 任意时间实际荧光产量
ΦPSII (Fm’-Ft)/Fm’ PSII 的实际光量子产量, 反映造礁石珊瑚实时的光合速率
qP (Fm’-Ft) /(Fm’-F0’) 光化学淬灭系数, 即激发能被开放的反应中心捕获并转化为化学能而导致的荧光淬灭, 反映了光适应状态下造礁石珊瑚的光能利用转化能力
NPQ (Fm - Fm’)/ Fm’ 非光化学淬灭系数, 即激发能以热能形式耗散而导致的荧光淬灭, 反映光适应状态下造礁石珊瑚在光能利用中热耗散能量的比例
Y(NPQ) Ft/ Fm’- Ft/ Fm 调节性能量耗散量子产量, 反映造礁石珊瑚在光适应状态下光合过程中非利用光能自我调节性耗散的比例
Y(NO) F/ Fm 非调节性能量耗散量子产量, 反映造礁石珊瑚在光适应状态下的光损伤情况
r-ETRmax 通过LC曲线拟合获取 最大电子传递速率, 反映造礁石珊瑚在饱和光强下的光能利用能力
Ek r-ETRmax/LC曲线初始斜率 饱和辐射光强, 反映造礁石珊瑚能够有效利用的最大光照强度
在实验前和实验第7d, 采集小块珊瑚分析三种珊瑚遮光前和遮光后共生藻密度等生理指标的变化情况, 具体方法如下。
将野外采集的样品在-20℃条件下冷冻保存。选用Waterpik冲洗器, 使用经过0.45μm滤膜过滤的海水将珊瑚组织与骨骼分离。使用量筒测量获取的珊瑚组织悬浊液的体积。
共生藻密度测定: 将珊瑚组织悬浊液搅匀后, 吸取4份3mL的悬浊液分别置于离心管中, 在转速6500r·min-1下离心5min, 去除离心后的上清液, 加入1mL 5%的甲醛溶液固定虫黄藻, 之后使用血球计数板测量共生虫黄藻的数量(n=12)。珊瑚骨骼表面积采用锡箔纸表面积法获取, 并计算单位珊瑚表面积的虫黄藻密度(Xu et al, 2017)。
叶绿素a测定: 吸取3份15mL的珊瑚组织悬浊液, 用于叶绿素a的测量。先在离心机中在转速4000r·min-1下离心5min, 去除上清液加入100%的丙酮溶液低温萃取24h, 之后离心获取上清液, 使用分光光度计测量叶绿素a的含量(n=9) (Qin et al, 2019)。
组织厚度与生物量: 组织厚度使用游标卡尺测量, 每个样品在不同位置测量3次(n=9); 组织生物量测量, 吸取3份10mL的珊瑚组织悬浊液, 放入烘箱中在60℃烘干至恒重并测量, 之后放入马弗炉中在500℃下灼烧4h, 并称重, 计算重量差值为珊瑚组织的无灰干重(n=9), 并换算为单位珊瑚表面积的无灰干重含量(Qin et al, 2019)。

1.3 数据处理与分析

数据使用SPSS Statistics 19进行分析。数据首先进行方差齐性检验(Levene test), 满足方差齐性后进行显著性分析, 若不满足则进行数据转换, 以满足方差同质性。

2 结果

2.1 光合相关参数

正常非遮光条件下, 3种目标珊瑚的实际光量子产量(ΦPSII)从高到低排序依次为疣状杯形珊瑚(0.671± 0.007)、翘齿盘星珊瑚(0.666±0.004)、澄黄滨珊瑚(0.651±0.009); 从实验开始到第7d, 三种珊瑚ΦPSII呈现出略微升高的趋势, 其中疣状杯形珊瑚ΦPSII为(0.700±0.006)、翘齿盘星珊瑚(0.691±0.007)、澄黄滨珊瑚(0.660±0.005) (图2a)。对照组与实验组遮光3d的实际光量子产量无显著性差异; 疣状杯型珊瑚和翘齿盘星珊瑚在实验7d后与对照组具有显著性差异(P<0.05), 澄黄滨珊瑚在实验7d后与对照组无显著性差异(P=0.149)。
图2 遮光实验中三种珊瑚的荧光参数

a. 实际光量子产量ΦPSII; b. 光化学淬灭系数qP; c. 非光化学淬灭系数NPQ; d. 调节性能量耗散量子产量Y(NO); e. 非调节性能量耗散的量子产量Y(NPQ); f. 最大相对电子传递速率r-ETRmax; g. 饱和光强Ek。柱状图内不同字母标记表明存在显著性差异(P<0.05)

Fig. 2 The effect of shading on fluorescence parameters of coral.

