Search
E-mail
RSS

Online submission Editor-in-chief Peer review Staff Login

Journal of Tropical Oceanography >

2022 , Vol. 41 >Issue 5: 141 - 149

DOI: https://doi.org/10.11978/2021140

Marine Biology

Effect of ocean warming on the physiology of azooxanthellate coral–Cladopsammia sp.*

  • ZHANG Zhe , 1, 2, 3, 4 ,
  • YU Xiaolei 1, 2, 3, 4 ,
  • LIANG Yuxian 1, 2, 3 ,
  • HE Qian 1, 2, 3, 4 ,
  • HUANG Hui 1, 2, 3, 5, 6 ,
  • YUAN Xiangcheng , 1, 2, 3, 5, 6 ,
  • ZHOU Weihua 1, 2, 3
Expand
  • 1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. CAS-HKUST Sanya Joint Laboratory of Marine Science Research, Key Laboratory of Tropical Marine Biotechnology of Hainan Province, Sanya Institute of Oceanology, SCSIO, Sanya 572000, China
  • 3. Sanya National Marine Ecosystem Research Station, Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, Chinese Academy of Sciences, Sanya 572000, China
  • 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • 5. Innovation Academy of South China Sea Ecology and Environmental Engineering, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 6. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 511458, China
YUAN Xiangcheng. email:

Copy editor: YIN Bo

Received date: 2021-10-19

  Revised date: 2021-12-21

  Online published: 2021-12-22

Supported by

Key Special Project for Introduced Talents Team of Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou)(GML2019ZD0402)

Key Special Project for Introduced Talents Team of Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou)(GML2019ZD0404)

Fold

Abstract

To study the effects of ocean warming on the metabolism and calcification physiology of azooxanthellate coral - Cladopsammia sp., we set the seawater in controlling group at 26 ℃, and the temperature of experimental group was increased from 26 ℃ to 33 ℃. The results indicated that although the activity of calcification-related enzymes (Ca2+-ATPase and Mg2+-ATPase) of Cladopsammia sp. showed a negative response, the respiration rate, growth rate, total protein and crude lipid in tissues of this coral were not significantly altered under thermal stress (p > 0.05). The comparison between the data of previous studies and this study shows that Cladopsammia sp. exhibited higher temperature tolerance than most zooxanthellate corals, probably because it does not have Symbiodinium. At present, the research on the thermal stress of azooxanthellate corals is very limited. It is necessary to strengthen the research on the mechanism of tolerance of these corals, to help us predict more accurately the impact of future environmental changes on coral reef ecosystem in China.

Key words： ocean warming; azooxanthellate coral Cladopsammia sp.; metabolism; calcification

Cite this article

ZHANG Zhe , YU Xiaolei , LIANG Yuxian , HE Qian , HUANG Hui , YUAN Xiangcheng , ZHOU Weihua . Effect of ocean warming on the physiology of azooxanthellate coral–Cladopsammia sp.*[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2022 , 41(5) : 141 -149 . DOI: 10.11978/2021140

