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Journal of Tropical Oceanography >

2021 , Vol. 40 >Issue 2: 49 - 60

DOI: https://doi.org/10.11978/2020040

Marine Biology

Phytoplankton responses to Dan’ao River estuary water enrichment in terms of size structure and community composition*

  • XIANG Chenhui , 1, 2, 3, 4 ,
  • LIU Jiaxing 1 ,
  • KE Zhixin 1 ,
  • ZHOU Linbin 1 ,
  • TAN Yehui , 1, 2, 3, 4
Expand
  • 1. Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • 3. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 510301, China
  • 4. Innovation Academy of South China Sea Ecology and Environmental Engineering, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou, 510301, China
TAN Yehui. email:

Copy editor: YIN Bo

Received date: 2020-04-14

  Request revised date: 2020-06-01

  Online published: 2020-06-01

Supported by

Natural Science Foundation of China(31971432)

Natural Science Foundation of China(41506161)

Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou)(GML2019ZD0405)

Guangdong Marine Economy Promotion Projects Fund(GDOE[2019]A32)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province, China(2017B0303014052)

Innovation Academy of South China Sea Ecology and Environmental Engineering, Chinese Academy of Sciences(ISEE2018PY01)

Copyright

Copyright reserved © 2021.
Fold

Abstract

Daya Bay is experiencing ecological problems such as eutrophication and frequent algal bloom under the pressure of intense anthropogenic activities. The Dan’ao River is the largest rive entering Daya Bay. We found the concentrations of total dissolved nitrogen and phosphorus at the Dan’ao River estuary reached 85.3 and 1.5 μmol·L-1, respectively. In situ enrichment experiments were conducted to explore the effect of estuary water from the Dan’ao River on phytoplankton community. Our results showed filtered water (0.2 μm) from the Dan’ao River estuary promoted total Chlorophyll a (Chl a) and phytoplankton abundance, and shifted the dominated Chl a size structure to smaller size (0.7 ~ 20 μm), and also increased the relative abundance of dinoflagellates (Scrippsiella trochoidea and Prorocentrum spp.). The phytoplankton size structure and species composition changed in the same pattern under the addition of dissolved organic nitrogen (DON) of urea. Although combined addition of dissolved inorganic nitrogen and phosphorus increased total Chl a and abundance, the phytoplankton size structure and dinoflagellate abundance did not show significant changes. Our results demonstrate that DON may be the causative nutrient component that leads to miniaturization of the phytoplankton community and promotes the growth of dinoflagellate by comparing the enrichment results of estuary water to N and P nutrient enrichments. These results indicate the significance of DON for eutrophication and harmful algal blooms in Daya Bay, which should be included in management strategies of coastal water eutrophication.

Key words： Daya Bay; Dan’ao River; urea; phytoplankton community; size

Cite this article

XIANG Chenhui , LIU Jiaxing , KE Zhixin , ZHOU Linbin , TAN Yehui . Phytoplankton responses to Dan’ao River estuary water enrichment in terms of size structure and community composition*[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2021 , 40(2) : 49 -60 . DOI: 10.11978/2020040