(a)ΦPSII; (b) qP; (c) NPQ; (d) Y(NO); (e)Y(NPQ); (f) r-ETRmax; (g) Ek. letters above histograms denote statistical differences (P<0.05)

诱导曲线的测量结果显示, 疣状杯形珊瑚和翘齿盘星珊瑚的光化学淬灭系数qP在实验第7d显著上升(P<0.05), 分别从(0.827±0.035)和(0.670±0.038)升高到(0.928±0.022)和(0.945±0.026) (图2b); 同时这两种珊瑚的非光化学淬灭系数NPQ在实验中呈现显著下降(P<0.05), 分别从(0.568±0.055)和(0.573±0.024)下降到 (0.354±0.045)和 (0.379±0.025) (图2c), 这表明两种珊瑚对于光能的利用转化效率提高, 而澄黄滨珊瑚的qP和NPQ两个参数在实验组和对照组间均无显著性变化(P>0.05)。在光合作用过程中未利用的光能, 通常通过能量耗散来减少光损伤的强度, 可以使用调节性量子产量Y(NPQ)和非调节性能量耗散的量子产量Y(NO)来分别代表调节性能量耗散和光系统的损伤的情况。在遮光实验中与对照组相比, 三种珊瑚的Y(NO)均无显著性的变化(图2d); 疣状杯形珊瑚和翘齿盘星珊瑚 的Y(NPQ)显著下降(P<0.05), 而澄黄滨珊瑚的Y(NPQ)无显著性变化(图2e), 这与qP和NPQ两个参数测量结果相吻合, 在遮光条件下澄黄滨珊瑚的光能利用转化效率无显著性的提升。
三种珊瑚的快速光响应曲线测量结果显示: 原位对照组疣状杯形珊瑚、澄黄滨珊瑚、翘齿盘星珊瑚的最大相对电子传递速率(r-ETRmax)分别为(85.7±2.8)、(40.2±3.8)和 (54.1±3.2), 其三者对应的饱和光强(Ek) 依次是(360.1±7.9)、(159.5±19.1)和(262.2±16.2)μmol photons·m-2·s-1。原位遮光组光强仅为20.2~41.5μmol photons·m-2·s-1, 远低于珊瑚所需的光照强度; 遮光7天后疣状杯形珊瑚和澄黄滨珊瑚的r-ETRmax与对照组相比出现了显著下降(P<0.05), 分别下降到(64.2±5.2)和(26.3±2.1) (图2f), Ek分别下降到(265.3±22.6)和(108.7±15.4)μmol photons·m-2·s-1 (图2g), 而翘齿盘星珊瑚的r-ETRmax为(56.7±3.4)略高于对照组, Ek为(270.0±31.4)μmol photons·m-2·s-1。上述实验现象表明, 在弱光限制中疣状杯形珊瑚和澄黄滨珊瑚饱和光强进行适应性的下调, 而翘齿盘星珊瑚在短期的弱光限制中无明显的响应。

2.2 珊瑚共生体生理参数

通过分析对照组和遮光7天后采集的珊瑚样品发现, 不同珊瑚种类对遮光效应的响应特征不同(图3)。在遮光7d后, 疣状杯形珊瑚和澄黄滨珊瑚的共生虫黄藻密度分别从(0.79±0.09)×106和(1.65±0.25)× 106cells·cm-2下降到(0.32±0.12)×106和(1.22±0.11)× 106cells·cm-2(P<0.05), 翘齿盘星珊瑚从(1.56±0.20)× 106cells·cm-2上升到(1.72±0.29)×106cells·cm-2(P>0.05) (图3a)。正常非遮光条件下, 三种珊瑚的叶绿素a含量从高到低依次为翘齿盘星珊瑚(12.84± 0.91)μg·cm-2、澄黄滨珊瑚(9.46±0.53)μg·cm-2、疣状杯形珊瑚(1.79±0.34)μg·cm-2, 在遮光7d后三种珊瑚体内叶绿素a含量略低于对照组, 其中翘齿盘星珊瑚为(10.24±1.64)μg·cm-2, 澄黄滨珊瑚为(8.11±1.40)μg·cm-2, 疣状杯形珊瑚为(1.73±0.60)μg·cm-2(图3b), 但均无显著性差异(P>0.05)。在对照组和遮光组中, 疣状杯形珊瑚的组织厚度分别为(0.115±0.002)和(0.1±0.008)mm; 澄黄滨珊瑚分别为(0.296±0.015)和(0.283±0.008)mm; 翘齿盘星珊瑚分别为(0.375±0.002) 和(0.359±0.014)mm; 三种珊瑚的组织厚度在遮光7d后略低于对照组, 但均无显著性差异(P>0.05)(图3c)。组织生物量方面, 在遮光7d后澄黄滨珊瑚的组织生物量从(4.73± 0.61)mg·cm-2 下降到(3.17±0.38)mg·cm-2 (P<0.5); 疣状杯形珊瑚和翘齿盘星珊瑚在遮光7d后略低于对照组, 但无显著性差异(P>0.05)(图3d)。
图 3 实验中三种珊瑚的生理参数