*感谢珊瑚生物学与珊瑚礁生态学学科组全体人员对本论文的完成提供的帮助。
温度是影响地球生物生长与分布的重要环境因子(Kuffner et al, 2015)。政府间气候变化专门委员会(Intergovernmental Panel on Climate Chang, IPCC)的评估报告表明, 工业革命以来人类活动排放的温室气体导致全球气温升高了约1℃ (IPCC, 2019)。有研究指出气候系统增加的净能量中90%以上被海洋吸收, 使海洋上层(0~700m)出现了不同程度的变暖现象(Cai et al, 2017; Cheng et al, 2017)。最新发表的《中国气候变化海洋蓝皮书(2021)》指出, 1980—2020年, 中国沿海海表温度平均每10年升高0.27℃, 上升速率高于全球平均值, 并且海洋热浪等温度异常事件发生的频率持续升高(国家海洋信息中心, 2022)。海水温度异常升高是造成珊瑚礁生态系统大规模白化最主要的诱因(Spencer et al, 2000; Kleypas et al, 2008)。当前, 尽管已有大量研究显示海洋温度变化影响了珊瑚的正常生长(Fitt et al, 2001; Jiang et al, 2021), 但研究对象基本是虫黄藻共生型珊瑚, 对非虫黄藻共生型珊瑚影响的研究非常少。
非虫黄藻共生珊瑚是指一类体内没有虫黄藻共生、无法进行光合作用的珊瑚。目前全球已发现723种非虫黄藻共生珊瑚, 这些珊瑚因为没有共生虫黄藻, 所以不受光照限制, 可生长在从潮间带到水深6000m、水温变化从-1~29℃的海域内(Cairns, 1999; Mondal et al, 2017)。近年来对非虫黄藻共生珊瑚的研究逐渐增多, 对其生长习性(Brahmi et al, 2010)、生态功能(Brück et al, 2007)、繁殖能力(Gizzi et al, 2017)等方面有了一定的了解。然而只有少量关于非虫黄藻共生珊瑚和温度关系的采样调查(Goffredo et al, 2007; Caroselli et al, 2012a, 2016), 这其中的大部分调查结果表明非虫黄藻共生珊瑚比虫黄藻共生珊瑚有更高的耐热性(Caroselli et al, 2012b, 2015), 但目前没有试验数据得出非虫黄藻共生珊瑚受海水升温影响的确切结论。根据IPCC预测本世纪末表层海水温度增幅将达2~3℃(Solomon et al, 2007), 因此有必要更深入地研究海水升温对非虫黄藻共生珊瑚的影响, 这将有助于人们认识升温胁迫背景下非虫黄藻共生珊瑚的生存状况。
Cladopsammia属于六放珊瑚亚纲石珊瑚目木珊瑚科, 体内没有虫黄藻共生, 有一定的钙化能力, 但缺乏造礁功能, 主要分布于大西洋海域(Cairns, 2000)。在过去的十年中, Cladopsammia manuelensi在库拉索(加勒比海南部)背风海岸水深4~30m范围内的数量大幅增加, 研究者认为这一物种数量的突然增加, 可能是由于海洋环境变化造成的 (Hoeksema et al, 2019)。以三亚为例, 多年来因港口建设、填海造岛等人为活动导致近岸水域中沉积物激增、水体富营养化, 以及伴随着的海水升温等一系列问题导致沿岸造礁石珊瑚出现了大规模白化问题(亚力士, 2018)。相反, Cladopsammia sp.近年来在我国三亚西岛海域2~15m浅水区的岩石缝隙和礁石底部多次被发现, 且生长状态良好, 这显示Cladopsammia sp.对于海水升温等环境压力可能具有一定抵御能力。基于此, 本文以三亚鹿回头海域的非虫黄藻共生珊瑚Cladopsammia sp.为研究对象, 利用室内培养试验, 研究了海水升温对Cladopsammia sp.呼吸代谢、能量储备以及钙化作用的影响。有助于人们认识升温胁迫背景下非虫黄藻共生珊瑚的生存状况。

1 材料方法

1.1 珊瑚的采集与培养

2020年10月于三亚鹿回头海域(18°12′N, 109°28′E) 5~10m水深处, 采集12块非虫黄藻共生珊瑚Cladopsammia sp., 置于室内人工培养系统中暂养。利用斜口钳从团块上分离出单个的珊瑚杯, 选取其中50个成熟健康且表面积大体相同的单杯, 使用阿隆发胶将单杯珊瑚固定于带有编号的陶瓷基座上, 暂养3天后在晚上观察珊瑚触手的伸展情况, 随机选择30个触手能够正常伸展的单杯, 证明已经消除了分离过程造成的生理损伤, 然后进行后续升温实验。

1.2 试验设置

根据监测的温度显示, 鹿回头海域平均水深7m的夏季月均温是26℃, 夏季午间记录的最高温度能够达到33℃。因此试验设置恒温对照组和升温试验组。对照组温度为26℃, 试验组每2天升高1℃, 温度从26℃升高至33℃。每个组别设置3个平行组。试验系统放置在2个2m3的玻璃钢水槽中, 海水经砂滤后统一进水。将暂养后的单杯Cladopsammia sp.移入缸中, 每组5个珊瑚单杯, 试验周期为15天。恒温对照组采用数显式冷水机控制水温, 升温实验组用数显式加热棒从第2天早上9点开始, 每48小时升高1℃, 其他条件保持稳定。

1.3 Cladopsammia sp.呼吸代谢的测定

分别在第1天、第7天、第13天和第15天晚上对Cladopsammia sp.进行呼吸速率的测定(n=5), 测定时的水温见(表1)。测量时将Cladopsammia sp.放置在一个装满砂滤海水的400mL的透明塑料瓶中, 采用溶氧测量仪(Presens, OXY-4mini)测量瓶中溶氧量在一段时间内的变化。测量时使用数显式温控棒将仪器内水体的温度与当天试验缸内保持一致, 确保试验温度没有波动(俞晓磊 等, 2019)。呼吸速率以单位时间内珊瑚消耗的氧气量表示, 每个单杯的呼吸速率单位最终归一化到单位面积(单位: nmol·cm-2·min-1)。将珊瑚单杯近似为规则的圆柱体, 使用ImageJ软件测量直径和高之后计算表面积(梁宇娴 等, 2020)。
表1 不同时间的实验温度设置