*感谢编辑部老师和审稿专家们对完善本论文的提供的意见和帮助。
大亚湾是中国南海沿岸重要的半封闭海湾之一, 具有丰富的生物资源和生境类型。自1994年核电站建成运行以来, 沿岸社会经济飞速发展, 人类活动加剧导致海湾水体由贫营养向富营养化转变, 藻华频发, 原因种由硅藻向甲藻转变(王友绍 等, 2004; Wu et al, 2017)。目前关于大亚湾甲藻藻华爆发的营养盐条件存在争议, 一些研究认为大亚湾裸甲藻藻华与溶解性无机氮(dissolved inorganic nitrogen, DIN)浓度升高和氮磷比密切相关(王朝晖 等, 2001; 徐宁 等, 2001), 而另一些研究则发现高浓度的尿素和溶解性有机氮(dissolved organic nitrogen, DON)是触发裸甲藻藻华的关键因素(赖海燕 等, 2011)。因此, 关于富营养化如何影响大亚湾浮游植物群落结构, 进而诱导甲藻藻华的爆发有待深入研究。前人的研究多基于现场调查数据, 仅用环境中DIN、溶解性无机磷(dissolved inorganic phosphorus, DIP)和浮游植物现存量进行判断, 忽略了环境中营养盐的多态性, 以及浮游植物细胞对营养盐的吸收偏好和胞内储存能力的差异性等问题(Martínez-Soto et al, 2015; Matantseva et al, 2016)。而现场营养盐加富培养试验更接近自然情况, 例如通过现场加富培养探究南海东北部近岸、陆坡和陆架至海盆区域浮游植物群落对氮磷营养响应的差异(李佳俊 等, 2015), 或通过加富不同类型氮源以确定浮游植物群落中各类群对氮形态的利用偏好和竞争优势(Shangguan et al, 2017), 因此该试验方法被作为研究浮游植物群落对特定营养盐响应过程最主要的研究手段。
淡澳河是大亚湾内最主要的营养输入来源(黄小平 等, 2019), 径流贯穿湾顶城市居民区和商业中心, 因而携带大量工业废水、生活污水和禽畜养殖排泄输入海湾。通过淡澳河输入的氮、磷占湾内所有径流输入总量的81.3%和83.3% (任秀文 等, 2013)。早期关于大亚湾富营养化的研究主要关注无机营养盐浓度变化趋势(Wang et al, 2008), 实际上随着人口增长和有机氮肥的广泛使用, DON逐渐成为近岸水体总溶解态氮(total dissolved nitrogen, TDN)中的主要成份(Glibert et al, 2006)。最新研究表明淡澳河口的高浓度营养盐中有机形态的贡献逐渐增加, 湾内尿素浓度可达到DIN浓度的1~3倍(张云 等, 2014; 黄小平 等, 2019)。然而, 少量关于湾内DON浓度与甲藻赤潮的研究仅集中于海水养殖区, 缺少在淡澳河口的定点采样(Wang et al, 2008; Song et al, 2009), 即淡澳河河口水携带的不同营养盐形态对湾内浮游植物群落结构的影响还未引起重视, DON增加对浮游植物群落演替的影响还不清楚。
本研究通过现场采样确定大亚湾湾顶海水(淡澳河口)中氮磷营养盐浓度及其中有机营养的比例, 并将河口水作为营养来源对大亚湾浮游植物进行现场加富培养, 以确定淡澳河口携带的营养盐对重塑浮游植物粒级结构、影响甲藻生长的重要作用; 同时加富有机或无机氮、磷营养进行培养, 与河口水加富结果进行对照, 探究河口水中引发浮游植物群落结构变化的关键营养盐形态, 以期为认识河口输入对海湾生态环境的影响和保护海湾生态系统健康提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究海域和采样方法

大亚湾是一个半封闭的亚热带海湾(22°31′12″—22°50′00″N, 114°29′42″—114°49′06″E), 总面积约为600km2, 水深6~16m (Zhang et al, 2018)。2016年10月在大亚湾14个站位使用5L Niskin采水器收集表层海水(深度0.5m)进行环境参数及浮游植物生物量、粒级结构和种类组成的现场取样分析(图1)。
图1 大亚湾调查采样站位(S1~S10)和加富培养试验站位(S10)

该图基于国家测绘地理信息局标准地图服务网站下载的审图号为GS(2019)4342的标准地图制作, 底图无修改

Fig. 1 Map of sampling stations (S1 ~ S10) and nutrient enrichment experiment site (S10) in Daya Bay