a. 共生虫黄藻密度; b叶绿素a含量; c. 组织厚度; d. 组织生物量。*表示数据存在显著性差异(P<0.05)

Fig. 3 The effect of shading on zooxanthellae density (a), Chl a content (b), tissue thickness (c) and tissue biomass (d) of coral (*indicates significant difference, P<0.05)

3 讨论

3.1 弱光环境对珊瑚共生体的影响

光照是造礁石珊瑚生长的重要条件, 造礁石珊瑚生存在真光层以内的海域, 无法在完全黑暗的情况下生存(Titlyanov et al, 2002)。本研究中遮光实验组的光照强度比正常海底光强衰减的80%~90%(图1),实验组日间的有效光合辐射(PAR)主要波动在20.2~ 41.5μmol photons·m-2·s-1, 这与珊瑚群落在野外由于种内或种间竞争造成的遮蔽效应造成的光照强度衰减90%左右的比例较为一致(Kaniewska et al, 2011), 此外, 港口开发和疏浚活动等涉海工程建设期间也会通过增加海水浊度, 降低海底珊瑚生长区的光照强度(Erftemeijer et al, 2012)。相关实验研究表明, 造礁石珊瑚在光照条件下的钙化率是在黑暗条件下的 3 倍(Gattuso et al, 1999), 在光照条件低于100μmol photons·m-2·s -1, 珊瑚的钙化生长率随着光照强度的下降而下降(Moya et al, 2006)。在极端的弱光条件下(PAR<10μmol photons·m-2·s-1), 造礁石珊瑚的热敏感性明显提高, 更容易出现热白化现象 (Rosic et al, 2020)。
海洋光合生物通过增加的光合效率提高对光能的利用率, 从而适应低光环境, 在浮游植物(Kropuenske et al, 2010)、底栖硅藻(Perkins et al, 2006)、海草(Major et al, 2002)和珊瑚共生体(Langlois et al, 2014)中均有报道。在本研究中, 弱光环境下疣状杯形珊瑚和翘齿盘星珊瑚具有更高的光合效率, 遮光7d后珊瑚共生体的NPQ和Y(NPQ)显著下降, 同时实际光量子产量(ΦPSII)和光化学淬灭系数qP显著升高(图2)。在弱光状态下珊瑚共生体在光系统Ⅱ(PSII)中光能的利用率提高, 光能调节性的热耗散降低。同时, 我们发现3种珊瑚的反映光损伤程度的非调节性量子产量Y(NO)在遮光实验中无显著变化, 这意味短期的弱光环境并未对珊瑚共生体的光系统造成损害(Kramer et al, 2004)。然而, 在遮光实验中除翘齿盘星珊瑚外, 其他两种珊瑚的最大电子传递效率r-ETRmax和饱和光强EK均出现了显著下降, EK下降幅度达30%(图2f、g)。珊瑚共生体的r-ETRmax和EK随着光照强度的变化特征在不同情景和珊瑚种类中无统一的规律, 这通常与珊瑚宿主的光调节性状(如荧光蛋白的组成与含量)、共生虫黄藻类型和密度以及共生体叶绿素a含量的变化有关(D'Angelo et al, 2008; Langlois et al, 2014)。