Tab. 1 Experimental temperature at different times

时间 第1天(D0) 第7天(D7) 第13天(D13) 第15天(D15)
对照组温度/℃ 26±0.5 26±0.5 26±0.5 26±0.5
试验组温度/℃ 26±0.3 29±0.3 32±0.3 33±0.3

1.4 Cladopsammia sp.粗脂肪的测定

采用索氏抽提法进行测定(焦尚 等, 2017)。在试验结束后使用液氮将样品冷冻保存, 每个试验处理选取4个平行样品置于冷冻干燥机中, 在-80℃下冷冻干燥48h去除样品内的水分。冻干后用研磨钵充分研磨, 再置于烘干的滤纸上用分析天平(精准度0.0001g)称重, 然后将包裹好的滤纸包放入索氏抽提器的抽提筒内, 将抽提筒与已装入1/3容积石油醚的蒸馏瓶连接, 最后放在脂肪测定仪(上海欧戈电子有限公司)上90℃恒温加热, 确保能够保持回流和抽提4h。抽提结束时, 通过观察提取器中石油醚的颜色来确认提取是否完全。提取完成后, 把滤纸包放入电热鼓风干燥箱中, 70℃干燥1h, 取出后称重每一个样品滤纸包。粗脂肪含量计算如公式(1):
$粗脂肪含量(\%)= \frac{滤纸包在提取前后重量的变化(g)}{珊瑚研磨后的重量(g)} × \text{100%}$.

1.5 Cladopsammia sp.生长速率的测定

利用电子天平(精准度0.1mg)测量珊瑚单杯的浮重评估骨骼的生长速度(Davies, 1989), 在试验第一天(D0)和最后一天(D15)分别测量两组样品的浮力重量, 并用公式(2)反映变化情况:
$G=\frac{{{M}_{2}}-{{M}_{1}}}{T\times S}$
式中: G为生长速率(单位: mg·cm-2·d-1); M1和M2分别为D0和D15的浮重(单位: mg); T为培养天数(单位: d); S为珊瑚的表面积(单位: cm2) (郭亚娟 等, 2018)。

1.6 Cladopsammia sp.珊瑚Ca2+-ATP、Mg2+-ATP酶活性的测定

试验样品使用液氮足量保存。测定时将珊瑚单杯放入低温的研钵中研磨, 加入1mL磷酸盐缓冲液(Phosphate Buffered Saline, PBS)充分研磨后全部移至1.5mL离心管, 匀浆液于10000g下离心10min, 取1mL上清液移至新的离心管。分别取100μL上清液利用ATP酶测试盒测定Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶的活性, 然后取50μL上清液利用 BCA法试剂盒(A045, 南京建成)测定总蛋白含量。最后将Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶活性归一化于蛋白总量(单位: μmol·mg-1·h-1)。

1.7 数据统计和分析

采用 Microsoft Office Excel软件进行数据处理, 并使用SPSS Statistics 26通过单因素方差分析对实验结果进行显著性分析, 分析结果p<0.05表示该处理组与对照组相比具有显著性差异, p>0.05 表示差异性不显著。采用软件GraphPad Prism 8进行数据统计和作图。试验数据均用平均值和标准误差表示(n=5)。

2 结果

2.1 升温对Cladopsammia sp.呼吸速率的影响

升温并不会对Cladopsammia sp.的呼吸速率产生影响, 但其呼吸速率随培养时间推移而呈现先上升后稳定的变化趋势(图1)。对照组和升温组的耗氧能力在D0、D7、D13和D15时相比均没有出现显著差异(p=0.443、p=0.815、p=0.878、p=0.981), 而对照组D7时的呼吸速率和D0相比有所上升并趋于显著(p=0.054), 升温组与其一致(p=0.063)。
图1 海水升温对Cladopsammia sp.呼吸速率的影响

Fig. 1 The effect of ocean warming on the respiration rate of Cladopsammia sp.