1.2 试验设计

现场加富培养试验于2016年10月进行, 设置有机氮、无机氮和磷加富试验(试验1, 表1)作为对照, 与淡澳河河口水加富试验(试验2, 表1)同步进行。使用5L Niskin采水器收集S10 站位表层海水, 经过200µm筛绢去除大中型浮游生物和微粒碎片后分装于2L聚碳酸酯培养瓶(Nalgene, 美国)中, 按照试验1方案向其中添加营养盐(DON、DIN和DIN+DIP)和设置对照组(Control)。加富浓度参考大亚湾历史调查得到的DIN和DIP的最高浓度(Wu et al, 2012)和朱艾嘉等(2008)现场试验得到的浓度数据。在试验2中, 为保证不同体积比的河口水加富下浮游植物群落初始状态一致, 首先向每个培养瓶注入0.2L经过200µm筛绢过滤后的S10站位表层水, 然后分别按照培养体积的0、10% (0.2L)和20% (0.4L)注入淡澳河河口水(取自S3站位表层, 经0.2µm Millipore聚碳酸酯滤膜过滤), 最后2L培养瓶内的剩余体积用0.2µm过滤后的S10表层海水补充完整。
表1 现场加富培养试验设计

Tab. 1 Design of nutrient additions of in situ enrichment experiments

试验名称 组名 加富内容
试验1:
氮、磷营养加富试验		 对照组 无
DON组 氮浓度为14μmol·L-1的尿素[CO(NH2)2]溶液
DIN组 氮浓度为14μmol·L-1的NaNO3溶液
DIN+DIP组 14μmol·L-1 NaNO3溶液+ 1μmol·L-1 NaH2PO4溶液
试验2:
河口水加富试验		 对照组 无DA
10% DA组 0.2L DA
20% DA组 0.4L DA

注: DON: 溶解性有机氮; DIN: 溶解性无机氮; DIP: 溶解性无机磷; DA: 经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水。每个培养体系为2L

所有培养瓶经体积分数10%稀盐酸浸泡1周, 超纯水润洗3次, 现场海水润洗后用于试验。所有试验组设置3个重复, 采用原位培养方法(朱艾嘉 等, 2008; Altman et al, 2012)。现场表层海水温度为26.6℃、盐度为30.2‰、透明度为1.7m。研究表明, 近岸浮游植物丰度较高, 在营养盐加富后2~4d内就会发生明显响应(朱艾嘉 等, 2009; Teira et al, 2011; 李佳俊 等, 2015; Maugendre et al, 2015), 因此, 本研究培养持续4d, 第0天添加氮、磷营养或河口水后取对照样, 第2天和第4天进行采样。取样之前将每个培养瓶轻微摇匀, 每个培养瓶分别取150mL水样获得分级叶绿素a (Chl a)样品。为保证培养体积在取样后不发生明显变化, 为避免取样量过少影响水样浓缩后浮游植物种类鉴定, 将同一试验组内的3个平行样混合作为该试验组的浮游植物测定样品。

1.3 海水理化参数

海水温度和盐度使用YSI 6600 (Yellow Springs Instrument Co., Yellow Springs, OH, USA)进行现场测定。
表层海水营养盐浓度测定: 将海水经过GF/F玻璃纤维膜(Whatman)过滤后保存于-20℃黑暗条件下。在实验室中使用Lachat Quick Chem 8500流动注射分析仪(Lachat Instruments, Loveland, CO, USA), 采用标准比色法(Grassshoff et al, 1983)测定无机营养盐(NO3-, NO2-, NH4+, PO43-和SiO32-)浓度。海水样品经过硫酸钾氧化后使用Lachat Quick Chem 8500流动注射分析仪测定得到TDN和总溶解态磷(total dissolved phosphorus, TDP)浓度。DIN浓度为NO3-、NO2-和NH4+浓度之和, DON浓度为TDN与DIN的差值。DIP可用PO43-浓度表示(Ruttenberg et al, 2005), 溶解性有机磷(dissolved organic phosphorus, DOP)浓度为TDP与DIP的差值。以上取样和测定过程均依照《海洋调查规范—海水化学要素调查》(中华人民共和国国家质量监督检验检疫总局 等, 2008)中的方法进行。

