中沙大环礁四种大型海藻的光生理特征比较及其对升温的响应*

李刚; 万明月; 史晓寒; 秦耿; 麦广铭; 黄良民; 谭烨辉; 邹定辉

doi:10.11978/2021105

热带海洋学报 >

2022 , Vol. 41 >Issue 3: 101 - 110

DOI: https://doi.org/10.11978/2021105

海洋生物学

中沙大环礁四种大型海藻的光生理特征比较及其对升温的响应^*

李刚 ^,¹^,²^,³^,⁴ ,
万明月 ¹^,²^,³^,⁴ ,
史晓寒 ⁵ ,
秦耿 ¹^,²^,⁴ ,
麦广铭 ¹^,²^,³^,⁴ ,
黄良民 ¹^,⁴ ,
谭烨辉 ¹^,²^,⁴ ,
邹定辉 ⁵

展开

1.热带海洋生物资源与生态重点实验室(中国科学院南海海洋研究所), 广东广州 510301
2.南方海洋科学与工程广东省实验室(广州), 广东广州 511458
3.应用海洋学重点实验室(中国科学院南海海洋研究所), 广东广州 510301
4.中国科学院大学, 北京 100049
5.华南理工大学环境与能源学院, 广东广州 510006

李刚。email: ligang@scsio.ac.cn

李刚(1978—), 男, 山东省临沂市, 副研究员, 从事海洋藻类生理生态及应用研究

Copy editor: 林强

收稿日期: 2021-08-18

修回日期: 2021-10-08

网络出版日期: 2021-10-12

基金资助

科技部基础资源调查项目资助(2018FY100104)

国家自然科学基金项目(41890853)

南方海洋科学与工程广东省实验室(广州)人才团队引进重大专项(GML2019ZD0407)

广东省自然科学基金项目(2022A1515011461)

广东省科技计划项目(2017B020217002)

收起

Comparative study on photophysiology of four macroalgae from the Zhongsha Atoll, with special reference to the effects of temperature rise^*

LI Gang ^,¹^,²^,³^,⁴ ,
WAN Mingyue ¹^,²^,³^,⁴ ,
SHI Xiaohan ⁵ ,
QIN Geng ¹^,²^,⁴ ,
MAI Guangming ¹^,²^,³^,⁴ ,
HUANG Liangmin ¹^,⁴ ,
TAN Yehui ¹^,²^,⁴ ,
ZOU Dinghui ⁵

Expand

1. Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510530, China
2. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 511458, China
3. Key Laboratory of Science and Technology on Operational Oceanography, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
5. School of Environment and Energy, South China University of Technology, Guangzhou 510006, China

LI Gang. email: ligang@scsio.ac.cn

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2021-08-18

Revised date: 2021-10-08

Online published: 2021-10-12

Supported by

National Science & Technology Fundamental Resources Investigation Program(2018FY100104)

National Natural Science Foundation(41890853)

Special Project for Introduced Talents Team of Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou)(GML2019ZD0407)

Natural Science Foundation of Guangdong Province(2022A1515011461)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province(2017B020217002)

Fold

摘要

生活于珊瑚礁区的大型海藻可以与珊瑚一起为礁栖生物提供食物和栖息地, 它们在维护珊瑚礁生态系统生物多样性中起着极为重要的作用。本论文比较研究了生活于我国南海中沙大环礁区4种优势海藻的生化组分、光合特征及其对海水升温的生理响应,其中厚膜藻(Grateloupia ellipitica)和粉枝藻(Liagora samaensis)为红藻, 钙扇藻(Udotea flabellum)和仙掌藻(Halimeda discoidea)为绿藻。结果显示, 与绿藻相比, 红藻藻体叶绿素(Chl a)和类胡萝卜素含量更低且含有藻胆素, 红藻的光补偿点(E_C)和呼吸速率(R_d)均显著低于绿藻。海水升温提高了4种海藻的光能利用效率(α)、E_C、R_d和日净光合固碳量; 同时, 升温还降低红藻的饱和光强(E_K)、提高绿藻的最大光合放氧速率(P_max)。结果还显示, 海水升温在光强较低时提高红藻的光合放氧速率, 光强较高时则降低其放氧速率; 升温也提高绿藻的光合放氧速率, 但光强变化对升温效应的影响不显著。基于4种海藻的光生理特征以及升温效应的种间差异性可见, 短时间升温(~4℃)有利于中沙大环礁区海藻的光合作用; 与绿藻相比, 该升温效应更有利于红藻。