2.2 升温对Cladopsammia sp.总蛋白和粗脂肪的影响

试验结束后恒温对照组和试验升温组的总蛋白含量分别为(14.45±1.30)、(12.22±2.97)(mg·杯-1), 差异不明显(p=0.299); 粗脂肪含量分别为(6.6±1.0)%和(5.4±1.8)%, 升温组略有所下降但不显著(p=0.303)(图2)。海水升温没有对Cladopsammia sp.的总蛋白和粗脂肪产生显著的负影响。
图2 海水升温对Cladopsammia sp.总蛋白含量(a)和粗脂肪含量(b)的影响

Fig. 2 The effect of ocean warming on the total protein (a) and crude lipid (b) of Cladopsammia sp.

2.3 升温对Cladopsammia sp.生长速率的影响

海水升温对Cladopsammia sp.骨骼生长没有产生显著的抑制作用。在试验结束后对照组和升温组的珊瑚样品的生长速率均为负值, 但差异不显著(p=0.651)(图3)。
图3 海水升温对Cladopsammia sp.生长速率的影响

图中红线表示平均值, 黑点表示各个样本值

Fig. 3 The effect of ocean warming on the growth rate of Cladopsammia sp.. The red line in the graph indicates the mean value and the black dots indicate the individual sample values

2.4 升温对Cladopsammia sp.珊瑚Ca2+-ATP酶活性和Mg2+-ATP酶活性的影响

海水升温对Cladopsammia sp.珊瑚Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶的活性产生了抑制作用。试验结束时升温组的Ca2+-ATP酶活性与恒温组相比出现下降并趋于显著(p=0.073), Mg2+-ATP酶的活性变化与Ca2+-ATP酶一致, 下降的趋势更显著(p=0.055)。

3 讨论

试验结果表明, 升温并不会对Cladopsammia sp.的呼吸代谢产生显著影响(图4)。与非共生型珊瑚不同, 升温可对共生型珊瑚的呼吸速率产生显著影响, 如澄黄滨珊瑚(Porites lutea)的暗呼吸速率在29.7℃时比26.8℃高35% (Edmunds, 2005); 丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)在32℃时暗呼吸速率显著低于27℃ (p<0.05)(Agostini et al, 2013); 圆菊珊瑚(Montastraea annularis)在29.5~35℃范围内的呼吸速率呈现显著的先上升后下降趋势(Castillo et al, 2005)。事实上, 珊瑚的呼吸作用在外界温度发生变化时会产生一系列的酶促反应, 达到温度阈值之前主要是酶促反应主导的加速过程, 在阈值之后则由于蛋白损伤和酶活性下降出现抑制(Willmer, 2002)。本试验中升温组不同时间测定的呼吸速率均略高于对照组但差异并不显著(p>0.05), 而且海水升温两周之后, Cladopsammia sp.在32℃和33℃时的呼吸速率并没有出现骤降, 说明在本研究设置的温度范围内, 海水升温并没有达到这种珊瑚对温度的耐受阈值。此外, 由于虫黄藻共生型珊瑚的呼吸速率与体内虫黄藻的呼吸作用有密切的联系, 虫黄藻的耐热性会影响珊瑚宿主在不同温度下的表现(Howe et al, 2001; Pierangelini et al, 2020)。因此, Cladopsammia sp.对照组和升温组的呼吸速率在试验过程中没有出现显著的差异, 可能与体内没有大量的共生虫黄藻有关, 所以能够在温度胁迫下保持代谢稳定性。
图4 海水升温对Cladopsammia sp.的Ca2+-ATP酶活性(a)和Mg2+-ATP酶活性(b)的影响

Fig. 4 The effect of ocean warming on the activity of Ca2+-ATPase (a) and Mg2+-ATPase (b) of Cladopsammia sp.