1.4 浮游植物

分级Chl a质量浓度测定: 取150mL海水依次用20μm尼龙滤膜、3μm聚碳酸酯滤膜和0.7μm GF/F玻璃纤维膜过滤, 分别获取小型(micro-, 20~ 200μm)、微型(nano-, 3~20μm)和超微型(pico-, 0.7~3μm) Chl a。将滤膜置于液氮保存。在实验室将滤膜浸入90%丙酮于黑暗中萃取24h, 用Tunner Design10 AU叶绿素荧光计测定Chl a质量浓度(Parsons et al, 1984)。
浮游植物样品采集及定性定量分析: 取450mL海水使用Lugol’s试剂固定, 常温避光保存。在实验室内将样品静置24h以上, 用虹吸法去除上清液, 将浓缩的样品用倒置显微镜Olympus cx21进行种类鉴定和计数(Utermöhl, 1958)。

1.5 统计分析

试验采样时包含平行样品的数据(n=3)用平均值±标准差(Mean±SD)表示。使用IBM SPSS 18.0 (Chicago, USA)软件进行差异性分析, 单因素方差分析(One-Way ANOVA)和Post-Hoc Tukey-test分析后, p<0.05认为处理组之间具有显著性差异。

2 结果

2.1 大亚湾环境条件和浮游植物群落结构

2016年10月大亚湾表层海水理化因子分布见图2。海水温度为26.6~29.9℃, 盐度为29.0‰~30.9‰, 湾顶低温低盐, 湾中部西侧受核电站温排水影响温度最高, 湾口至湾外受外海水影响盐度最高(图2)。湾中心(S10)和淡澳河口(S3)表层水温分别为29.3℃和26.6℃, 盐度分别为30.2‰和30.0‰。TDN和TDP浓度于湾顶淡澳河口处最高(分别为85.3μmol·L-1和1.5μmol·L-1)并向湾口方向递减(图2)。淡澳河口(S3)的TDN和TDP浓度是湾中心(S10)的4倍和5倍(表2)。
图2 2016年10月大亚湾表层海水温度(a)、盐度(b)、总溶解态氮浓度(c)和总溶解态磷浓度(d)水平分布

审图号: GS(2019)4342

Fig. 2 Surface water temperature (a), salinity (b), total dissolved nitrogen (c), and total dissolved phosphorus (d) in Daya Bay in October 2016

表2 2016年秋季大亚湾中心(S10)和淡澳河口(S3)海水理化和生物特征

Tab. 2 Initial physicochemical conditions and phytoplankton community composition at central bay (S10) and Dan’ao River estuary (S3) for enrichment experiments in Daya Bay in October 2016

站位 温度/℃ 盐度/‰ TDN浓度/
(μmol·L-1)		 DIN : DON TDP浓度/
(μmol·L-1)		 DIP : DOP 叶绿素a质量浓度/
(µg·L-1)		 浮游植物丰度/
(个·L-1)
S10 29.3 30.2 19.5 90 : 10 0.3 31 : 69 3.9 3.4×105
S3 26.6 30.0 85.3 59 : 41 1.5 63 : 37 3.5 5.8×104

注: TDN: 总溶解态氮; DIN: 溶解性无机氮; DON: 溶解性有机氮; TDP: 总溶解态磷; DIP: 溶解性无机磷; DOP: 溶解性有机磷

试验站位(S10)总Chl a质量浓度为3.9µg·L-1 (表2), 其中micro-Chl a占77%; 总浮游植物丰度为3.4×105个·L-1, 硅藻占绝对优势(98.6%), 主要为窄隙角毛藻(Chaetoceros affinis)、菱形海线藻(Thalassionema nitzschioides)和拟旋链角毛藻(Chaetoceros pseudocurvisetus), 分别占总丰度的41.5%、21%和21.5%。淡澳河口(S3)总Chl a质量浓度为3.5µg·L-1 (表2), 其中nano-Chl a占49%; 总浮游植物丰度为5.8×104个·L-1, 其中蓝藻丰度占52.1%, 主要为铜绿微囊藻。

