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热带海洋学报 >

2026 , Vol. 45 >Issue 3: 153 - 163

DOI: https://doi.org/10.11978/2025123

海洋生物学

红树植物秋茄根系固氮微生物群落的稳定性和复杂性及其关键影响因子研究

  • 齐峰 , 1 ,
  • 邓晓杰 2 ,
  • 关永鹏 2 ,
  • 周盛垚 3 ,
  • 何庆 2 ,
  • RAJAPAKSHALAGE Thashikala Nethmini 2 ,
  • 李楠 2 ,
  • 姜宫凌侠 2 ,
  • 陈清香 2 ,
  • 雷欣悦 2 ,
  • 侯庆华 2 ,
  • 黄来珍 2 ,
  • 李小蕾 2 ,
  • 韦巧艳 , 1
展开
  • 1 桂林电子科技大学生命与环境科学学院, 广西 桂林 541200
  • 2 广东海洋大学海洋与气象学院, 广东 湛江 524088
  • 3 桂林理工大学环境科学与工程学院, 广西 桂林 541006
韦巧艳。email:

齐峰(2001—), 男, 山西省大同市人, 硕士研究生, 从事海洋微生态研究。email:

Editor: 林强

收稿日期: 2025-08-06

  修回日期: 2025-09-24

  网络出版日期: 2025-10-02

基金资助

广东海洋大学创新团队(海洋灾害预警)项目(2023KCXTD015)

广西科技计划项目(2024GXNSFBA010342)

国家自然科学基金项目(42267018)

收起

Study on the stability and complexity of diazotrophic communities and key driving factors in the root-associated zones of the mangrove plant Kandelia obovata

  • QI Feng , 1 ,
  • DENG Xiaojie 2 ,
  • GUAN Yongpeng 2 ,
  • ZHOU Shengyao 3 ,
  • HE Qing 2 ,
  • RAJAPAKSHALAGE Thashikala Nethmini 2 ,
  • LI Nan 2 ,
  • JIANG Gonglingxia 2 ,
  • CHEN Qingxiang 2 ,
  • LEI Xinyue 2 ,
  • HOU Qinghua 2 ,
  • HUANG Laizhen 2 ,
  • LI Xiaolei 2 ,
  • WEI Qiaoyan , 1
Expand
  • 1 School of Life & Environmental Scinence, Guilin University of Electronic Technology, Guilin 541200, China
  • 2 College of Ocean and Meteorology, Guangdong Ocean University, Zhanjiang 524088, China
  • 3 College of Environmental Science and Engineering, Guilin University of Technology, Guilin 541006, China
WEI Qiaoyan. email:

Editor: LIN Qiang

Received date: 2025-08-06

  Revised date: 2025-09-24

  Online published: 2025-10-02

Fold

摘要

红树植物秋茄根系固氮微生物物种组成丰富, 对红树林生态系统氮循环至关重要, 然而, 关于固氮微生物在红树林生态系统中的生态适应机制, 仍不十分清楚。本研究在中国南方的雷州红树林自然保护区分别采集了根内、根际和非根际各75份样品, 基于高通量测序技术和分子生态学方法, 研究了秋茄根内、根际、非根际的固氮微生物组成、多样性、复杂性和稳定性及其主要影响因子。研究发现, α变形菌纲(Alphaproteobacteria)、δ变形菌纲(Deltaproteobacteria)和γ变形菌纲(Gammaproteobacteria)是红树林根系中的优势物种, 其中 α变形菌在根内丰度最高(54.9%), 显著高于根际(37.5%)与非根际(29.1%)。α 多样性显示非根际 Shannon 指数最高, 根际最低(P<0.05); NMDS(non-metric multidimensional scaling) 与 ANOSIM (analysis of similarities) 分析(r=0.659, P<0.001)证实三个区域群落结构差异显著。共现网络分析显示, 根际固氮微生物网络的鲁棒性最高, 非根际连接最密, 根内最复杂但最脆弱。Spearman相关性分析表明, 环境因子对复杂性和稳定性的影响具有区域特异性: 盐度与$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N} $共同驱动非根际与根际的复杂性, $ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N} $主要驱动非根际稳定性; 根内复杂性受总硫(total sulfur, TS)与$ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N} $显著负影响, 而根际稳定性仅与盐度呈显著正相关。本研究加强了对红树林生态系统中固氮微生物复杂性和群落稳定性的维持机制的理解, 对恢复和维持红树植被生态系统具有重要意义。

关键词： 固氮微生物; 根系; 红树林生态系统; 共现网络; 复杂性; 稳定性

本文引用格式

齐峰 , 邓晓杰 , 关永鹏 , 周盛垚 , 何庆 , RAJAPAKSHALAGE Thashikala Nethmini , 李楠 , 姜宫凌侠 , 陈清香 , 雷欣悦 , 侯庆华 , 黄来珍 , 李小蕾 , 韦巧艳 . 红树植物秋茄根系固氮微生物群落的稳定性和复杂性及其关键影响因子研究[J]. 热带海洋学报, 2026 , 45(3) : 153 -163 . DOI: 10.11978/2025123

Abstract

The root-associated diazotrophs of the mangrove species Kandelia obovata exhibit remarkable species richness, which are integral to nitrogen cycling within mangrove ecosystems. However, their ecological adaptation mechanisms remain inadequately understood. In this study, we collected 75 samples each of root endosphere, rhizosphere, and bulk soil from a mangrove nature reserve in Leizhou, South China. Based on high-throughput sequencing and molecular ecological approaches, we investigated the composition, diversity, complexity, and stability of diazotrophs across these three compartments of K. obovata, as well as their main influencing factors. The results showed that Alphaproteobacteria, Deltaproteobacteria, and Gammaproteobacteria were the dominant species in the mangrove root-associated diazotrophs, with Alphaproteobacteria having the highest abundance in the root endosphere (54.9%), significantly higher than that in the rhizosphere (37.5%) and bulk soil (29.1%). α-diversity analysis revealed that the Shannon index was the highest in the bulk soil and the lowest in the rhizosphere (P<0.05). NMDS (Non-metric Multidimensional Scaling) and ANOSIM (Analysis of Similarities) analyses (r=0.659, P<0.001) confirmed significant differences in community structure among the three compartments. Notably, the diazotrophs in the rhizosphere of K. obovata exhibit the lowest α-diversity but highest community stability. Co-occurrence network analysis indicated that diazotrophs network in the rhizosphere was the most robust, the bulk soil network had the highest connectivity, while the endorhizosphere was the most complex yet the most fragile. Spearman correlation analysis demonstrated region-specific effects of environmental factors on complexity and stability: salinity and $ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N} $ jointly drove complexity in the bulk soil and rhizosphere, while $ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N} $ mainly influenced stability in bulk soil. In the rhizosphere, complexity was significantly negatively correlated with TS and $ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N} $, while stability showed significant positive correlation with salinity. This study enhances the understanding of the mechanisms governing the maintenance of complexity and stability of diazotrophs within mangrove ecosystems, holding significant implications for the restoration and conservation of mangrove ecosystems in similar coastal wetlands.