关键词： 光合特征; 升温; 大型海藻; 中沙大环礁

本文引用格式

李刚 , 万明月 , 史晓寒 , 秦耿 , 麦广铭 , 黄良民 , 谭烨辉 , 邹定辉 . 中沙大环礁四种大型海藻的光生理特征比较及其对升温的响应^*[J]. 热带海洋学报, 2022 , 41(3) : 101 -110 . DOI: 10.11978/2021105

Abstract

Macroalgae, together with corals, provide faunal foods and habitats in clear tropical waters, maintaining the rich biological diversity in coral reefs. In this paper, we compared biochemical compositions and photosynthetic features, as well as photophysiological responses to temperature rise of two red algae (i.e., Grateloupia ellipitica and Liagora samaensis) and two green algae (i.e., Udotea flabellum and Halimeda discoidea), the dominating macroalgae species in the Zhongsha Atoll of the South China Sea. Results showed that the red algae contain less chlorophyll a and carotenoids than the green ones, but contain the unique phycoerythrin and phycocyanin. Both the light compensation point (E_C) and dark respiration (R_d) of the red algae are lower than the green algae. The temperature rise enhances E_C, R_d and light utilization efficiency (α), as well as the daily carbon fixation of both red and green algae; and it lowers the saturation irradiance (E_K) of the former algae species but enhances the maximum photosynthetic oxygen evolution rate (P_max) of the later species. Moreover, the temperature rise enhances the photosynthetic rate of the red algae under lower light, but reduces it under higher light, while such temperature-induced enhancement on the photosynthetic rate of the green algae occurs throughout the measured light range. Considering the inter-specific photophysiological characteristics of the four macroalgae as well as the effects of temperature, the temperature rise would benefit the photosynthesis of macroalgae in the Zhongsha Atoll and benefit the red algae better than the green algae.

Key words： photosynthetic characteristic; temperature rise; macroalgae; Zhongsha atoll

*感谢“粤霞渔指20027”科学调查船全体船员在样品采集过程中给予帮助; 感谢翼鬃麒科技有限公司在光合仪使用过程中给予指导。

大型海藻包括绿藻、红藻和褐藻等, 主要分布于近岸及珊瑚礁海域的潮间带及潮上和潮下带, 是一类最重要的海洋生物和可再生资源(钱树本, 2014)。在近岸以及珊瑚礁生态系统中, 大型海藻可以通过光合作用将无机碳转化为有机碳, 为上层食物网提供食物和氧气(钱树本, 2014; 杨宇峰, 2016)。大型海藻在生长过程中对无机碳(CO₂、HCO- 3)的吸收, 还可以加速大气CO₂向海水溶入、缓解CO₂升高的生态效应(高坤山, 2014); 其对营养盐(N、P等)的吸收, 也可以缓解水体富营养化(黄道建等, 2005; Yang et al, 2015; Cai et al, 2021)。此外, 大型海藻还可以为人类提供食物、医药、工业原料等(杨宇峰, 2016)。因此, 大型海藻在维持海洋生态系统健康和为人类提供生产生活原料中起着不可替代的作用。

在自然环境中, 影响大型海藻生长、生存和分布的理化因子有很多, 其中温度是最重要的环境因子之一(高坤山, 2014; Li et al, 2020)。温度的改变可以改变海藻胞内各种酶类的活性, 影响生理代谢, 最终改变其光合作用及生长。研究发现, 温度升高可以提高红藻门(Rhodophyta)、绿藻门(Chlorophyta)和褐藻门(Phaeophyceae)中12种大型海藻的光合固碳关键酶—核酮糖1-5二磷酸羧化加氧酶(RubisCO)的活性, 进而提高其光合作用能力(Iñiguez et al, 2019); 也有研究证实, 升温可以缓解其他环境因子如高光、低营养盐等对海藻的胁迫效应(吴超元等, 1996; 程丽巍等, 2010)。因此, 前期的多数研究结果显示, 适度升温可以促进海藻的生长, 提高初级生产力(Zou et al, 2005, 2014; Koch et al, 2013; Li et al, 2020), 也有关于升温与酸化耦合提高红藻龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)对阳光紫外辐射敏感性的报道(杨雨玲等, 2013)。