2.2 叶绿素a质量浓度和粒级结构对氮、磷营养和淡澳河河口水加富的响应

各试验组之间总Chl a质量浓度对氮、磷营养和河口水加富的响应见图3。DIN+DIP组加富促进总Chl a质量浓度在培养期间显著增长(p<0.05), 培养至第2天和第4天时总Chl a质量浓度均显著高于对照组(p<0.05), 分别为12.4±32.8μg·L-1和13.7±7.3μg·L-1。同样, 河口水加富显著促进总Chl a质量浓度, 培养至第2天和第4天时均显著高于对照组(p<0.05)。培养至第2天时总Chl a质量浓度在10% DA [经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水]和20% DA加富下分别达到3.4±0.7μg·L-1和3.9±0.1μg·L-1。
图3 总叶绿素a质量浓度对氮、磷营养(a)和淡澳河河口水(b)加富的响应

DON: 溶解性有机氮; DIN: 溶解性无机氮; DIP: 溶解性无机磷; DA: 经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水

Fig. 3 Responses of total chlorophyll a concentration to nitrogen and phosphorus (a), and to estuary water enrichment of Dan’ao River (b)

独立加富氮(DON组和DIN组)对总Chl a质量浓度没有显著促进作用(图3), 但可以改变Chl a粒级结构(图4)。培养至第2天时, DON加富后nano-和pico- Chl a (0.7~20μm)对总Chl a的贡献率显著高于其他处理组(p<0.05), 同时导致micro-Chl a(20μm)显著低于对照组和DIN组(p<0.05)。河口水加富对浮游植物粒级结构的影响主要体现在培养至第4天时, 在10% DA和20% DA加富下nano-和pico-Chl a在总Chl a中的占比高于其他处理组, 分别达到63.4%和66.6%。以上结果表明, 河口水加富不仅显著促进总Chl a增长, 并且对Chl a粒级结构的影响与DON相似, 即促进nano-和pico- Chl a对总Chl a的贡献。
图4 叶绿素a粒级结构(a)和分级叶绿素a贡献量(b, c)对氮、磷营养, 淡澳河河口水加富的响应

DON: 溶解性有机氮; DIN: 溶解性无机氮; DIP: 溶解性无机磷; DA: 经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水。图中不同字母表示该指标在同一天内的两个试验组之间具有显著差异(p<0.05); 图a组别与图b组别相对应

Fig. 4 Response of chlorophyll a (Chl a) size structure (a) and proportion of size-fractioned Chl a (b, c) concentration to nitrogen, phosphorus, and estuary water enrichment of Dan’ao River

2.3 浮游植物丰度和种类组成对氮、磷营养和淡澳河河口水加富的响应

各试验组内浮游植物丰度对氮、磷营养和淡澳河河口水加富的响应见图5。培养至第4天时, 总浮游植物丰度在DIN+DIP加富下达到1716.7×103个·L-1, 是对照组的7倍, 并且该增长主要由硅藻贡献(1376.7×103个·L-1), 而甲藻丰度与对照组几乎一致。总浮游植物丰度对DON和DIN加富没有响应, 但甲藻丰度在DON加富后达到13.3×103个·L-1, 是对照组的2倍, 而在DIN加富后低于对照组。河口水加富对总浮游植物丰度有明显促进作用, 培养至第4天时总浮游植物丰度在10% DA和20% DA组均增长至对照组的4倍, 分别达到107.8×103个·L-1和111.1×103个·L-1。甲藻和硅藻均受到河口水促进, 其中甲藻在10% DA和20% DA组分别增长至对照组的20倍(13.3×103个·L-1)和11倍(7.7×103个·L-1); 硅藻增长幅度相对较低, 在10% DA和20% DA组中均增长至对照组的4倍(分别为94.4×103个·L-1和92.2×103个·L-1)。
图5 培养至第2天时浮游植物总丰度(a, b)、甲藻(c, d)和硅藻(e, f)丰度对氮、磷营养(a, c, e)和淡澳河河口水(b, d, f)加富的响应

DON: 溶解性有机氮; DIN: 溶解性无机氮; DIP: 溶解性无机磷; DA: 经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水

Fig. 5 Responses of phytoplankton total abundance (a, b), dinoflagellate abundance (c, d) and diatom abundance (e, f) to nitrogen and phosphorus (a, c, e), and to estuary water enrichment of Dan’ao River (b, d, f)