升温胁迫并没有对Cladopsammia sp.能量物质的储备产生显著影响(图2)。这与大多数虫黄藻共生珊瑚不同, 例如, 蔷薇珊瑚(Montipora capitata)和滨珊瑚(Porites compressa)在26℃和30℃分别培养1个月之后, 蔷薇珊瑚的蛋白质含量在30℃比对照组下降了36% (p<0.05), 滨珊瑚的蛋白质含量没有显著变化; 而这两种造礁石珊瑚的粗脂肪含量在30℃分别比26℃下降33% (p<0.05)和39% (p<0.05) (Rodrigues et al, 2007)。Yamashiro等(2005)在日本1998年大规模珊瑚白化事件前后测量了8种不同属的珊瑚体内脂质的组成和含量, 发现7种珊瑚脂质中的蜡脂(wax)和甘油三醇(triacylglycerol)的含量在白化后发生了明显下降, 而极性脂(polar lipids)和固醇类(Sterols)的含量均出现了上升。珊瑚能量物质的储备与其营养来源密切相关, 造礁石珊瑚不仅可以通过体内共生虫黄藻的光合作用获得能量, 还可以通过摄食碎屑、浮游动物等物质获得必需的氮、磷等元素(Houlbrèque et al, 2009)。不同的摄食习性会影响珊瑚脂质的组成成分和结构(Imbs et al, 2010)。Cladopsammia sp.是非虫黄藻共生的物种, 获得能量物质只能依赖异养营养这一种途径, 在试验结束后恒温组和升温组的总蛋白含量和粗脂肪含量均没有出现显著的下降, 在升温环境下保持稳定, 可能是因为Cladopsammia sp.的摄食结构和虫黄藻共生珊瑚相比存在较大的差异, 所以通过索氏抽提法得到的粗脂肪中耐高温胁迫消耗的物质含量更高。Cladopsammia sp.珊瑚组织中粗脂肪和蛋白质的组成成分还有待进一步研究。
海水升温对Cladopsammia sp.的生长速率没有产生显著的作用。试验结束后对照组和升温组的生长速率出现了负增长(图3), 这可能是因为试验系统中使用的是砂滤海水, 砂滤海水的颗粒食物来源比自然界少, 导致Cladopsammia sp.消耗了一部分储备的能量物质, 表现出生长速率轻微下降。有研究证明, 喂养一定时间后能够显著增加柱状珊瑚(Stylophora pistillata)的组织生物量和生长速率(Titlyanov et al, 2001; Houlbrèque et al, 2003; Huang et al, 2020)。为了控制温度这个单一变量对Cladopsammia sp.的生理影响, 本研究选择不在试验过程中投喂珊瑚。试验数据显示, 大部分造礁石珊瑚的生长速率受海水温度的影响呈开口向下的抛物线形, 当超过最适温度后生长速率出现下降(Castillo et al, 2014; Kornder et al, 2018)。例如, 柱状珊瑚(Stylophora pistillata)在超过24℃后生长速率下降了3.1倍, Millepora dichotoma在升温至30℃之后下降64.3% (Abramovitch-Gottlib et al, 2002), 丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)在超过最适温度29℃之后生长速率出现下降(Al-Horani, 2005)。Cladopsammia sp.在持续升温至33℃后生长速率并未出现显著的下降, 表现出了比虫黄藻共生型珊瑚更高的耐热性。这可能是因为Cladopsammia sp.体内不存在复杂的共生关系, 在高温胁迫后钙化机制不会受虫黄藻的生理变化所影响。有研究发现, 虫黄藻能够通过与珊瑚宿主的共生关系对钙化过程产生显著的正相关影响(Inoue et al, 2012), 而升温过程中对虫黄藻光合作用造成的光损伤, 是破坏珊瑚-虫黄藻共生关系的重要因素(Lesser, 2004; Tchernov et al, 2004; Smith et al, 2005)。
目前还没有文献对珊瑚的Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶的活性进行全面的统计, 根据以往的研究和本试验的数据, 比较发现Cladopsammia sp.体内Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶的活性水平比较低(表2), 与能够分泌钙质外壳的底栖有孔虫体内的酶活性水平相当, 可能和这种非虫黄藻共生珊瑚没有造礁能力有关系。Ca2+-ATP酶可以将Ca2+输送到钙化位点并将H+移除, 能够维持钙化位点的pH值, 提高珊瑚的钙化效率(Allemand et al, 2011; Zebral et al, 2019)。经受高温胁迫后Cladopsammia sp.体内Ca2+-ATP酶活性下降了67.4%, 可能导致钙化位点H+浓度上升, 钙化液中的文石饱和度下降, 进而影响钙化作用, 这与试验后生长速率出现一定下降的结果相一致。目前对于珊瑚钙化过程中Mg2+-ATP酶的研究非常有限, 有观点认为Mg2+可以影响珊瑚钙化中心骨骼的形成和结构, 并控制骨骼的生长(Meibom et al, 2004; de Barros Marangoni et al, 2017)。Cladopsammia sp.体内的Mg2+-ATP酶活性在升温结束后下降71.2%, 与Ca2+-ATP酶表现出了一致的变化。本研究中, 升温影响Cladopsammia sp.的钙化相关酶活性, 但是不影响珊瑚的生长速率, 说明这两种酶对生长速率的影响存在滞后效应, 其在钙化过程中发挥的作用还需要进一步研究。
表2 文献记录的海洋钙化物种在不同试验处理后的Ca2+-ATP酶活性和Mg2+-ATP酶活性