近年来, 受人类活动向大气中释放过多温室气体的影响, 全球变暖正进一步加剧。海洋吸收了全球90%以上的过剩热能(von Schuckmann et al, 2020), 据估测本世纪末表层海水温度将升高2~4℃ (IPCC, 2014)。海水升温不可避免地会影响海藻的生理、生长和分布(Koch et al, 2013; 高坤山, 2014; 杨宇峰, 2016)。与上述缓慢升温相比较, 极端事件如海洋热浪引起的局部升温更为剧烈、幅度更大, 甚至可以超过6℃ (Thomsen et al, 2019), 对海藻等生物的影响也更明显(Smale et al, 2019)。如2017—2018年间, 受夏季热浪侵袭引起温度骤升的影响, 新西兰南岛利特尔顿港的大型海藻巨藻(Durvillaea poha)几乎全部死亡, 致使该海域海藻的多样性急剧下降(Thomsen et al, 2019)。同样地, 2011年夏季期间, 海洋热浪事件使澳大利亚西部海域岩藻(Scytothalia dorycarpa)和昆布(Ecklonia radiata)的生长范围向南部海域大幅缩减(Wernberg et al, 2016); 而类似的生长范围缩减现象也发生于西班牙海域的墨角藻(Fucus serratus)和海条藻(Himanthalia elongata) (Duarte et al, 2013), 这一生态现象背后的直接生理机制值得深入研究。

我国南海珊瑚礁海域的大型海藻资源丰富, 拥有隶属于红藻、绿藻、褐藻等门类的300余种海藻(Titlyanov et al, 2017)。这些大型海藻在与珊瑚一起为礁栖鱼类、虾蟹类等生物提供丰富食物和良好栖息环境的同时, 也与珊瑚竞争包括光照、营养盐等生长所必需的环境资源(Vergés et al, 2012; 高坤山, 2014)。在全球变暖的背景下, 珊瑚白化和死亡事件发生的频率和程度日益增加, 珊瑚礁“藻席化”也愈发严重(Wernberg et al, 2016)。前期已有大量关于升温与南海珊瑚生理生态变化关系的研究(Hughes et al, 2013; Tong et al, 2017; Jiang et al, 2018; Yuan et al, 2019; 龙超等2021), 但有关南海珊瑚礁区海藻的生理生态学的研究相对较少(Lei et al, 2018; Wei et al, 2020), 特别是有关升温对中沙大环礁海藻生理生态学影响的研究还未见报道, 尚不能全面认识升温对该区域珊瑚礁生态系统的影响。中沙大环礁位于我国西沙群岛东南侧, 距离永兴岛约200km, 地理位置极为重要。中沙大环礁长140km, 宽60km, 礁坪水深10~60m, 是中沙群岛的主体, 也是南海诸岛中最大的环礁(沈乃澂, 2013)。本文在比较中沙大环礁区4种优势海藻生理生态学特征的基础上, 研究了升温对其光合生理的影响, 结果有助于认识该珊瑚礁海藻的生理生态现状, 同时也加深升温对该区域海藻生理生态及珊瑚礁生态系统健康影响的认识。

1 材料与方法

1.1 实验区域与样品采集

于2021年6月4日至10日期间, 搭载“粤霞渔指20027”科学调查船, 在中沙大环礁区(16°02′ N, 114° 55′ E)开展实验。本研究的对象是共同生长于中沙大环礁珊瑚礁区的4种大型海藻, 包括红藻门的厚膜藻(Grateloupia ellipitica)和粉枝藻(Liagora samaensis), 以及绿藻门的钙扇藻(Udotea flabellum)和仙掌藻(Halimeda discoidea)。这4种海藻均与珊瑚共同生长, 也是我国热带珊瑚礁区的优势种类(Titlyanov et al, 2017)。实验期间, 在现场测定水体温度、盐度等环境因子的同时, 潜水采集共同生长于水深约20m的4种海藻, 其中6月4日采集了厚膜藻和钙扇藻, 6月8日采集了粉枝藻, 6月10日采集了仙掌藻。将现场采集的海藻置于黑色塑封袋中(避光), 迅速转移至船舱实验室内取样、处理, 采用下述方法测定藻体色素、蛋白含量和光响应(P-E)曲线。