Key words： diazotrophic communities; root-associated zones; mangrove ecosystem; co-occurrence network; complexity; stability

红树林广泛分布于全球热带和亚热带地区, 覆盖范围超过60%的海岸带, 是沿海生态系统的关键组成部分(Wang et al, 2021)。红树林生态系统中氮素稀缺, 却仍能维持较高的生产力(Ishfaq et al, 2025)。这主要得益于红树林生态系统中存在丰富的固氮微生物, 这些固氮微生物的固氮作用为红树林中的植物提供了约40%~60%的氮(Huang et al, 2022; 董俊德 等, 2023), 有效改善了系统内氮素的不足。固氮微生物在红树林生态系统中广泛存在于沉积物以及植物根际、根内等不同部位, 形成了丰富且多样的固氮微生物群落(Luo et al, 2021b; Liao et al, 2024)。Edwards等(2015)的研究对水稻根系微生物群落进行了调查, 将植物根系划分为三个区域: 根内、根际和非根际, 发现微生物群落在这三个区域存在明显差异。已经有研究表明, 红树林根系的微生物群落在根系不同区域呈现出独特的特征, 这可能是由于根系不同区域环境的理化条件存在显著差异。例如, Zhuang等(2020)研究发现红树植物在根际能够释放根系分泌物, 选择性地富集特定的微生物种群。同时, 红树林根系通过分泌物以及根系周围的物理化学环境对微生物进行筛选, 使得非根际土壤中只有部分微生物能够进入根际, 进而有可能在其根内定植(Edwards et al, 2015)。近期, 对于固氮微生物的研究已取得诸多进展与成果, 例如Luo等(2021b)通过对红树林沉积物不同深度的系统研究发现, 盐度是固氮微生物群落的主要驱动因素。Huang等(2023)系统研究了人工红树林恢复区不同高程和林龄下沉积物中固氮微生物群落及其固氮速率, 发现pH和$\mathrm{NH}_{4}^{+}$、$\mathrm{NO}_{2}^{-}$含量与固氮速率呈显著负相关, 且pH和$\mathrm{NH}_{4}^{+}$是调控固氮微生物α多样性的关键因子。目前, 红树林固氮微生物的研究大多集中于沉积物, 而对于根际、根内、非根际区域的综合研究仍鲜有报道。此外, 对于这些区域中固氮微生物多样性的维持机制, 仍知之甚少。
网络分析是研究微生物群落关联和组织的有力工具, 可用于研究红树林生境中固氮微生物群落的复杂性和稳定性(Cornell et al, 2023)。固氮微生物群落复杂性反映了群落内物种间相互作用的多样性和紧密程度, 体现了微生物群落的结构特征及其潜在功能, 而网络稳定性则指系统在外界干扰后维持或恢复其原有功能状态的能力, 反映了微生物群落对外部扰动的抵抗力和恢复力(Landi et al, 2018)。已有研究表明, 微生物群落的复杂性和稳定性受到多种环境因子的调控, 并可用于反映群落应对此类变化的能力(Xu et al, 2024)。近期研究进一步证实了环境因子对微生物群落复杂性和稳定性的重要影响。例如, Yuan等(2021)的研究发现, 在升温条件下, 土壤微生物网络的复杂性和稳定性显著增强, 表现为连通性、连接度及平均聚类系数等拓扑指标全面上升。此外, Wang等(2023)的研究指出, 土壤异质性对微生物网络的复杂性与稳定性具有显著促进作用: 总氮、pH 与湿度的空间变异程度愈高, 网络的多项拓扑特征愈强, 从而增强了微生物网络的复杂性与稳定性。通过对固氮微生物群落复杂性的深入解析, 其在红树林生态系统中的生态适应机制可被进一步揭示。然而目前对于红树林生态系统中固氮微生物的复杂性和稳定性受环境因子驱动的机制, 仍缺乏深入了解。
雷州半岛属于热带海洋季风气候, 具有较高的年平均温度和丰富的年降水量, 为红树林的生长提供了理想的环境条件, 其红树林主要分布在河口、海湾和岛屿, 群落结构相对简单(Gao et al, 2009)。作为典型的红树林湿地生态系统, 其红树植物的根系为固氮微生物群落提供了丰富的生态位, 是探究固氮微生物复杂性和稳定性的理想区域。因此, 为了阐明红树植物秋茄根系生境中固氮微生物的复杂性和稳定性及其主要环境影响因子, 本研究以雷州湾红树林秋茄为研究对象, 在雷州湾红树林中采集了根际、非根际、根样品进行分析研究。本研究旨在: (1)解析红树林秋茄根际、非根际、根内固氮微生物的群落组成及多样性差异; (2)阐明红树林秋茄根际、非根际、根内固氮微生物的群落复杂性和稳定性的差异; (3)揭示影响红树林秋茄根际、非根际、根内固氮微生物群落多样性、复杂性和稳定性的关键影响因子。本研究结果将有助于揭示红树林生态系统中固氮微生物群落的复杂性和稳定性变化规律, 为雷州红树林湿地的生态预警和环境治理提供理论支持和科学依据。

1 材料与方法

1.1 站点分布和样品采集

2019年7月, 在雷州红树林地区采集了75个秋茄(Kandelia obovata)根系样品。本研究选取了5个样地进行采样, 采样位点坐标分别为: LZ1 (110°9′25.35″E, 20°59′0.73″N)、LZ2 (110°9′25.72″E, 20°59′2.00″N)、LZ3 (110°9′26.64″E, 20°59′0.13″N)、LZ4 (110°9′21.85″E, 20°59′3.25″N)、LZ5 (110°9′19.90″E, 20°59′1.14″N)。在每个样地采集5个样品, 样品分为3种类型: 非根际(bulk soil, BS)、根际(rhizosphere, RS)和根内(root endosphere, R), 每种类型各25个样品。非根际土壤是从根部抖落收集的土壤, 根际土壤(根部周围1毫米厚的土壤)则使用无菌水冲洗下来。将洗净的根用无菌水洗涤三次以去除残留的土壤, 然后将其置于含有 0.1%Triton X-100 的 1×TE缓冲液的50mL Falcon离心管中。所有样本均在-80°C下保存, 直至进行DNA提取。