Tab. 2 The activity of Ca2+-ATPase and Mg2+-ATPase of marine calcifying species recorded in literatures after different experimental treatments

海洋钙化物种 是否虫黄藻共生 试验处理 Ca2+-ATP酶活性/(μmol·mg-1·h-1) Mg2+-ATP酶活性/(μmol·mg-1·h-1) 参考文献
Mussismilia harttii (珊瑚) 是 铜富集试验培养12天(6.7μg·L-1) 2.52 ± 0.45 3.85 ± 0.29 de Barros Marangoni等(2017)
Tubastrea aurea (珊瑚) 否 自然条件 0.23 0.52 Liao等(2021)
Cladopsammia sp. (珊瑚) 否 自然条件 0.88±0.16 0.92±0.16 本研究
Marginopora vertebralis (底栖有孔虫) 否 自然条件 0.63 1.11 Prazeres等(2015)
综上所述, Cladopsammia sp.在26℃恒温培养和升温培养的试验中, 呼吸速率的变化趋势保持一致, 试验结束后能量储存和钙化生长的情况均没有显著的差异。珊瑚在海水升温环境中体内的新陈代谢速度会加快, 对能量的消耗也会大大增加, 而Cladopsammia sp.的总蛋白和粗脂肪在高温下能够保持稳定, 可能是这种珊瑚的代谢方式和能量储存能力有特殊之处, 这方面需要更加深入的研究, 或许可以帮助我们更好地理解非虫黄藻共生珊瑚在未来海水升温后耐受能力的影响因素。Cladopsammia sp.的Ca2+-ATP酶活性和Mg2+-ATP酶活性受温度胁迫后均出现趋于显著的下降, 这两种酶的作用机制与在虫黄藻共生型珊瑚体内是否一致, 目前还不清楚, 可以通过转录组学和蛋白组学等手段进行深入研究。

4 结论

本研究发现, 非虫黄藻共生珊瑚Cladopsammia sp.在升温过程中对照组和升温组的呼吸速率没有显著差异, 当海水温度升高至32℃之后Cladopsammia sp.依旧能够保持呼吸作用的稳定; 能量储备物质中的总蛋白含量和粗脂肪含量在高温胁迫下均未出现显著的下降; 生长速率在试验前后也无显著的变化, 只有与钙化过程相关的Ca2+-ATP酶活性和Mg2+-ATP酶活性发生趋于显著的下降。结合全球变暖对虫黄藻共生型珊瑚生理的影响, 得出以下结论: Cladopsammia sp.表现出的高温耐受能力比大部分虫黄藻共生型珊瑚更高, 体内没有共生虫黄藻的特质, 可能成为了其在海水升温过程中保持呼吸代谢和钙化作用稳定的优势。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
国家海洋信息中心, 2022. 中国气候变化海洋蓝皮书(2021)[M]. 北京: 科学出版社.

NATIONAL MARINE DATA INFORMATION CENTER, 2022. Blue book on marine climate change in China 2021[M]. Beijing: Science Press. (in Chinese)

[2]
郭亚娟, 周伟华, 袁翔城, 等, 2018. 两种造礁石珊瑚对海水酸化和溶解有机碳加富的响应[J]. 热带海洋学报, 37(1): 57-63.

DOI

GUO YAJUAN, ZHOU WEIHUA, YUAN XIANGCHENG, et al, 2018. Responses of two species of reef-building corals to acidification and dissolved organic carbon enrichment[J]. Journal of Tropical Oceanography, 37(1): 57-63. (in Chinese with English abstract)

[3]
焦尚, 霸婉玉, 2017. 动物海产品中粗脂肪测定方法的研究[J]. 现代盐化工, 44(2): 28-29, 31.

JIAO SHANG, BA WANYU, 2017. Study on the determination of crude fat in animal seafood[J]. Modern Salt and Chemical Industry, 44(2): 28-29, 31. (in Chinese with English abstract)

[4]
梁宇娴, 俞晓磊, 郭亚娟, 等, 2020. 3种传统方法对不同珊瑚表面积测量的适用性及其校准方法—以3D扫描技术为基准[J]. 热带海洋学报, 39(1): 85-93.