1.2 环境参数测定

采样区域的海水温度和盐度用多参数水质分析仪(YSI 6600, Yellow Springs Instruments, 美国)测定, 光照用光合有效辐射仪(US-SQS/L, ULM-500, Walz, Germany)测定; 同时, 采集不同水深的水样、冷冻保存于-20^oC冰箱, 直至实验室内用营养盐自动分析仪(AA3, Seal Instruments, Germany)测定氮(NO- 3+NO- 2)、活性磷(PO3- 4)以及硅(SiO2- 3)的浓度(Song et al, 2019)。此外,采样区域空气中的光合有效辐射(photosynthetically active radiation, PAR)用光合有效辐射仪(US-SQS/L, ULM-500, Walz, 德国)测定, 根据PAR在该水域消光系数 (李刚, 2009)估测海藻在原位接受的光照强度。

1.3 色素和蛋白测定

准确称量0.10g新鲜藻体, 转移至盛有10mL甲醇的离心管中并加入少许石英砂研磨至匀浆, 随后转移至于4℃黑暗条件下过夜提取。提取结束后将匀浆取出, 离心10min (5000r·min^-1, 4℃)后取上清液用紫外可见分光光度计(UV-1800, Shimadzu, Japan)扫描280~750nm间的吸收光谱。最后, 根据Wellburn (1994)的公式计算叶绿素(Chl a) 和类胡萝卜素(Car)含量。

为了测定红藻厚膜藻和粉枝藻的藻红蛋白(PE)和藻蓝蛋白(PC)含量, 准确称取0.20g新鲜藻体, 转移至10mL 0.10mol·L^-1磷酸缓冲液(pH 6.8)中研磨提取。随后, 将提取液在4℃条件下离心10min, 取上清液用分光光度计扫描吸收光谱, 根据Beer等 (1985)计算藻体的PE和PC含量。

为了测定藻体可溶性蛋白含量, 准确称取0.10g 新鲜藻体, 转移至2mL 0.10mol·L^-1磷酸缓冲液(pH 6.8)中研磨提取。随后, 将提取液在4℃条件下离心10min, 取上清液用蛋白分析试剂盒(A045-2-1, 南京建成生物工程有限公司)并根据其使用说明测定蛋白含量。

1.4 光响应(P-E)曲线测定

将原位采集的藻体迅速转移至实验室后, 利用灭菌的医用刀片将藻体切割成2~3cm藻体段(粉枝藻、钙扇藻和仙掌藻)或藻片(厚膜藻), 并将这些藻体段或藻片置于原位温度、弱光(~10µmol·photons·m^-2·s^-1)下修复培养30min, 以减轻机械损伤对其生理的影响(Li et al, 2021)。随后, 将0.10~0.20g藻体段或藻片转入体积15mL、温度恒定(环境温度29.5℃和升高温度33.5℃)的反应槽中适应20min后, 分别在8个光强梯度(0、50、100、200、400、800、1200、1800和2400µmol·photons·m^-2·s^-1)下测定反应槽内溶解氧浓度变化, 研究即时升温(4℃)对海藻光合放氧速率的影响。反应槽内溶解氧浓度变化用藻类光合仪(YZQ-201A, 翼鬃麒科技有限公司, 北京)测定, 该仪器测定溶解氧浓度的精度为±0.01mg·L^-1。同时, 该仪器的反应槽底部装有4个光强可调的LED灯, 可提供强度为0~2500µmol·photons·m^-2·s^-1的光照; 该仪器还装有冷却装置, 可以精确控制反应槽内温度(精度±0.1℃)。测定过程中, 为消除溶解氧浓度过高对藻体光合放氧的影响, 调节加入反应槽内海藻的生物量以调节反应槽内溶解氧的初始浓度为~6.5mg·L^-1。用光照和黑暗条件下反应槽中溶解氧浓度随时间的变化率(单位: µmol O₂·mL^-1·h^-1)除以加入藻体的鲜重(单位: g FW·mL^-1), 计算获得光合放氧速率(P_n, 单位: µmol O₂·g^-1 FW·h^-1)和呼吸速率(R_d, 单位: µmol O₂·g^-1 FW·h^-1)。

1.5 数据分析

根据测得的光响应(P-E)曲线, 用以下公式拟合获得光合参数, 包括光能利用率α[单位: µmol O₂ g^-1 FW h^-1·(µmol·photons·m^-2·s^-1)^-1]、饱和光强E_K (单位: µmol·photons·m^-2·s^-1)和最大光合放氧速率P_max (单位: µmol O₂·g^-1 FW·h^-1) (Henley, 1993):