1.2 环境因子分析

样品前处理及检测流程均遵循《海洋监测规范 第5部分: 沉积物分析》(GB 17378.5-2007)执行。对于每个样地, 采用以下方法测量相关环境参数。在采样过程中, 使用便携式盐度测试仪 PNT3000(TEPS, 德国)测定沉积物中间隙水的盐度。使用测试仪 HI98121(Hanna, Italy)测量沉积物pH、氧化还原电位(ORP)和温度。总碳(total carbon, TC)、总有机碳(total organic carbon, TOC)、总氮(total nitrogen, TN)和总硫(total sulfur, TS)使用元素分析仪(Vario Macro Cube, 德国)进行测定。总磷(total phosphorus, TP)通过钼蓝比色法和火焰光度法测定(Wang et al, 2017)。土壤提取液用于离子色谱法(ICS-2100, Dionex, 美国)测量 $\mathrm{SO}_{4}^{2-}$和$\mathrm{PO}_{4}^{3-}$。对于沉积物无机氮($\mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$、$\mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$、$\mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$), 使用 2mol·L-1 KCl 溶液以 1∶4 的土壤: 溶液比例进行提取。将提取液以 200 rpm 振荡 1h, 随后使用连续流量分析仪(SAN++; Skalar, Breda, 荷兰)进行测定。

1.3 DNA提取

从冷冻土样中称取约 0.25g, 采用 Power Soil DNA Kit(MoBio, Carlsbad, CA, USA)进行DNA提取。对于根样品, 称取约0.05g, 在液氮中充分研磨后, 使用 Power Plant Pro DNA Isolation Kit(Mo Bio Laboratories, Inc., Carlsbad, CA, USA)进行DNA提取。使用 NanoDrop 1000 分光光度计(Thermo Scientific, Wilmington, MA, USA)测定 DNA 浓度。为研究固氮微生物群落, 采用引物 nifH-F(5ʹ-AAAGGYGGWATCGGYAARTCCACCAC-3ʹ)和 nifH-R(5ʹ-TTGTTSGCSGCRTACATSGCCATCAT-3ʹ)对功能基因 nifH进行扩增(Rösch et al, 2002)。每个 20 μL反应体系包含: 0.25μL(5 单位)EX Taq(TaKaRa, 中国大连)、每种引物各0.2μL(20μmol·L-1)、1μL 模板 DNA(20~30ng)和 18.35μL 无菌蒸馏水。PCR 程序设定如下: 95℃预变性 3min; 随后 30 个循环, 于 94℃变性 1min、55℃退火 1min、72℃延伸 60s; 循环结束后, 72℃终延伸 10min。最后, 采用 EZNA Gel Extraction Kit(Omega Bio-tek, Norcross, GA, USA)回收PCR产物。使用 NanoDrop 1000 分光光度计(Thermo Scientific, Wilmington, MA, USA)测定 DNA 浓度。使用 2×250bp Reagent Kit v2 在 Illumina MiSeq 平台(上海美吉生物制药科技有限公司, 中国上海)上对 nifH 基因进行高通量测序。
测序完成后, 使用QIIME2进行序列优化, 去除引物不匹配或长度<275bp的序列、低质量读数(质量评分<30)和条形码序列。在 QIIME2 中使用 DADA2 去噪方法进行嵌合体过滤和修剪质量控制(Bolyen et al, 2019), 并将序列以97%相似性聚类为可操作分类单元(operational taxonomic units, OTUs), 分类学鉴定基于核苷酸和翻译后的氨基酸序列(Meng et al, 2021)。本研究使用的测序数据全部保存在NCBI SRA数据库(登录号: PRJNA770021)。

1.4 统计学分析

使用 R 软件(v.4.4.0)中“vegan”包计算固氮微生物群落 α 多样性指数, 即香农指数(Shannon index)。固氮微生物群落 β 多样性使用非度量多维标度分析(NMDS)方法分析。固氮微生物群落α多样性与环境因子之间的相关性, 使用 “psych” 包进行斯皮尔曼(Spearman)相关性检验分析。固氮微生物群落结构与环境因子之间的相关性, 使用 “vegan” 包, 进行 Mantel 检验分析。基于SparCC方法, 使用“igraph”包和 Gephi(V 0.9.7)交互式软件对固氮微生物在种水平的共发生网络进行可视化。为了确定样本的复杂性和稳定性, 使用总内聚力指数(Cohesion)反映复杂性(Deng et al, 2012), 公式如下:
$\text { Cohesion }=\sum_{i=1}^{m} \text { abundance }_{i} \times \text { connectedness }_{i}$
式中, m 是群落中分类群的总数, abundance为丰度, connectedness为连通性。
使用“igraph”包, 计算固氮微生物群落的鲁棒性(Robustness), 用于表征其稳定性, 网络稳定性被量化为随机节点删除后该网络中剩余物种的比例(Deng et al, 2012)。计算删除50%的随机节点时的鲁棒性, 以反映稳定性(Deng et al, 2012), 公式如下:
$\text { Robustness }=\frac{\sum_{j \neq i} b_{j} s_{i j}}{\sum_{j \neq i} b_{j}}$
式中, 物种j的相对丰度由 bj 表示, 物种i与j的关联强度sij则通过 Pearson 相关系数计算得出。

2 结果

2.1 微生物群落组成及多样性

本研究从红树林根际、根内和非根际土壤现场收集了 75 个红树林根系和沉积物样品。最终, 获得了4203个OTU。在根际、根内和非根际三个区域中(图1), 优势固氮微生物类群为α变形菌、δ变形菌和γ变形菌, 其中α变形菌相对丰度最高, 在根内、根际和非根际的相对丰度分别为54.9%、37.5%和29.1%。此外, 放线菌(Actinobacteria)在根内的相对丰度较高, 而在非根际区域的相对丰度较低。值得注意的是, γ变形菌、δ变形菌和芽孢杆菌(bacillus)在非根际区域的相对丰度显著高于根内和根际。这些结果表明, 秋茄根系不同区域固氮微生物群落的组成存在差异。
图1 雷州红树林根系不同区域优势菌群的相对丰度图

BS: 非根际; R: 根内; RS: 根际

Fig. 1 Relative abundance of dominant bacteria groups in distinct root compartments of the Leizhou mangrove forest

α多样性分析表明, 非根际土壤的Shannon指数显著高于根内, 而根际土壤的Shannon指数最低(P<0.05)。β多样性分析通过NMDS图和ANOSIM检验(r=0.6594, P<0.001)进一步揭示了不同生境间微生物群落结构的显著差异(图2)。
图2 三个红树林根区固氮微生物的α多样性和群落结构差异分析