本研究中, 弱光环境下除翘齿盘星珊瑚外, 其他两种珊瑚共生体的虫黄藻密度均出现下降, 同时三种珊瑚共生体中单位面积的叶绿素a含量低于对照组(图3)。另一项对Stylophora pistillata的室内遮光实验研究(实验设置光强为正常值的0.8%)也呈现较为相似的变化规律, 在遮光第10d珊瑚共生体的虫黄藻密度显著下降, 珊瑚虫体内的叶绿素浓度降低(Titlyanov et al, 2001)。共生虫黄藻分布于珊瑚宿主内胚层细胞里, 共生藻的密度很高、通常都在106cells·cm-2以上, 因此珊瑚体内的共生藻在珊瑚组织内一般都会形成一定的遮阴效应(self-shading), 这种遮阴效应在一定程度上可以保护共生藻细胞免受强光的伤害, 是珊瑚在浅海强光环境下生存的策略之一(Iluz et al, 2015; Xu et al, 2017); 共生藻密度高的珊瑚种类如块状澄黄滨珊瑚等, 其实际光合效率显著低于共生藻密度低的枝状鹿角珊瑚, 造成这种差异的原因之一就是高共生藻密度更容易在珊瑚组织内营造遮阴效果(Xu et al, 2017)。因此, 当珊瑚受到低光限制时, 共生藻密度的下降可以降低共生藻在珊瑚组织内产生的遮阴效应, 以提高光的可获得性来增加光合效率。另外, 珊瑚共生体在遇到环境应激胁迫时, 降低虫黄藻密度也是一种常见的适应策略, 例如在珊瑚热白化中(Li et al, 2008)。虫黄藻密度的下降, 降低了珊瑚共生体的总呼吸速率和能量消耗(Wangpraseurt et al, 2017), 也可以使得珊瑚组织内的虫黄藻获得更多的光照, 以提高虫黄藻的光合效率(Kaniewska et al, 2011; Enríquez et al, 2017)。在弱光条件下, 疣状杯形珊瑚和澄黄滨珊瑚两种珊瑚的虫黄藻密度下降, 可能导致r-ETRmax和EK出现了下调。这些研究现象综合表明, 珊瑚共生体通过降低虫黄藻密度, 并提高光合作用系统对光能的利用效率, 以适应光照强度的衰减。
长期(294d)的室内弱光培养实验结果显示, 在弱光环境下(PAR=38μmol photons·m-2·s-1) Galaxea fascicularis的生长速率显著低于对照组(PAR=410μmol photons·m-2·s-1), 珊瑚的浮力重量和骨骼生长率分别低5.7倍和1.6倍(Schutter et al, 2008)。珊瑚共生体日常代谢所需的能量大部分由虫黄藻光合作用提供, 占比通常达 90%以上的能量(Trench, 1979), 虫黄藻密度和叶绿素a含量的下降意味着在珊瑚在弱光条件下, 珊瑚通过自养获取的能量减少。相关实验也显示, 在光照下条件(140μmol photons·m-2·s-1)下珊瑚共生体中测得的ATP浓度比在黑暗中条件下高35%左右(Al-Horani et al, 2003)。此外也有研究显示, 珊瑚在自养获取的能量不足时, 异养摄食也可为珊瑚提供15%~60%的能量(Houlbrèque et al, 2009), 在极端情况短期内甚至可以达到100%(Grottoli et al, 2006)。光照的减弱也能够刺激珊瑚进行异养捕食, 提高异养捕食活性(Seemann et al, 2012)。然而, 我们的实验结果显示, 在弱光条件下珊瑚的生长受到了限制, 原位遮光组三种珊瑚单位面积的组织生物量均出现了下降, 其中澄黄滨珊瑚下降最多达32.9%(图3)。珊瑚在获取的能量不足时, 会通过消耗自身在体内的脂质和蛋白质等能量储备来维持其生长代谢(何茜 等, 2022; 门征 等, 2023)。这意味着在弱光条件下, 虽然珊瑚共生体光合效率上升, 调节自身虫黄藻密度和叶绿素a含量以适应弱光环境, 但珊瑚获取的能量并不能满足珊瑚维持自身代谢的需求。