(1)${{P}_{n}}={{P}_{\max }}\times \tanh (\alpha \times E/{{P}_{\max }})+{{R}_{\text{d}}}$

(2)${{E}_{_{\text{K}}}}=({{P}_{\max }}+{{R}_{\text{d}}})/\alpha $

其中, E为藻体获得的光照强度。

为了模拟海水升温对海藻日生产力的影响, 利用转化因子(PQ=1.5)将光合放氧转化为净光合固碳(Williams et al, 1979); 然后, 利用以下公式对海藻一天内即日出(sun rise)至日落(sun set)期间光合固碳量随其在原位环境下接受光照E (单位: µmol·photons·m^-2·s^-1)变化进行积分, 获得单位鲜重海藻的日净光合固碳量PP(单位: mg C·g^-1 FW·d^-1):

(3)$\text{PP}=\int_{t=\text{sun}\ \text{rise}}^{\text{sun}\ \text{set}}{\left[ {{P}_{\max }}\times \tanh \left( \alpha \times \frac{E(t)}{{{P}_{\max }}} \right)+{{R}_{\text{d}}} \right]}$

用以下公式估测升温对海藻生理参数I(%)的影响:

(4)$I(\%)=\frac{{{A}_{T}}-{{A}_{T0}}}{{{A}_{T0}}}\times 100\%$

其中, A_T和A_T₀分别指代升温和环境温度下测得的生理参数。

利用Prism 5 软件(Graphpad Software)作图; 同时, 利用单因素重复测量方差分析(one-way repeated measures ANOVA)对不同光强下的放氧速率进行比较; 利用单因素方差分析(one-way ANOVA)和双因素方差分析(two-way ANOVA)对不同物种和/或不同温度处理的生理参数进行比较, 并进行置后检验(Tukey's multiple comparison test), 显著水平设为0.05。

2 结果

2.1 理化环境

采样期间, 海水的平均温度为30.02±0.50℃, 变化范围为29.62~31.03℃; 平均盐度为34.10‰±0.12‰, 变化范围为33.95‰~34.42‰; 温度、盐度随水深的变化不明显。同时, 海水营养盐氮、磷和硅的平均浓度(变化范围)分别为0.26±0.03µmol·L^-1 (0.20~0.33µmol·L^-1)、0.36±0.03µmol·L^-1 (0.21~0.39µmol·L^-1)和5.00± 0.08µmol·L^-1(4.23~5.16µmol·L^-1), 营养盐随水深的变化也不明显。海藻在原位珊瑚礁区生长时所接受的光照强度最高(正午时分)可达600µmol·photons·m^-2·s^-1 (图1)。

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图1 海藻在原位生长环境中所接受的光照强度的日变化

Fig. 1 Daily variation of photosynthetically active radiation (PAR, µmol photons·m^-2·s^-1) received by macroalgae in field condition.

2.2 生化组分

不同种类的海藻, 其光合色素和可溶性蛋白含量的差异较大(表1)。绿藻钙扇藻和仙掌藻的叶绿素a (Chl a)含量分别为0.36±0.068和0.16±0.034mg·g^-1 FW, 显著高于红藻厚膜藻和粉枝藻(P<0.01); 同时, 绿藻的类胡萝卜素含量也显著高于红藻(P<0.01)。在两种红藻中, 厚膜藻的藻红蛋白含量(0.65± 0.021mg·g^-1 FW)显著高于粉枝藻(P<0.01), 而藻蓝蛋白含量(0.004±0.003mg·g^-1 FW)则显著低于粉枝藻(P<0.05)。就蛋白含量而言, 钙扇藻的最高, 为5.17±0.53mg·g^-1 FW; 厚膜藻、粉枝藻和仙掌藻蛋白含量的种间差异不明显, 为1.22±0.085mg·g^-1 FW。

表1 4种大型海藻藻体色素与蛋白含量

Tab. 1 Pigments of chlorophyll a (Chl a), carotenoids (Car), phycoerythrin (PE), phycocyanin (PC), and soluble proteins (SP) contents (mg·g^-1 FW) in G. ellipitica, L. samaensis, U. flabellum, and H. discoidea. Shown are the mean and standard deviation of three or four independent measurements (n=3 or 4)