α多样性(Shannon)分析中, 不同的小写字母表示显著差异(P<0.05), 相同的小写字母表示没有显著差异(P>0.05)

Fig. 2 α-diversity and diazotrophic community structure of three mangrove root compartments

2.2 环境因子与微生物群落的相关性

Spearman相关性分析表明秋茄根系固氮菌群落的Shannon指数在不同区域与环境因子的相关性表现出显著差异(表1)。非根际的香农指数与氧化还原电位、温度和总氮呈显著相关性。根内的Shannon指数与温度和总磷以及硝态氮($\mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$)和氨氮($\mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$)呈显著相关性。根际的香农指数则与温度和亚硝态氮($\mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$) 表现出显著相关性。
表1 红树林根系不同区域固氮微生物的α多样性与理化因子的相关性

Tab. 1 Correlation between α-diversity of diazotrophic communities and physicochemical factors in distinct root compartments of mangrove forests

环境因子 Shannon指数
非根际(BS) 根(R) 根际(RS)
氧化还原电位ORP/mV 0.68*** 0.1 -0.35
pH 0.08 0.29 -0.49*
温度/℃ -0.63*** -0.88*** 0.78***
盐度/‰ 0.35 -0.49* 0.29
总硫TS/% -0.14 0.29 0.1
硫酸盐 $\mathrm{SO}_{4}^{2-}$/(mg·g-1) -0.02 0.1 0.2
总磷TP/(mg·g-1) -0.04 -0.69*** 0.59**
磷酸盐 $\mathrm{PO}_{4}^{3-}$/(mg·g-1) 0.04 0.69*** -0.59**
总氮TN/% 0.8*** 0.15 -0.4*
总碳 TC/% 0.35 0.1 0.05
总有机碳 TOC/% -0.08 -0.29 0.49*
亚硝态氮 $\mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$/(μmol·L-1) -0.67*** -0.39 0.69***
硝态氮 $\mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$/(μmol·L-1) -0.45* -0.69*** 0.59**
氨氮 $ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$/(μmol·L-1) 0.18 -0.69*** 0.49*

注: *表示P< 0.05, **表示P< 0.01, ***表示P< 0.001。

基于 Bray-Curtis 距离, 对秋茄根系不同区域固氮微生物群落结构与环境因子之间的相关性进行了 Mantel 检验(图3)。结果显示, 在秋茄根系不同区域中固氮微生物群落结构存在不同的显著影响因子: 在非根际, ORP(r=0.95, P<0.001)与群落结构有着显著的相关性。而在根内, $\mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$ (r=0.85, P<0.001)和TS (r=0.7, P<0.001)与群落结构有显著相关性。在根际, 温度(r=0.55, P<0.001)与群落结构表现出显著相关性。
图3 红树林根系不同区域固氮微生物群落的Bray-Curtis距离与环境因子之间的相关性

*表示环境因子之间Pearson相关性的显著性水平, *表示P< 0.05, **表示P< 0.01, ***表示P< 0.001; BS: 非根际; R: 根内; RS: 根际, rhizosphere; ORP: 氧化还原电位(oxidation-reduction potential); pH: 酸碱度; temp: 温度; salinity: 盐度; TS: 总硫(total sulfur); TP: 总磷(total phosphorus); TN: 总氮(total nitrogen); TC: 总碳(total carbon); TOC: 总有机碳(total organic carbon)。对于Mantel检验结果, 线的颜色表示P值, 线的粗细表示Mantel's r的绝对值

Fig. 3 Correlation between Bray-Curtis distance of diazotrophic communities and physicochemical factors in distinct root compartments of mangrove forests

2.3 微生物群落的复杂性与稳定性

在秋茄非根际、根内和根际三个区域的属水平共现网络分析中, 组成共现网络的微生物类群主要为α变形菌、β变形菌、γ变形菌, 其他固氮微生物门类和未注释到分类信息的物种在共现网络中所占比例相对较低 (图4a) 。非根际、根内和根际的固氮微生物属共现网络存在显著差异, 且呈现出不同的网络拓扑结构(图4b、c)。其中, 从根内、非根际到根际的顺序网络边数量、平均度、网络密度和平均聚类系数均呈现出逐渐降低的趋势(表2), 表明非根际的固氮微生物种间联系更加紧密。此外, 根际网络的节点之间正相关的占比为 67.1%, 根内正相关的占比为 96.8%, 而非根际的正相关的占比为 96.3%(表2)。这些结果表明, 根际区域的固氮微生物群落的协同作用相对较弱, 而根内和非根际区域的固氮微生物群落则表现出更强的协同作用。
图4 红树林根系不同区域固氮微生物群落的共发生网络以及稳定性和复杂性分析

(a) 红树林根系不同区域固氮微生物群落在属分类水平上的共发生网络, (b) 红树林根系不同区域固氮微生物群落的稳定性, (c) 红树林根系不同区域固氮微生物群落的复杂性, (d) 红树林根系不同区域固氮微生物群落的复杂性与稳定性的相关性

Fig. 4 Co-occurrence network, stability and complexity analyses of diazotrophic communities in distinct root compartments of mangrove. (a) Co-occurrence network of diazotrophic communities in distinct root compartments of mangrove at the level of taxonomic genus. (b) Stability of diazotrophic communities in distinct root compartments of mangrove. (c) Complexity of diazotrophic communities in distinct root compartments of mangrove. (d) Correlation between the complexity and stability of diazotrophic communities in distinct root compartments of mangrove.

表2 红树林根系不同区域固氮微生物群落共发生网络的网络参数

Tab. 2 Network parameters of the co-occurrence network of diazotrophic communities in distinct root compartments of mangrove forests

参数 非根际(BS) 根内(R) 根际(RS)
节点数(nodes number) 104 90 98
边数(edges number) 1444 1471 764
平均度(average degree) 27.769 32.689 15.592
平均路径长度(average path length) 2.187 1.974 2.368
网络直径(graph diameter) 5 6 5
网络密度(graph density) 0.27 0.367 0.161
平均聚类系数(average clustering coefficient) 0.702 0.721 0.59
模块化(modularity) 0.281 0.16 0.478
正相关比例(positive correlation) 0.962 0.967 0.67
鲁棒性分析(图4b)显示, 根际区域固氮微生物群落的鲁棒性最高, 表明其网络结构更加稳定, 能够更好地抵抗外界干扰。相比之下, 根内区域的鲁棒性最低, 说明其网络稳定性较差, 对外界干扰的抵抗力较弱。总聚类指数(图4c)表明, 根内的总内聚力指数最高, 而非根际区域的聚类程度最低, 说明根内的固氮微生物群落网络结构更为紧密和复杂, 而非根际区域的网络结构相对较为松散。此外, 复杂性与稳定性总体上呈显著负相关(图4d)。在根际和非根际, 复杂性与稳定性呈显著负相关, 而在根内, 复杂性与稳定性呈显著正相关。