3.2 珊瑚对弱光环境响应的种间差异

珊瑚物种的光适应策略和能力存在种间差异, 在短期的光适应中通常为生理特征的响应(Langlois et al, 2014), 长期的光适应策略为生长形式调整改变形态(Kramer et al, 2022)。Diperna等(2018) 将2种珊瑚置于强光和弱光交替变化的环境中, 发现不同的珊瑚对光照变化的适应能力存在差异, 皮壳状的Pachyseris speciosa能够在3~5d快速适应, 光合作用的净日产量保持稳定, 而枝状的Acropora millepora的适应能力有限。本研究发现, 三种珊瑚对弱光环境的生理响应具有明显的差异, 翘齿盘星珊瑚在弱光环境下, 光合系统对光能的利用率增加, r-ETRmax、EK和虫黄藻密度无显著变化, 而疣状杯形珊瑚和澄黄滨珊瑚则下调r-ETRmax、EK和虫黄藻密度以响应光强的减弱。
最大限度地获取能量来维持珊瑚共生体的生长代谢需求是珊瑚适应光照变化的内在驱动因素(Hinrichs et al, 2013; Strahl et al, 2019)。珊瑚共生体较高的组织厚度和组织生物量, 意味着珊瑚体内存储的能量较多, 在面对环境压力时的抵抗能力更强(Qin et al, 2019; Huffmyer et al, 2020)。三种珊瑚中翘齿盘星珊瑚组织生物量相对较高, 在短期的遮光中虫黄藻密度并未出现降低, 光合系统仍保持较高的r-ETRmax和EK。相反, 疣状杯型珊瑚和澄黄滨珊瑚在弱光环境下, 降低了虫黄藻密度以适应光照的减弱。此外, 澄黄滨珊瑚在弱光环境下, 组织生物量出现了较为显著的下降, 表明短期弱光限制对西沙澄黄滨珊瑚的生长影响较为明显。与枝状的疣状杯形珊瑚相比, 块状的澄黄滨珊瑚的共生藻密度、组织生物量和组织厚度均处于较高的水平, 其对外界环境的变化具有较强的耐受性(Darling et al, 2012; Qin et al, 2019)。另外, 在珊瑚热白化敏感度的排序中, 鹿角珊瑚>杯形珊瑚>蔷薇珊瑚>盘星珊瑚>滨珊瑚, 且滨珊瑚也呈现出较强的耐受性 (Stimson et al, 2002; Xu et al, 2017)。在与西沙海域相比浊度相对较高、光照强度较弱的南海北部海域(Qin et al, 2020; 江绿苗 等, 2023), 澄黄滨珊瑚在珊瑚群落演替中逐渐处于优势地位, 如大亚湾(Chen et al, 2009)、涠洲岛(Yu et al, 2019)、三亚(赵美霞 等, 2009)等区域。因此, 本研究中三种珊瑚因生理特征差异对短期的弱光限制下适应策略有所差异, 对于长期弱光限制下珊瑚共生体的适应能力与机制仍需进一步持续关注。

4 结论

本文以西沙常见的三种造礁石珊瑚为研究对象, 分析了短期弱光限制对珊瑚共生体光合效率、虫黄藻密度和组织生物量等生理特征的影响, 探讨了造礁石珊瑚对弱光限制的响应特征与适应情况。主要结论如下: 在弱光限制下, 由于可用光能减少, 造礁石珊瑚通过降低虫黄藻密度或(和)提高光合作用效率增加光能利用率, 但所获取的能量仍不能满足珊瑚维持自身代谢的需求, 进而消耗体内能量储备, 导致珊瑚共生体组织生物量的下降。总体来看, 短期弱光限制对造礁石珊瑚生长会产生一定影响, 在遭受短期低光限制时, 珊瑚种类会产生相应的生理适应策略, 但长期弱光限制下造礁石珊瑚的生长状况、生理响应与适应能力尚需进一步研究, 这对于人类活动干扰下造礁石珊瑚乃至珊瑚群落的保护修复和管理具有重要科学意义。

参考文献

原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序
[1]
何茜, 俞晓磊, 梁宇娴, 等, 2022. 升温对丛生盔形珊瑚两种形态型代谢和共生藻光合生理的影响[J]. 热带海洋学报, 41(5): 133-140.

DOI

HE QIAN, YU XIAOLEI, LIANG YUXIAN, et al, 2022. Effects of warming on the metabolism and photosynthetic physiology of the symbiotic algae of two morphological types of Galaxea fascicularis[J]. Journal of Tropical Oceanography, 41(5): 133-140 (in Chinese with English abstract).

[2]
黄晖, 俞晓磊, 雷新明, 等, 2020. 环境变化对造礁石珊瑚营养方式的影响及其适应性[J]. 海洋科学进展, 38(2): 189-198.

HUANG HUI, YU XIAOLEI, LEI XINMING, et al, 2020. Research progress in the effects of environmental changes on the nutritional patterns and adaptability of the scleractinian corals[J]. Advances in Marine Science, 38(2): 189-198 (in Chinese with English abstract).

[3]
江绿苗, 陈天然, 赵宽, 等, 2023. 南海北部涠洲岛边缘珊瑚礁的生物侵蚀实验研究[J/OL]. 热带海洋学报. [2023-04-17]. https://doi.org/10.11978/2023002.