DOI

LIANG YUXIAN, YU XIAOLEI, GUO YAJUAN, et al, 2020. Applicability and calibration methods of three traditional surface area measurement methods for different coral species — based on 3D scanning technology[J]. Journal of Tropical Oceanography, 39(1): 85-93. (in Chinese with English abstract)

DOI

[5]
亚力士, 2018. 三亚湾近岸海域及其珊瑚生长区重金属污染现状与评价[D]. 南宁: 广西大学: 1-73.

ALEK P, 2018. The pollution status and assessment of heavy metals in the coaster water of Sanya bay and its coral growing region[D]. Nanning: Guangxi University: 1-73. (in Chinese with English abstract)

[6]
俞晓磊, 江雷, 罗勇, 等, 2019. 异养营养对丛生盔形珊瑚代谢及共生藻光合生理的影响[J]. 海洋科学, 43(12): 81-88.

YU XIAOLEI, JIANG LEI, LUO YONG, et al, 2019. Effects of heterotrophy on the metabolism and symbiont photosynthetic physiology of Galaxea fascicularis[J]. Marine Sciences, 43(12): 81-88. (in Chinese with English abstract)

[7]
ABRAMOVITCH-GOTTLIB L, KATOSHEVSKI D, VAGO R, 2002. A computerized tank system for studying the effect of temperature on calcification of reef organisms[J]. Journal of Biochemical and Biophysical Methods, 50(2-3): 245-252.

DOI

[8]
AGOSTINI S, FUJIMURA H, HIGUCHI T, et al, 2013. The effects of thermal and high-CO2 stresses on the metabolism and surrounding microenvironment of the coral Galaxea fascicularis[J]. Comptes Rendus Biologies, 336(8): 384-391.

DOI

[9]
AL-HORANI F A, 2005. Effects of changing seawater temperature on photosynthesis and calcification in the scleractinian coral Galaxea fascicularis, measured with O2, Ca2+ and pH microsensors[J]. Scientia Marina, 69(3): 347-354.

DOI

[10]
ALLEMAND D, TAMBUTTÉ É, ZOCCOLA D, et al, 2011. Coral calcification, cells to reefs[M]//DUBINSKY Z, STAMBLER N. Coral reefs: an ecosystem in transition. Dordrecht: Springer: 119-150.

[11]
BRAHMI C, MEIBOM A, SMITH D C, et al, 2010. Skeletal growth, ultrastructure and composition of the azooxanthellate scleractinian coral Balanophyllia regia[J]. Coral Reefs, 29(1): 175-189.

DOI

[12]
BRÜCK T B, BRÜCK W M, SANTIAGO-VÁZQUEZ L Z, et al, 2007. Diversity of the bacterial communities associated with the azooxanthellate deep water octocorals Leptogorgia minimata, Iciligorgia schrammi, and Swiftia exertia[J]. Marine Biotechnology, 9(5): 561-576.

DOI

[13]
CAI RONGSHUO, TAN HONGJIAN, KONTOYIANNIS H, 2017. Robust surface warming in offshore China seas and its relationship to the East Asian monsoon wind field and ocean forcing on interdecadal time scales[J]. Journal of Climate, 30(22): 8987-9005.

DOI

[14]
CAIRNS S D, 1999. Stratigraphic distribution of Neogene Caribbean azooxanthellae Corals (Scleractinia and Stylasteridae)[M]//COLLINS L S, COATES A G. A paleobiotic survey of caribbean faunas from the neogene of the isthmus of panama. Allen Press: 357.

[15]
CAIRNS S D, 1999. “Stratigraphic Distribution of Neogene Caribbean Azooxanthellae Corals (Scleractinia and Stylasteridae).” in A Paleobiotic Survey of Caribbean Faunas From the Neogene of the Isthmus of Panama[M]//COLLINS L S, COATES A G. Bulletins of American Paleontology. Allen Press: 109-118.

[16]
CAIRNS S D, 2000. A revision of the shallow-water azooxanthellate scleractinia of the western Atlantic[J]. Studies on the Fauna of Curacao and other Caribbean Islands, 75(1): 1-240.

[17]
CAROSELLI E, MATTIOLI G, LEVY O, et al, 2012a. Inferred calcification rate of a Mediterranean azooxanthellate coral is uncoupled with sea surface temperature along an 8° latitudinal gradient[J]. Frontiers in Zoology, 9(1): 32.