2.4 非根际土壤、根和根际土壤的固氮微生物网络复杂性与稳定性与环境因子的相关性

基于 Spearman 相关性分析, 分析了秋茄根系不同区域固氮微生物群落复杂性和稳定性与环境因子之间的相关性(表3)。结果表明, 不同区域的群落复杂性和稳定性受到多种环境因子的显著影响, 且这些因子的作用在不同区域中表现出一定的特异性。
表3 红树林根系不同区域固氮微生物的复杂性和稳定性与理化因子的相关性

Tab. 3 Correlation between complexity and stability of diazotrophic communities and physicochemical factors in distinct root compartments of mangrove forests

环境因子 BS R RS
复杂性 稳定性 复杂性 稳定性 复杂性 稳定性
ORP/mV 0.3 0.56 0.35 0.36 -0.6** 0.31
pH -0.59** 0.2 0.29 0.5 0.59** -0.6
温度/℃ 0.29 -0.9* 0.1 -0.8 0 0.3
盐度/‰ 0.98*** -0.4 0.49* -0.3 -0.78*** 1***
TS/% -0.1 0.3 -0.69*** -0.1 -0.1 -0.1
$ \mathrm{SO}_{4}^{2-}$/(mg·g-1) 0.29 0 -0.39 -0.2 -0.29 0.3
TP/(mg·g-1) 0.88*** -0.7 0.29 -0.6 -0.59** 0.9*
PO43-/(mg·g-1) -0.88*** 0.7 -0.29 0.6 0.59** -0.9*
TN/% 0.7*** 0.21 0.65*** 0.41 -0.65*** 0.72
TC/% 0.55** 0.21 -0.15 -0.05 -0.65*** 0.56
TOC/% 0.59** -0.2 -0.29 -0.5 -0.59** 0.6
$ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$/(μmol·L-1) -0.2 0.1 -0.88*** -0.7 -0.2 -0.2
$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$/(μmol·L-1) 0.39 -1*** 0.29 -0.6 0.1 0.4
$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$/(μmol·L-1) 0.88*** -0.3 0.29 -0.5 -0.88*** 0.9*

注: *表示P<0.05, **表示P<0.01, ***表示P<0.001。

在群落复杂性方面, 盐度和$\mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N} $在非根际和根际中与复杂性表现出显著相关性。在根内, TS和 $\mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N} $与复杂性呈显著相关性。在群落稳定性方面, 盐度在根际区域中与稳定性呈显著相关性, 而在非根际区域中, $\mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N} $与稳定性呈显著相关性。这些结果表明, 环境因子对秋茄根系不同区域固氮微生物群落复杂性和稳定性的影响具有明显的区域特异性。

3 讨论

3.1 不同的根区显著影响红树林根系中固氮微生物的组成和多样性

秋茄根系各区域的固氮微生物群落组成显著不同, 物种相对丰度在根内、根际及非根际间呈明显分化。α变形菌、δ变形菌和 γ变形菌是红树林根系中的常见类群(Zhang et al, 2019), 研究发现其在根内的相对丰度较高。这可能是因为根内的微生物主要是内生菌, 它们具备一定的侵染能力, 能够在秋茄根系内部定植(Chen et al, 2023), 从而使得变形菌和放线菌成为根内的优势物种。此外, 红树林根系分泌物能够吸引并促进特定微生物群体的生长(Zhuang et al, 2020)。然而固氮微生物对氧气敏感, 根际较高的氧环境会抑制固氮酶活性, 进而限制其生长与固氮能力, 致使其在根际竞争中处于劣势, 丰度明显低于根内(Tang et al, 2023; Yuan et al, 2023)。Sui等(2023)在对红树林根相关微生物的研究中发现, 红树林根内变形菌的相对丰度最高, 根际次之, 非根际最低, 且放线菌是根内的第二优势菌种, 这与本研究的发现一致。上述结果表明, 根内是固氮微生物的主要生存区域, α变形菌、δ变形菌和 γ变形菌是秋茄根系固氮微生物群落中的优势物种。
α多样性结果显示, 非根际Shannon指数显著高于根内, 根际最低(图2a), 且存在显著差异(P<0.05)。非根际的异质化生境对微生物的选择性较弱, 使更多种类的固氮微生物可以在非根际生存(Malard et al, 2022; Zhuang et al, 2020)。相比之下, 植物根系通过分泌物的定向选择降低了根际群落复杂度(Luo et al, 2025)。Sui等(2023)在对红树林根相关微生物的研究中发现, 红树林根际微生物的α多样性最高, 非根际次之, 根内最低, 而针对固氮微生物的研究则呈现出不同的结果, 这可能是因为固氮微生物对氧气敏感, 且更易在根内与红树植物形成共生(Chen et al, 2023; Tang et al, 2023)。而Wang等(2024)的研究也指出, 根际资源竞争激烈, 仅生态位最适配的物种可以生存, 从而降低了固氮微生物的α多样性。NMDS与ANOSIM进一步证实三区间群落结构差异显著(图2b)。该差异可能是因为各区域的独特环境条件, 如根内养分充足且缺氧, 有利于内生细菌生存繁衍(Minamisawa et al, 2004); 根际受分泌物调控、竞争剧烈; 非根际受植物根系的影响较弱(Wang et al, 2024)。综上, 根系不同区域的固氮微生物群落组成与多样性由多重环境因子共同塑造, 根际与根内因植物根系的选择作用而呈现更少的生态位(Rajguru et al, 2024), 进而抑制了秋茄根系固氮微生物的多样性和丰富度。