JIANG LVMIAO, CHEN TIANRAN, ZHAO KUAN, et al, 2023. Experimental study on bioerosion of marginal reefs in Weizhou Island, northern South China Sea[J/OL]. Journal of Tropical Oceanography. [2023-04-17]. https://doi.org/10.11978/2023002 (in Chinese with English abstract).

[4]
门征, 陈汉吉, 许慎栋, 等, 2023. 珊瑚脂质是其共生虫黄藻密度降低时的重要能量来源[J]. 海洋学报, 45(1): 71-79.

MEN ZHENG, CHEN HANJI, XU SHENDONG, et al, 2023. Coral lipids are an important energy source when their symbiotic zooxanthellae density decreases[J]. Haiyang Xuebao, 45(1): 71-79 (in Chinese with English abstract).

[5]
赵美霞, 余克服, 张乔民, 等, 2009. 近50a来三亚鹿回头石珊瑚物种多样性的演变特征及其环境意义[J]. 海洋环境科学, 28(2): 25-130.

ZHAO MEIXIA, YU KEFU, ZHANG QIAOMIN, et al, 2009. Evolution and its environmental significance of coral diversity on Luhuitou fringing reef, Sanya[J]. Marine Environmental Science, 28(2): 25-130 (in Chinese with English abstract).

[6]
中国国家标准化管理委员会, 2007. 海洋调查规范第4部分:海水化学要素调查, GB/T 12763. 4-2007[S]. 北京: 中国标准出版社: 1-65.

Standardization Administration of the People's Republic of China, 2007, Specifications for oceanographic survey part: Survey of chemical parameters in sea water, GB/T 12763. 4-2007[S]. Beijing: Standards Press of China: 1-65 (in Chinese).

[7]
周洁, 施祺, 余克服, 2011. 叶绿素荧光技术在珊瑚礁研究中的应用[J]. 热带地理, 31(2): 223-229.

ZHOU JIE, SHI QI, YU KEFU, 2011. Application of chlorophyll fluorescence technique in the study of coral reefs[J]. Tropical Geography, 31(2): 223-229 (in Chinese with English abstract).

[8]
周洁, 余克服, 施祺, 2014. pCO2增加引起的海洋酸化对造礁珊瑚光合效率的影响[J]. 海洋与湖沼, 45(1): 39-51.

ZHOU JIE, YU KEFU, SHI QI, 2014. Experimental study on the impact of ocean acidification on photosynthesis efficiency in symbiotic zooxanthellae of corals[J]. Oceanologia et Limnologia Sinica, 45(1): 39-51 (in Chinese with English abstract).

[9]
朱文涛, 夏景全, 刘相波, 等, 2022. 丛生盔形珊瑚光合生理及共生真菌群落分析[J]. 热带海洋学报, 41(2): 132-141.

DOI

ZHU WENTAO, XIA JINGQUAN, LIU XIANGBO, et al, 2022. Analysis of photosynthetic physiology and symbiotic fungi community in Galaxea fascicularis[J]. Journal of Tropical Oceanography, 41(2): 132-141 (in Chinese with English abstract).

[10]
AL-HORANI F A, AL-MOGHRABI S M, DE BEER D, 2003. The mechanism of calcification and its relation to photosynthesis and respiration in the scleractinian coral Galaxea fascicularis[J]. Marine Biology, 142(3): 419-426.

[11]
CHEN TIANRAN, YU KEFU, SHI QI, et al, 2009. Twenty-five years of change in scleractinian coral communities of Daya Bay (northern South China Sea) and its response to the 2008 AD extreme cold climate event[J]. Chinese Science Bulletin, 54(12): 2107-2117.

[12]
DARLING E S, ALVAREZ‐FILIP L, OLIVER T A, et al, 2012. Evaluating life-history strategies of reef corals from species traits[J]. Ecology Letters, 15(12): 1378-1386.

DOI PMID

[13]
DIKOU A, VAN WOESIK R, 2006. Survival under chronic stress from sediment load: Spatial patterns of hard coral communities in the southern islands of Singapore[J]. Marine Pollution Bulletin, 52(11): 1340-1354.

DOI PMID

[14]
DIPERNA S, HOOGENBOOM M, NOONAN S, et al, 2018. Effects of variability in daily light integrals on the photophysiology of the corals Pachyseris speciosa and Acropora millepora[J]. Plos One, 13(9).

[15]
D'ANGELO C, DENZEL A, VOGT A, et al, 2008. Blue light regulation of host pigment in reef-building corals[J]. Marine Ecology Progress Series, 364: 97-106.