各试验组之间浮游植物群落结构对氮、磷营养和淡澳河河口水加富的响应见图6。培养至第4天时, DON组中甲藻丰度占比相比初始状态提高9.6倍(5.1%), 主要种类为锥状斯氏藻(Scrippsiella trochoidea)和原甲藻(Prorocentrum spp.), 此外还包括环沟藻(Gyrodinium spp.)和裸甲藻(Gymnodinium spp.)。河口水加富下, 甲藻丰度占比在10% DA和20% DA组分别提高23.4倍(12.3%)和14.7倍(7.8%), 主要种类与DON组基本一致, 在10% DA和20% DA组锥状斯氏藻丰度占比分别为4.1和1.1%, 原甲藻丰度占比分别为4.1和4.4%。DIN+DIP组中浮游植物群落结构与初始值状态几乎一致, 依然以硅藻为绝对优势(99.5%), 主要类群包括角毛藻(63.5%)、根管藻(Rhizosolenia spp., 24.1%)和海线藻(Thalassionema spp., 10.4%)。由以上结果可知, 浮游植物群落结构在DON和淡澳河河口水加富后发生改变, 以锥状斯氏藻和原甲藻为代表甲藻种类受到促进, 而DIN和DIP加富对浮游植物群落结构没有明显影响。
图6 培养至第4天时浮游植物群落结构(a), 甲藻(b)和硅藻(c)主要类群对氮、磷营养和淡澳河河口水加富的响应

DON: 溶解性有机氮; DIN: 溶解性无机氮; DIP: 溶解性无机磷; DA: 经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水

Fig. 6 Responses of phytoplankton community composition (a), dinoflagellate dominant species (b) and diatom dominant species (c) to nitrogen and phosphorus and to estuary water enrichment of Dan’ao River

3 讨论

本研究通过对照淡澳河河口水和氮、磷营养现场加富培养结果, 发现河口水和DON加富对大亚湾浮游植物群落产生一致的影响, 均提高nano-Chl a和pico-Chl a对总Chl a的贡献率, 同时提高甲藻在总浮游植物丰度中的比例, 加富后主要种类均为锥状斯氏藻和原甲藻。DIN+DIP加富和河口水加富均促进了总Chl a质量浓度和总浮游植物丰度的增长, 但是DIN+DIP加富并不影响浮游植物粒级结构或种类组成。对照说明河口水携带的DON可能是影响粒级和群落结构的关键营养盐形态, 其携带的丰富DIN和DIP同时促进整体浮游植物的生长。本试验设计中将营养盐组成复杂的河口水作为加富培养的营养来源, 并同时进行氮、磷营养盐加富作为对照, 不仅确定了河口水对湾内浮游植物产生的影响, 并进一步探究河口水中改变浮游植物群落结构的关键营养形态。类似的试验设计也被广泛应用于探究地下水、河流输入和气溶胶沉降对浮游植物群落的影响(Altman et al, 2012; Guo et al, 2012; Lecher et al, 2015)。