3.2 复杂性与稳定性总体呈显著负相关, 但根内区域相反

总内聚力指数是反映固氮微生物群落结构复杂性的指标, 表示其群落结构之间的相互作用程度。根内、根际和非根际的内聚力指数分别为0.939、0.854和0.812, 逐渐降低(图4c), 表明根内微生物固氮群落具有更高的复杂性(图4c)。鲁棒性也被认为是微生物群落稳定性的指标。结果表明, 根际、非根际和根内的鲁棒性指数分别为0.336、0.330和0.315, 逐渐降低(图4b), 意味着根际的固氮微生物群落表现出更强的适应环境改变的能力(Vanegas et al, 2019)。Wang等(2024)的研究也发现, 根际微生物群落的α多样性通常低于非根际, 但其稳定性却更强, 这是因为在资源有限的环境中, 能够生存下来的微生物往往对环境变化具有更强的抵抗力, 这使得整个群落在对抗环境压力时更加稳定。以上结果表明, 根区可能决定了固氮微生物群落的生态结构。此外, 研究表明, 根际固氮微生物群落有着最低的α多样性和最高的鲁棒性(图2a、图4b), 通过其网络参数可以发现, 与非根际和根内样品相比, 根际固氮微生物群落的网络密度较低, 而模块化较高(表2)。较低的网络密度意味着网络连接中的相对稀疏, 这使得网络在面对节点或边的随机删除时, 其整体结构和功能更不易受到严重影响(Oña et al, 2025)。当模块化水平升高时, 网络可被拆分为若干相对独立的模块: 模块内部节点连接紧密, 模块之间仅通过较少的边联系。当网络遭受攻击或干扰时, 模块化结构能够限制故障或攻击的传播范围, 从而提高了网络的整体鲁棒性(Al Musawi et al, 2023)。Luo等(2021a)对大豆根系微生物群落的研究发现, 根内的微生物群落表现出更高的复杂性, 但其鲁棒性相对较低, 这与我们的发现一致。与多样性类似, Sui等(2023)在对红树林根相关微生物的研究中发现, 根际微生物的互作网络较根内微生物更加紧密, 这可能说明固氮微生物在根际处于生态劣势。此外, 研究发现复杂性与稳定性在总体上呈显著负相关, 但是在根内复杂性与稳定性呈显著正相关。这可能是因为根内环境相对封闭, 受外界环境变化的影响较小, 为固氮微生物提供了较为恒定的生存条件(Liu et al, 2025)。在这种稳定的环境中, 微生物群落能够更好地建立和维持相互协作的关系, 此时复杂性的增加有助于提高群落的稳定性(Hansen et al, 2020)。上述结果表明, 在红树林秋茄根系生态系统中, 固氮微生物的稳定性从高到低依次为根际、非根际和根内, 而其复杂性则从高到低依次为根内、根际和非根际。此外, 在整个生态系统内复杂性与稳定性呈显著负相关, 在非根际和根际区域, 复杂性与稳定性呈显著负相关; 而在根内区域, 复杂性与稳定性则呈显著正相关。

3.3 秋茄根系不同区域固氮微生物复杂性和稳定性的主要影响因子

本研究结果揭示了红树林生态系统中环境因子在根系不同区域和固氮微生物群落之间的相互作用。研究发现, 固氮微生物的多样性及群落结构与温度显著相关, 且根内和根际固氮微生物群落对温度波动的敏感度高于非根际(表1)。此外, 温度与磷、氮含量呈显著关联(图3), 原因可能是升温降低了根系分泌物中的磷、氮浓度, 进而改变了分泌物的组成与总量, 最终对固氮微生物的多样性与结构产生了影响(de Vries et al, 2019)。Yu等(2024) 的长期增温研究亦表明, 草原根际微生物的多样性及组成对升温响应强烈, 而非根际微生物受温度影响相对微弱。此外, 在非根际, 固氮微生物群落主要受ORP和TN的影响(表1), 这表明在非根际固氮微生物群落的多样性主要受ORP和氮驱动; $ \mathrm{PO}_{4}^{3-}$对根内和根际的固氮微生物有显著的影响, 这是因为植物根系通过分泌有机酸和磷酸酶来影响固氮微生物对磷的利用效率(Xie et al, 2025), 而非根际由于根际效应较弱, 受到的影响较小。此外, $ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$、$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$和$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$在不同区域对香农指数的影响也存在显著差异, $ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$主要调控非根际和根际固氮微生物的 α 多样性, 而根内的 α 多样性主要受$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$和$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$的影响, 这可能归因于$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$与$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$被植物根系吸收后, 又为根内固氮微生物提供了氮源(Thatoi et al, 2013)。Mantel 检验进一步指出, 非根际固氮微生物群落结构受 ORP 和 TN 共同驱动, 根际固氮微生物群落结构主要受温度影响, 根内则主要受$ \mathrm{SO}_{4}^{2-}$和 $ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$ 影响(图3)。上述格局与多样性对环境因子的响应趋势一致, 表明温度和氮是决定秋茄根系固氮微生物多样性及群落结构的主要环境因子。
环境因子对固氮微生物群落的复杂性和稳定性的影响表现出明显的区域差异。环境因子与固氮微生物群落在根系不同区域表现出一定的差异(表3)。其中, 盐度表现出极强的相关性, Li等(2024)发现, 高盐度显著抑制大部分固氮微生物氮代谢功能。在本研究中, 高盐度抑制了根际固氮微生物群落的复杂性, 而增强了非根际固氮微生物群落的复杂性, 这表明在高盐度胁迫下, 非根际固氮微生物中的某些耐盐物种得以生长(Sharma et al, 2021), 维持了其复杂性, 而在根际, 在高盐度的影响下秋茄根系分泌物可能发生改变(Kumar et al, 2023), 进而导致固氮微生物群落的复杂性降低。此外, 在根际和非根际, 总磷、$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$也表现出较强的相关性, 这可能是因为固氮过程需要大量的能量和磷来合成和维持关键的生物分子, 例如核酸、酶、磷脂、三磷酸腺苷(adenosine triphosphate, ATP)等, 这些分子是固氮酶活性、氮同化为氨基酸和尿啶二磷酸(uridine diphosphate, UDP)等过程的必要条件(Janati et al, 2021)。而在根内, 固氮微生物群落的复杂性主要受$ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$的影响。对于稳定性, 温度和$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$在非根际与固氮微生物群落的稳定性表现出极强的相关性。这可能是由于变形菌门对高温高氮环境的适应性差, 抑制了它们的代谢活动, 影响了它们的生理活动(Deng et al, 2024), 在非根际, 缺少植物根系的保护, 这一影响会更为显著。而在根际, 盐度、总磷和$ \mathrm{NH}_{4}^{+}-\mathrm{N}$对固氮微生物群落的稳定性表现出较强的相关性, 其中盐度的影响最为显著。这是因为盐度抑制了根际固氮微生物群落的复杂性, 使得固氮微生物的相互作用减弱, 模块化增大(表2), 进而增强了其鲁棒性(Li et al, 2021)。综上, 在红树林生态系统中, 固氮微生物群落的复杂性主要受盐度和氮的驱动, 其中, 根内的固氮微生物受盐度的影响较弱。此外, 固氮微生物在非根际的稳定性主要受$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$驱动, 在根际的稳定性主要受盐度驱动, 而在根内受环境因子的影响较弱。以上的结果表明, 在红树林秋茄根系生态系统中, 固氮微生物的复杂性主要受盐度和总氮的影响, 其稳定性在根际主要受盐度影响, 在非根际主要受$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$影响, 而在根内则受环境因子的影响较弱。