[16]
ENRÍQUEZ S, MÉNDEZ E R, HOEGH-GULDBERG O, et al, 2017. Key functional role of the optical properties of coral skeletons in coral ecology and evolution[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 284(1853): 20161667.

[17]
ERFTEMEIJER P L A, RIEGL B, HOEKSEMA B W, et al, 2012. Environmental impacts of dredging and other sediment disturbances on corals: a review[J]. Marine Pollution Bulletin, 64(9): 1737-1765.

DOI PMID

[18]
FANTAZZINI P, MENGOLI S, PASQUINI L, et al, 2015. Gains and losses of coral skeletal porosity changes with ocean acidification acclimation[J]. Nature Communications, 6: 7785.

DOI PMID

[19]
FERRARIO F, BECK M W, STORLAZZI C D, et al, 2014. The effectiveness of coral reefs for coastal hazard risk reduction and adaptation[J]. Nature Communications, 5: 3794.

DOI PMID

[20]
FISHER R, O’LEARY R, LOW-CHOY S, et al, 2015. Species richness on coral reefs and the pursuit of convergent global estimates[J]. Current Biology, 25(4): 500-505.

DOI PMID

[21]
GATTUSO J P, ALLEMAND D, FRANKIGNOULLE M, 1999. Photosynthesis and calcification at cellular, organismal and community levels in coral reefs: AA review on interactions and control by carbonate chemistry[J]. American Zoologist, 39(1): 160-183.

[22]
GROTTOLI A G, RODRIGUES L J, PALARDY J E, 2006. Heterotrophic plasticity and resilience in bleached corals[J]. Nature, 440(7088): 1186-1189.

[23]
HICKS C C, CINNER J E, 2014. Social, institutional, and knowledge mechanisms mediate diverse ecosystem service benefits from coral reefs[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 111(50): 17791-17796.

DOI PMID

[24]
HINRICHS S, PATTEN N L, FENG MING, et al, 2013. Which environmental factors predict seasonal variation in the coral health of Acropora digitifera and Acropora spicifera at Ningaloo Reef?[J]. PLoS One, 8(4): e60830.

[25]
HOULBRÈQUE F, FERRIER-PAGÈS C, 2009. Heterotrophy in tropical scleractinian corals[J]. Biological Reviews, 84(1): 1-17.

[26]
HUFFMYER A S, MATSUDA S B, EGGERS A R, et al, 2020. Evaluation of laser scanning confocal microscopy as a method for characterizing reef-building coral tissue thickness and Symbiodiniaceae fluorescence[J]. The Journal of Experimental Biology, 223(Pt 6): jeb220335.

[27]
HUGHES T P, BARNES M L, BELLWOOD D R, et al, 2017. Coral reefs in the Anthropocene[J]. Nature, 546(7656): 82-90.

[28]
ILUZ D, DUBINSKY Z, 2015. Coral photobiology: New light on old views[J]. Zoology, 118(2): 71-78.

DOI PMID

[29]
KANIEWSKA P, MAGNUSSON S H, ANTHONY K R N, et al, 2011. Importance of macro- versus microstructure in modulating light levels inside coral colonies[J]. Journal of Phycology, 47(4): 846-860.

[30]
KRAMER D M, JOHNSON G, KIIRATS O, et al, 2004. New fluorescence parameters for the determination of QA redox state and excitation energy fluxes[J]. Photosynthesis Research, 79(2): 209-218.

[31]
KRAMER N, TAMIR R, BEN-ZVI O, et al, 2022. Efficient light-harvesting of mesophotic corals is facilitated by coral optical traits[J]. Functional Ecology, 36(2): 406-418.

[32]
KROPUENSKE L R, MILLS M M, VAN DIJKEN G L, et al, 2010. Strategies and rates of photoacclimation in two major Southern Ocean phytoplankton taxa: Phaeocystis antarctica (Haptophyta) and Fragilariopsis cylindrus (Bacillariophyceae)[J]. Journal of Phycology, 46(6): 1138-1151.

[33]
LANGLOIS L A, HOOGENBOOM M O, 2014. Capacity for short-term physiological acclimation to light does not control the lower depth distributions of branching corals[J]. Marine Ecology Progress Series, 508: 149-162.

[34]
LI SHU, YU KEFU, SHI QI, et al, 2008. Interspecies and spatial diversity in the symbiotic zooxanthellae density in corals from northern South China Sea and its relationship to coral reef bleaching[J]. Chinese Science Bulletin, 53(2): 295-303.

[35]
MAJOR K M, DUNTON K H, 2002. Variations in light-harvesting characteristics of the seagrass, Thalassia testudinum: evidence for photoacclimation[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 275(2): 173-189.