3.1 溶解性有机氮和淡澳河河口水促进浮游植物粒级小型化

本研究通过加富培养试验发现DON加富促进nano-和pico- Chl a对总Chl a的贡献, 同时micro-Chl a显著降低, 也就是DON加富改变了Chl a粒级结构, 导致浮游植物群落小型化。其中主要是nano-Chl a (3~20 μm)在DON加富下对总Chl a的贡献率显著升高, nano-Chl a对总Chl a的贡献与生化需氧量显著正相关, 说明该粒级类群的生长与有机污染物含量密切相关(刘冬燕 等, 2004)。谢福武等(2018)也发现在大亚湾具有高浓度DON的水域中nano-Chl a对总Chl a的贡献更大。本研究结果与其他区域研究结果一致, 如在雷兰海峡的周年逐月调查中也发现粒级<10μm的浮游植物类群偏好吸收尿素, 在该类群吸收的氮中NO3-仅占28%, 而尿素的贡献达到58% (Moschonas et al, 2017); 在香港水域的研究也发现, 即便环境中含有大量的NO3-, 浮游植物对DON依然具有较高的吸收速率, 且主要被0.7~2.8μm粒级类群吸收利用(Yuan et al, 2012)。本研究加富DON后浮游植物粒级变化与朱艾嘉等(2008)试验结果一致, 且本研究初始营养盐浓度(表2)与其相近, 说明在该营养盐浓度水平下进行4d的加富培养可维持浮游生物的生长不受到营养盐限制。
本研究中淡澳河河口水加富下浮游植物粒级结构变化与DON加富结果一致, 即同样导致小粒级Chl a在总Chl a中占主导。随着海湾沿岸社会经济发展和人口数量增加, 以及有机氮在农田施肥和禽畜饲料中的应用, DON成为沿岸和河口的TDN库中的重要组成部分(Glibert et al, 2006), 黄小平等(2019)研究表明淡澳河的DON入海通量在丰水期达1.5284×106kg·a-1, 占湾内所有河流输入总量的83%。已有研究也表明在富营养化且有机营养丰富的径流输入下, nano-和pico-粒级类群成为浮游植物生物量和初级生产力的主要贡献者(Fu et al, 2016; Lee et al, 2018)。对里加湾(Gulf of Riga)的研究显示, 其径流携带DON占TDN的比例达到70%, 浮游植物对尿素的吸收速率几乎完全由小于5μm的类群贡献(Berg et al, 2001)。本研究中河口水加富后小粒级Chl a增长幅度不如DON加富组显著, 这可能是由于河口水加富后的甲藻多为混养型(裸甲藻、原甲藻、环沟藻和锥状斯氏藻)(图6b), 该类群可通过异养吞噬对部分小粒级浮游植物产生摄食压力, 抑制其数量增长(Jeong et al, 2005a, b; 张淑雯 等, 2012)。

3.2 溶解性有机氮和淡澳河河口水对甲藻的促进作用

本研究中DON加富和河口水加富后甲藻丰度占比均高于其他试验组, 且主要甲藻种类一致, 均为锥状斯氏藻和原甲藻。淡澳河河口水(S3)携带的DON浓度达34.9μmol·L-1, 是湾中心(S10) DON浓度的18倍(表2), 因此河口水加富相当于输入了大量的DON (表3), 进而对甲藻生长起促进作用。大亚湾甲藻密度与脲酶(浮游植物水解尿素的主要途径)活性密切相关, 尿素极有可能是支持甲藻生长的主要氮源(张云 等, 2014)。河流输入DON对甲藻藻华爆发的诱导作用受到广泛研究, Altman等(2012)通过现场加富培养证明添加尿素和富含DON的河水显著促进甲藻色素的增长; Glibert等(2001, 2005)发现切萨皮克湾(Chesapeake Bay)海水中尿素浓度通常在春季农作物施肥后达到峰值, 以微小原甲藻(Prorocentrum minimum)为代表的有害藻华主要发生在受灌溉径流影响的尿素高值区。
表3 各试验组营养盐初始浓度

Tab. 3 Initial nutrient concentrations in each treatment

组别 DIN浓度/(μmol·L-1) DON浓度/(μmol·L-1) DIP浓度/(μmol·L-1) DOP浓度/(μmol·L-1) SiO32-浓度/(μmol·L-1)
对照 17.6 1.9 0.1 0.2 2.5
DON 17.6 15.9 0.1 0.2 2.5
DIN 31.6 1.9 0.1 0.2 2.5
DIN+DIP 31.6 1.9 1.1 0.2 2.5
10% DA 20.8 5.3 0.2 0.2 4.4
20% DA 24.1 8.6 0.3 0.3 6.4

注: DIN: 溶解性无机氮; DON: 溶解性有机氮; DIP: 溶解性无机磷; DOP: 溶解性有机磷; DA, 经0.2µm聚碳酸酯滤膜(Millipore, 47mm)过滤后的淡澳河口S3站位表层水