色素	蛋白含量/(mg·g^-1 FW)
色素	厚膜藻G. ellipitica	粉枝藻L. samaensis	钙扇藻U. flabellum	仙掌藻H. discoidea
叶绿素a(Chl a)	0.03±0.006^a	0.08±0.005^a	0.36±0.068^b	0.16±0.034^c
类胡萝卜素(Car)	0.004±0.001^a	0.034±0.005^b	0.26±0.056^c	0.14±0.029^d
藻红蛋白(PE)	0.65±0.021^a	0.010±0.008^b	—	—
藻蓝蛋白(PC)	0.004±0.003^a	0.009±0.001^b	—	—
可溶性蛋白(SP)	1.12±0.087^a	1.25±0.383^a	5.17±0.533^b	1.28±0.197^a

Fig. 6 Daily carbon fixation (mg C·g^-1 FW·d^-1) of G. ellipitica, L. samaensis, U. flabellum, and H. discoidea under ambient (29.5℃) and elevated (33.5℃) temperatures.

Vertical bar indicates standard deviation (n = 3 or 4), and the letter indicates significant difference (P<0.05)

3 讨论

3.1 四种海藻的生化组分比较

不同门类的大型海藻, 即使是生活在同一生境中其生化组分的差异也较大, 如绿藻(钙扇藻和仙掌藻)的Chl a含量是红藻(厚膜藻和粉枝藻)的2~12倍, 类胡萝卜素含量是红藻的4~60倍; 同属于绿藻门的钙扇藻和仙掌藻之间, 它们的色素及蛋白含量也存在较大差异(表1), 这种生化组分的差异通常被认为与不同海藻对光照、温度和营养盐等环境因子变化的适应性不同有关(周百成等, 1974; 黄道建等, 2005; 丁兰平等, 2011)。与高等植物一样, 位于海藻叶绿体类囊体膜上的光合色素(如Chl a)的主要功能是捕获光能, 并将光能传递给光反应中心, 以驱动ATP和NADPH等的合成和CO₂的固定(高坤山, 2014); 而类胡萝卜素除了具有捕获和传递光能的功能之外, 还具有清除累积于海藻胞内活性氧自由基(如¹O₂、O- 2和H₂O₂)、保护细胞器免受氧化损伤的功能(高坤山, 2014)。因此, 类胡萝卜素含量较高的红藻, 如长珊瑚藻(Corallina elongata)对环境胁迫的耐受性通常会更强(Esteban et al, 2009)。此外, 红藻藻体不仅含有叶绿素和类胡萝卜素, 还含有藻胆素(表1) (周百成等, 1974)。藻胆素包括藻红蛋白和藻蓝蛋白, 是红藻光系统捕光色素复合体的重要组成部分之一, 可以辅助光系统捕获、传递光能, 驱动光合过程(高坤山, 2014); 因此, 与绿藻相比, 尽管红藻的叶绿素和类胡萝卜素含量均较低, 但其光合能力却接近甚至高于绿藻(图2)。除了色素含量的差异以外, 不同种类海藻的蛋白含量也存在较大差异, 如钙扇藻的可溶性蛋白含量是其余3种藻的4~5倍(图2)。蛋白是藻体内酶类的主要组成部分, 在参与胞内各种生理代谢及抵抗环境胁迫中起着重要作用(高坤山, 2014; Cai et al, 2021); 同时, 一些蛋白还可以作为储存于藻体的氮源, 在氮匮乏时以补充藻体对氮源需求, 维持其正常的生命活动(McGlathery et al, 1996)。因此, 与另外3种海藻相比, 蛋白含量较高的钙扇藻更适应在营养盐(包括氮)浓度较低的中沙大环礁珊瑚礁区生存和生长。