[36]
MOYA A, TAMBUTTE S, TAMBUTTÉ E, et al, 2006. Study of calcification during a daily cycle of the coral Stylophora pistillata: implications for 'light-enhanced calcification'[J]. Journal of Experimental Biology, 209(17): 3413-3419.

[37]
MUSCATINE L, MCCLOSKEY L R, MARIAN R E, 1981. Estimating the daily contribution of carbon from zooxanthellae to coral animal respiration[J]. Limnology and Oceanography, 26(4): 601-611.

[38]
PERKINS R G, MOUGET J L, LEFEBVRE S, et al, 2006. Light response curve methodology and possible implications in the application of chlorophyll fluorescence to benthic diatoms[J]. Marine Biology, 149(4): 703-712.

[39]
QIN ZHENJUN, YU KEFU, WANG YINGHUI, et al, 2019. Spatial and intergeneric variation in physiological indicators of corals in the South China Sea: insights into their current state and their adaptability to environmental stress[J]. Journal of Geophysical Research: Oceans, 124(5): 3317-3332.

[40]
QIN ZHENJUN, YU KEFU, LIANG YANTING, et al, 2020. Latitudinal variation in reef coral tissue thickness in the South China Sea: potential linkage with coral tolerance to environmental stress[J]. Science of the Total Environment, 711: 134610.

[41]
ROSIC N, RÉMOND C, MELLO-ATHAYDE M A, 2020. Differential impact of heat stress on reef-building corals under different light conditions[J]. Marine Environmental Research, 158: 104947.

[42]
SCHNEIDER K, EREZ J, 2006. The effect of carbonate chemistry on calcification and photosynthesis in the hermatypic coral Acropora eurystoma[J]. Limnology and Oceanography, 51(3): 1284-1293.

[43]
SCHUTTER M, VAN VELTHOVEN B, JANSE M, et al, 2008. The effect of irradiance on long-term skeletal growth and net photosynthesis in Galaxea fascicularis under four light conditions[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 367(2): 75-80.

[44]
SEEMANN J, CARBALLO-BOLAÑOS R, BERRY K L, et al, 2012. Importance of heterotrophic adaptations of corals to maintain energy reserves[C/OL]. Cairns, Australia: ICRS. [2023-07-02]. https://www.icrs2012.com/proceedings/manuscripts/ICRS2012_19A_4.pdf

[45]
STIMSON J, 1985. The effect of shading by the table coral Acropora hyacinthus on understory corals[J]. Ecology, 66(1): 40-53.

[46]
STIMSON J, SAKAI K, SEMBALI H, 2002. Interspecific comparison of the symbiotic relationship in corals with high and low rates of bleaching-induced mortality[J]. Coral Reefs, 21(4): 409-421.

[47]
STRAHL J, ROCKER M M, FABRICIUS K E, 2019. Contrasting responses of the coral Acropora tenuis to moderate and strong light limitation in coastal waters[J]. Marine Environmental Research, 147: 80-89.

[48]
TITLYANOV E A, TITLYANOVA T V, YAMAZATO K, et al, 2001. Photo-acclimation dynamics of the coral Stylophora pistillata to low and extremely low light[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 263(2): 211-225.

[49]
TITLYANOV E A, TITLYANOVA T V, 2002. Reef-building corals—symbiotic autotrophic organisms: 1. general structure, feeding pattern, and light-dependent distribution in the shelf[J]. Russian Journal of Marine Biology, 28(1): S1-S15.

[50]
TRENCH R K, 1979. The cell biology of plant-animal symbiosis[J]. Annual Review of Plant Physiology, 30: 485-531.

[51]
WANGPRASEURT D, HOLM J B, LARKUM A W D, et al, 2017. In vivo microscale measurements of light and photosynthesis during coral bleaching: evidence for the optical feedback loop?[J]. Frontiers in Microbiology, 8: 59.

[52]
XU LIJIA, YU KEFU, LI SHU, et al, 2017. Interseasonal and interspecies diversities of Symbiodinium density and effective photochemical efficiency in five dominant reef coral species from Luhuitou fringing reef, northern South China Sea[J]. Coral Reefs, 36(2): 477-487.

[53]
YU WANJUN, WANG WENHUAN, YU KEFU, et al, 2019. Rapid decline of a relatively high latitude coral assemblage at Weizhou Island, northern South China Sea[J]. Biodiversity and Conservation, 28(14): 3925-3949.

Options
文章导航

/

〈 〉