4 结论

本研究调查了红树植物秋茄根内、根际和非根际的固氮微生物群落的组成和多样性。α变形菌纲、δ变形菌纲和γ变形菌纲是红树林根系中的优势物种。根系不同区域之间的α和β多样性表现出显著差异, α 多样性显示非根际 Shannon 指数最高, 根际最低(P<0.05); NMDS 与 ANOSIM分析(r=0.659, P<0.001)证实三个区域群落结构差异显著。共现网络分析显示, 根际固氮微生物网络的鲁棒性最高, 非根际连接最密, 根内最复杂但最脆弱。固氮微生物多样性在秋茄的非根际主要受总氮影响, 而在根内和根际, 主要受温度影响。固氮微生物群落结构在非根际、根内、根际区域, 分别主要受ORP、$ \mathrm{NO}_{2}^{-}-\mathrm{N}$、温度的影响。根系不同区域固氮微生物的复杂性和稳定性的主要影响因子存在差异, 秋茄根系不同区域固氮微生物群落的复杂性均与盐度和总氮表现出显著相关性, 而固氮微生物群落的稳定性在非根际与$ \mathrm{NO}_{3}^{-}-\mathrm{N}$呈显著相关性, 在根际与盐度呈显著相关性。此外, 在秋茄的根际和非根际, 复杂性与稳定性呈显著负相关, 而在根内复杂性与稳定性呈显著正相关。本研究促进了对红树林生态系统根系不同区域的固氮微生物群落复杂性和稳定性的维持机制的理解。

参考文献

原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序
[1]
董俊德, 黄小芳, 龙爱民, 等, 2023. 红树林固氮微生物及其生态功能研究进展[J]. 热带海洋学报, 42(4): 1-11.

DONG JUNDE, HUANG XIAOFANG, LONG AIMIN, et al, 2023. Progress on the nitrogen-fixing microorganisms and their ecological functions in mangroves[J]. Journal of Tropical Oceanography, 42(4): 1-11 (in Chinese with English abstract).

[2]
AL MUSAWI A F, ROY S, GHOSH P, 2023. Examining indicators of complex network vulnerability across diverse attack scenarios[J]. Scientific Reports, 13: 18208.

DOI

[3]
BOLYEN E, RIDEOUT J R, DILLON M R, et al, 2019. Reproducible, interactive, scalable and extensible microbiome data science using QIIME 2[J]. Nature Biotechnology, 37(8): 852-857.

DOI PMID

[4]
CHEN JING, DENG YONGKANG, YU XINHE, et al, 2023. Epichloë endophyte infection changes the root endosphere microbial community composition of Leymus chinensis under both potted and field growth conditions[J]. Microbial Ecology, 85(2): 604-616.

DOI

[5]
CORNELL C R, ZHANG YA, NING DALIANG, et al, 2023. Land use conversion increases network complexity and stability of soil microbial communities in a temperate grassland[J]. The ISME Journal, 17(12): 2210-2220.

DOI

[6]
DENG NIANDONG, NIAN LILI, ZHANG SHUOLUN, et al, 2024. Response of soil microbial community structure to temperature and nitrogen fertilizer in three different provenances of Pennisetum alopecuroides[J]. Frontiers in Microbiology, 15: 1483150.

DOI

[7]
DENG YE, JIANG Y H, YANG YUNFENG, et al, 2012. Molecular ecological network analyses[J]. BMC Bioinformatics, 13: 113.

DOI PMID

[8]
DE VRIES F T, WILLIAMS A, STRINGER F, et al, 2019. Changes in root-exudate-induced respiration reveal a novel mechanism through which drought affects ecosystem carbon cycling[J]. New Phytologist, 224(1): 132-145.

DOI PMID

[9]
EDWARDS J, JOHNSON C, SANTOS-MEDELLÍN C, et al, 2015. Structure, variation, and assembly of the root-associated microbiomes of rice[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 112(8): E911-E920.

[10]
GAO XIUMEI, HAN WEIDONG, LIU SHUQING, 2009. The mangrove and its conservation in Leizhou Peninsula, China[J]. Journal of Forestry Research, 20: 174-178.

DOI

[11]
HANSEN B L, DE CASSIA PESSOTTI R, FISCHER M S, et al, 2020. Cooperation, competition, and specialized metabolism in a simplified root nodule microbiome[J]. mBio, 11(4): e01917-20.

[12]
HUANG XIAOFANG, FENG JIANXIANG, DONG JUNDE, et al, 2022. Spartina alterniflora invasion and mangrove restoration alter diversity and composition of sediment diazotrophic community[J]. Applied Soil Ecology, 177: 104519.

DOI

[13]
HUANG XIAOFANG, FENG JIANXIANG, YANG QINGSONG, et al, 2023. High site elevation enhanced nitrogen fixation and the stability of diazotrophic community in planted Sonneratia apetala mangrove sediments[J]. Applied Soil Ecology, 191: 105059.

DOI

[14]
ISHFAQ M, TAM N F, LANG TAO, et al, 2025. Nitrogen-phosphorus conservation and trade-offs in mangroves[J]. Plant and Soil, 512: 241-260.

DOI

[15]
JANATI W, BENMRID B, ELHAISSOUFI W, et al, 2021. Will phosphate bio-solubilization stimulate biological nitrogen fixation in grain legumes?[J]. Frontiers in Agronomy, 3: 637196.

DOI

[16]
KUMAR N, HALDAR S, SAIKIA R, 2023. Root exudation as a strategy for plants to deal with salt stress: an updated review[J]. Environmental and Experimental Botany, 216: 105518.

DOI

[17]
LANDI P, MINOARIVELO H O, BRÄNNSTRÖM Å, et al, 2018. Complexity and stability of ecological networks: a review of the theory[J]. Population Ecology, 60(4): 319-345.

DOI

[18]
LI XIANG, WANG ACHEN, WAN WENJIE, et al, 2021. High salinity inhibits soil bacterial community mediating nitrogen cycling[J]. Applied and Environmental Microbiology, 87(21): e01366-21.

[19]
LI YAN, LI WENJING, JIANG LAMEI, et al, 2024. Salinity affects microbial function genes related to nutrient cycling in arid regions[J]. Frontiers in Microbiology, 15: 1407760.

DOI

[20]
LIAO NENGJIAN, PAN LIANGHAO, ZHAO HUAXIAN, et al, 2024. Species pool and soil properties in mangrove habitats influence the species-immigration process of diazotrophic communities across southern China[J]. mSystems, 9(8): e00307-24.