3.2 4种海藻生理特征比较及升温效应

不同海藻的生化组分不同, 其生理特征也存在较大差异, 如红藻的补偿光强显著低于绿藻(图4), 这可能与其同时含有叶绿素、类胡萝卜素等光合色素及藻胆素等特征色素有关(周百成等, 1974; 高坤山, 2014)。藻胆素是红藻的特有色素, 可以辅助光系统更有效地捕获光能, 使红藻的光补偿点更低, 适于低光环境中生存、生长(Lei et al, 2018), 这与自然环境中红藻多分布于水深更深的潮下带相一致(丁兰平等, 2011)。前期, 章守宇等(2018)在比较我国浙江枸杞岛海域6种大型海藻的光合特性时发现, 绿藻的光合能力显著高于红藻, 但该结论是基于海藻活体叶绿素荧光, 与本研究结果中红藻光合放氧速率接近甚至高于绿藻相悖(图2)。在环境胁迫如高光、营养盐缺乏、失水等条件下, 基于叶绿素荧光得出的结论往往不能真实反映藻类的光合能力(Hughes et al, 2018; 蔡逸洵等, 2021), 这可能是造成这种结论差异的原因之一。另外, 红藻的呼吸速率仅为绿藻的7%~30% (图4), 可能与红藻固碳关键酶RubisCO对CO₂的选择性远高于对O₂的选择性有关(Badger et al, 1998), 高CO₂选择性维持了高CO₂保留率和低呼吸率。因此, 尽管多数红藻不像绿藻那样拥有CO₂浓缩机制(CO₂-concentrating mechanism, CCM) (Koch et al, 2013; 高坤山, 2014), 但RubisCO对CO₂的高亲和性反过来也会降低其对光合产物的呼吸消耗, 从而维持更高的净光合能力。

温度升高可以通过改变胞内酶活性来影响生理代谢, 最终改变海藻的光合能力、生长及分布(高坤山, 2014)。同时, 不同种类的海藻因胞内生化组分和含量等不同而对升温的生理响应存在较大差异(周百成等, 1974; 杨雨玲等, 2013), 如升温会降低绿藻的饱和光强, 却提高了红藻的最大光合放氧速率, 同时升温对前者的最大光合放氧速率和后者的饱和光强的影响均不显著; 尽管升温对红藻和绿藻的光能利用率均有促进效应, 但对前者的影响更大(图4)。升温对光合作用的促进效应也在多种大型海藻中得以证实, 包括绿藻砺菜(Ulva conglobata) (Li et al, 2020)、蕨藻(Caulerpa lentillifera) (Cai et al, 2021), 红藻龙须菜(Gracilariopsis lemaneiformis) (Zou et al, 2014)和褐藻羊栖菜(Hizikia fusiforme) (Zou et al, 2005)等。

前期研究显示, 一定范围的海水升温(4~10℃)会提高海藻的呼吸速率(Koch et al, 2013), 同时也提高光合作用相关酶类如RubisCO的活性(Iñiguez et al, 2019), 进而提高藻体内光合作用产物的积累(图6)。当升温对光合固碳的促进效应超过其对呼吸消耗的促进效应时, 会加速藻体内碳的净累积, 促进海藻生长(Zou et al, 2005, 2014)。通常, 维持热带海域的大型海藻光合作用的最适温度范围为27~33℃, 接近其生长所需的最适温度(Koch et al, 2013)。尽管本研究所设置的升温幅度为4℃ (29.5→33.5℃), 但升温后的温度仍在维持海藻光合作用与生长的最适温度范围之内(Koch et al, 2013), 因此这一升温幅度仍有利于海藻在原位环境中光合产物的净累积(图6)。另外, 考虑原位升温实验的可操作性以及室内长期培养实验对原位环境的改变, 即时升温效应研究(Li et al, 2020), 包括本研究所探讨的升温效应在某种程度上可以反映藻类在原位环境中对升温的生理响应与适应。鉴于不同海藻对升温的生理响应与适应性不同, 极端环境事件如海洋热浪引起的短期海水升温可能会改变大型海藻的种群结构, 影响其生物地理分布格局(Wernberg et al, 2016)。

4 结论

本研究发现, 中沙大环礁的4种大型海藻的色素及蛋白含量差异较大, 绿藻钙扇藻和仙掌藻的叶绿素和类胡萝卜素含量高于红藻厚膜藻和粉枝藻; 钙扇藻的蛋白含量最高, 其余3种藻的蛋白含量差异不显著。粉枝藻的光合放氧速率最高, 仙掌藻的最低, 但二者呼吸速率的差异不显著。温度升高会抑制或促进红藻的光合放氧, 该抑制或促进效应取决于光强的高低; 升温促进绿藻的光合放氧, 该效应与光强变化无关。我们还发现, 升温提高4种海藻的光能利用率、呼吸速率和光补偿点, 以及其在原位环境中的日净光合固碳量; 升温降低红藻的饱和光强, 提高绿藻的光合放氧速率。综上所述, 即时升温(~4℃)有利于中沙大环礁海藻的光合作用, 与绿藻相比更有利于红藻。

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