锥状斯氏藻和原甲藻均为大亚湾海水养殖区常见的藻华物种(肖咏之 等, 2001; 李涛, 2007; 宋淑华, 2009)。锥状斯氏藻广泛分布于近海和河口, 于1998年9月和2000年9月分别在大亚湾澳头和大鹏澳引发大面积藻华(肖咏之 等, 2001), 同时也为广东近海常见的赤潮肇事种(桓清柳 等, 2016; 易斌 等, 2018), 由其引发的赤潮在墨西哥、美国和韩国等国被报道(Kim et al, 2000; Gárate-Lizárraga et al, 2009; Moschonas et al, 2017)。室内培养试验证明锥状斯氏藻可以利用尿素, 并且其对尿素的亲和力优于中肋骨条藻(Skeletonema costatum)(胡章喜 等, 2010)。基于转录组学的分析进一步揭示了锥状斯氏藻利用DON时相关的基因调控机制, 且DON作为氮源时该藻具有潜在毒性(Cooper et al, 2016)。此外, 长期野外观测发现锥状斯氏藻能够与角毛藻同时爆发藻华(Moschonas et al, 2017), 这与本研究结果相似, DON加富组中角毛藻丰度占37.6%。原甲藻是有害赤潮生物中的主要种类, 其引起的藻华在我国东海、黄海均有报道(Lu et al, 2005; Tang et al, 2006)。研究表明尿素可以优于NO3-被微小原甲藻吸收利用或储存于胞内, 这不仅令该赤潮种在氮源竞争中占据优势, 且能够在藻华过程中转换营养盐利用策略以形成持久性藻华(Matantseva et al, 2016)。全球数据分析表明, 受农业、排污和化石燃料影响的近岸区域是微小原甲藻藻华爆发的集中区域, 并且藻华影响范围将随着未来人类活动强度加大而进一步扩大(Glibert et al, 2008)。
河口水加富下甲藻对总浮游植物丰度的贡献高于DON组(图6), 这说明河口水中除了丰富的DON外可能还包含其他有利于甲藻生长的条件。Ou等(2014)研究证明河流溶解性有机物质(DOM)培养下微小原甲藻(Prorocentrum minimum)的数量比尿素培养下高61%~65%。河口水中包含成分复杂的DOM, 并且许多微型鞭毛藻属于混合营养类型, 除了通过渗透吸收利用溶解性营养盐, 也可通过吞噬陆源带来的有机颗粒物质及其附着的细菌、甚至其他藻类获得能量。混养型浮游生物凭借双重营养策略可适应复杂多变的环境条件, 在近海和河口有效生存和繁殖甚至引发赤潮(Sanders et al, 1990; Huang et al, 2008; Jeong et al, 2010; Zhang et al, 2017)。

4 结论与展望

淡澳河口是大亚湾内TDN和TDP浓度最高的区域, 分别达到85.3μmol·L-1和1.5μmol·L-1, 其中DON在TDN中占41%, DIP在TDP中占63.3%。现场培养试验证明, 淡澳河河口水加富对浮游植物群落结构的影响与DON加富结果一致, 均导致浮游植物粒级结构以nano-和pico- Chl a占主导; 并促进以锥状斯氏藻和原甲藻为代表的甲藻种类在总浮游植物丰度中占比提高。而加富DIN和DIP仅促进整体浮游植物生长, 但对浮游植物粒级结构和甲藻丰度则没有明显影响。综合以上结果, 说明随淡澳河流入的溶解性有机氮源可能是导致大亚湾浮游植物群落小型化、促进甲藻生长的关键营养盐形态。该结果表明有机形态营养组分对有害藻华可能产生重要影响, 应在富营养化治理中引起重视。
本研究结合原位采样和现场加富培养, 确定淡澳河河口水营养盐浓度及其中有机营养的比例, 并确定河口水携带的DON对浮游植物粒级小型化和甲藻增长的促进作用。然而淡澳河营养物质浓度和形态组成受多种因素影响(季节、降雨和人类活动强度等), 今后需加强对该水域的长期观测, 可在现场培养试验中设置更多的河口水加富比例, 以进一步探究淡澳河入流对大亚湾浮游植物生态组成的影响, 为确定海水富营养化管控策略提供科学依据。

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