[21]
LIU YUNFENG, WANG ZHENZHOU, SUN XIANG, et al, 2025. Specific soil factors drive the differed stochastic assembly of rhizosphere and root endosphere fungal communities in pear trees across different habitats[J]. Frontiers in Plant Science, 16: 1549173.

DOI

[22]
LUO CHENGHUA, HE YIJUN, CHEN YAPING, 2025. Rhizosphere microbiome regulation: Unlocking the potential for plant growth[J]. Current Research in Microbial Sciences, 8: 100322.

DOI

[23]
LUO WEN, ZAI XIAOYU, SUN JIEYU, et al, 2021a. Coupling root diameter with rooting depth to reveal the heterogeneous assembly of root-associated bacterial communities in soybean[J]. Frontiers in Microbiology, 12: 783563.

DOI

[24]
LUO ZHIWEN, ZHONG QIUPING, HAN XINGGUO, et al, 2021b. Depth-dependent variability of biological nitrogen fixation and diazotrophic communities in mangrove sediments[J]. Microbiome, 9: 212.

DOI

[25]
MALARD L A, MOD H K, GUEX N, et al, 2022. Comparative analysis of diversity and environmental niches of soil bacterial, archaeal, fungal and protist communities reveal niche divergences along environmental gradients in the Alps[J]. Soil Biology and Biochemistry, 169: 108674.

DOI

[26]
MENG XIANGTIAN, LIAO HONGKAI, FAN HAOXIN, et al, 2021. The geographical scale dependence of diazotroph assembly and activity: Effect of a decade fertilization[J]. Geoderma, 386: 114923.

DOI

[27]
MINAMISAWA K, NISHIOKA K, MIYAKI T, et al, 2004. Anaerobic nitrogen-fixing consortia consisting of clostridia isolated from gramineous plants[J]. Applied and Environmental Microbiology, 70(5): 3096-3102.

DOI PMID

[28]
OÑA L, SHREEKAR S K, KOST C, 2025. Disentangling microbial interaction networks[J]. Trends in Microbiology, 33(6): 619-634.

DOI

[29]
RAJGURU B, SHRI M, BHATT V D, 2024. Exploring microbial diversity in the rhizosphere: a comprehensive review of metagenomic approaches and their applications[J]. 3 Biotech, 14(10): 224.

DOI PMID

[30]
RÖSCH C, MERGEL A, BOTHE H, 2002. Biodiversity of denitrifying and dinitrogen-fixing bacteria in an acid forest soil[J]. Applied and Environmental Microbiology, 68(8): 3818-3829.

DOI PMID

[31]
SHARMA A, DEV K, SOURIRAJAN A, et al, 2021. Isolation and characterization of salt-tolerant bacteria with plant growth-promoting activities from saline agricultural fields of Haryana, India[J]. Journal of Genetic Engineering and Biotechnology, 19(1): 99.

DOI

[32]
SUI JINLEI, HE XIAOWEN, YI GUOHUI, et al, 2023. Diversity and structure of the root-associated bacterial microbiomes of four mangrove tree species, revealed by high-throughput sequencing[J]. PeerJ, 11: e16156.

[33]
TANG YUQIAN, QIN DEBIN, TIAN ZHEXIAN, et al, 2023. Diurnal switches in diazotrophic lifestyle increase nitrogen contribution to cereals[J]. Nature Communications, 14: 7516.

DOI PMID

[34]
THATOI H, BEHERA B C, MISHRA R R, et al, 2013. Biodiversity and biotechnological potential of microorganisms from mangrove ecosystems: a review[J]. Annals of Microbiology, 63: 1-19.

DOI

[35]
VANEGAS J, MUÑOZ-GARCÍA A, PÉREZ-PARRA K A, et al, 2019. Effect of salinity on fungal diversity in the rhizosphere of the halophyte Avicennia germinans from a semi-arid mangrove[J]. Fungal Ecology, 42: 100855.

DOI

[36]
WANG CHANGTING, WANG GENXU, WU PENGFEI, et al, 2017. Effects of ant mounds on the plant and soil microbial community in an Alpine meadow of Qinghai-Tibet Plateau[J]. Land Degradation & Development, 28(5): 1538-1548.

DOI

[37]
WANG CONGWEN, PAN XU, YU WANYING, et al, 2023. Aridity and decreasing soil heterogeneity reduce microbial network complexity and stability in the semi-arid grasslands[J]. Ecological Indicators, 151: 110342.

DOI

[38]
WANG YOUSHAO, GU JIDONG, 2021. Ecological responses, adaptation and mechanisms of mangrove wetland ecosystem to global climate change and anthropogenic activities[J]. International Biodeterioration & Biodegradation, 162: 105248.

[39]
WANG YANSU, ZOU QUAN, 2024. Deciphering microbial adaptation in the rhizosphere: insights into niche preference, functional profiles, and cross-kingdom co-occurrences[J]. Microbial Ecology, 87: 74.

DOI PMID

[40]
XIE XIAOYU, LI HAOMING, CHEN XINPING, et al, 2025. Rhizosphere phosphatase hotspots: microbial-mediated P transformation mechanisms influenced by maize varieties and phosphorus addition[J]. Plant and Soil, 512: 1577-1593.

DOI

[41]
XU DELIANG, WANG QIKANG, GAO MENG, et al, 2024. Diversity of nitrogen-fixing bacteria in Suaeda salsa rhizosphere during reproduction in the Yellow River delta[J]. iScience, 27(12): 111267.

DOI

[42]
YU YANG, ZHOU YONG, JANSSENS I A, et al, 2024. Divergent rhizosphere and non-rhizosphere soil microbial structure and function in long-term warmed steppe due to altered root exudation[J]. Global Change Biology, 30(1): e17111.

DOI

[43]
YUAN M M, GUO XUE, WU LINWEI, et al, 2021. Climate warming enhances microbial network complexity and stability[J]. Nature Climate Change, 11(4): 343-348.

DOI

[44]
YUAN ZONGSHENG, ZENG ZHIHAO, LIU FANG, 2023. Community structures of mangrove endophytic and rhizosphere bacteria in Zhangjiangkou National Mangrove Nature Reserve[J]. Scientific Reports, 13: 17127.

[45]
ZHANG CUIJING, PAN JIE, DUAN CHANGHAI, et al, 2019. Prokaryotic diversity in mangrove sediments across southeastern China fundamentally differs from that in other biomes[J]. mSystems, 4(5): e00442-19.

[46]
ZHUANG WEI, YU XIAOLI, HU RUIWEN, et al, 2020. Diversity, function and assembly of mangrove root-associated microbial communities at a continuous fine-scale[J]. npj Biofilms and Microbiomes, 6: 52.

DOI PMID

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