DOI

[18]
CAROSELLI E, ZACCANTI F, MATTIOLI G, et al, 2012b. Growth and demography of the solitary scleractinian Coral Leptopsammia pruvoti along a sea surface temperature gradient in the Mediterranean Sea[J]. PLoS One, 7(6): e37848

DOI

[19]
CAROSELLI E, NANNI V, LEVY O, et al, 2015. Latitudinal variations in biometry and population density of a Mediterranean solitary coral[J]. Limnology and Oceanography, 60(4): 1356-1370.

DOI

[20]
CAROSELLI E, BRAMBILLA V, RICCI F, et al, 2016. Inferred calcification rate of a temperate azooxanthellate caryophylliid coral along a wide latitudinal gradient[J]. Coral Reefs, 35(3): 919-928.

DOI

[21]
CASTILLO K D, HELMUTH B S T, 2005. Influence of thermal history on the response of Montastraea annularis to short-term temperature exposure[J]. Marine Biology, 148(2): 261-270.

DOI

[22]
CASTILLO K D, RIES J B, BRUNO J F, et al, 2014. The reef-building coral Siderastrea siderea exhibits parabolic responses to ocean acidification and warming[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 281(1797): 20141856.

DOI

[23]
CHENG LIJING, TRENBERTH K E, FASULLO J, et al, 2017. Improved estimates of ocean heat content from 1960 to 2015[J]. Science Advances, 3(3): e1601545.

DOI

[24]
DAVIES P S, 1989. Short-term growth measurements of corals using an accurate buoyant weighing technique[J]. Marine Biology, 101(3): 389-395.

DOI

[25]
DE BARROS MARANGONI L F, MARQUES J A, DUARTE G A S, et al, 2017. Copper effects on biomarkers associated with photosynthesis, oxidative status and calcification in the Brazilian coral Mussismilia harttii (Scleractinia, Mussidae)[J]. Marine Environmental Research, 130: 248-257.

DOI

[26]
EDMUNDS P J, 2005. Effect of elevated temperature on aerobic respiration of coral recruits[J]. Marine Biology, 146(4): 655-663.

DOI

[27]
FITT W K, BROWN B E, WARNER M E, et al, 2001. Coral bleaching: interpretation of thermal tolerance limits and thermal thresholds in tropical corals[J]. Coral Reefs, 20(1): 51-65.

DOI

[28]
GIZZI F, DE MAS L, AIRI V, et al, 2017. Reproduction of an azooxanthellate coral is unaffected by ocean acidification[J]. Scientific Reports, 7(1): 13049.

DOI PMID

[29]
GOFFREDO S, CAROSELLI E, PIGNOTTI E, et al, 2007. Variation in biometry and population density of solitary corals with solar radiation and sea surface temperature in the Mediterranean Sea[J]. Marine Biology, 152(2): 351-361.

DOI

[30]
HOEKSEMA B W, HIEMSTRA A F, VERMEIJ M J A, 2019. The rise of a native sun coral species on southern Caribbean coral reefs[J]. Ecosphere, 10(11): e02942.

[31]
HOULBRÈQUE F, TAMBUTTÉ E, FERRIER-PAGÈS C, 2003. Effect of zooplankton availability on the rates of photosynthesis, and tissue and skeletal growth in the scleractinian coral Stylophora pistillata[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 296(2): 145-166.

DOI

[32]
HOULBRÈQUE F, FERRIER-PAGÈS C, 2009. Heterotrophy in tropical scleractinian corals[J]. Biological Reviews, 84(1): 1-17.

DOI

[33]
HOWE S A, MARSHALL A T, 2001. Thermal compensation of metabolism in the temperate coral, Plesiastrea versipora (Lamarck, 1816)[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 259(2): 231-248.

DOI

[34]
HUANG YANLENG, MAYFIELD A B, FAN T Y, 2020. Effects of feeding on the physiological performance of the stony coral Pocillopora acuta[J]. Scientific Reports, 10(1): 19988.

DOI

[35]
IMBS A B, LATYSHEV N A, DAUTOVA T N, et al, 2010. Distribution of lipids and fatty acids in corals by their taxonomic position and presence of zooxanthellae[J]. Marine Ecology Progress Series, 409: 65-75.

DOI

[36]
INOUE M, SHINMEN K, KAWAHATA H, et al, 2012. Estimate of calcification responses to thermal and freshening stresses based on culture experiments with symbiotic and aposymbiotic primary polyps of a coral, Acropora digitifera[J]. Global and Planetary Change, 92-93: 1-7.

[37]
INTERGOVERNMENTAL PANEL ON CLIMATE CHANGE, 2019. Special report on the ocean and cryosphere in a changing climate[R]. Geneva: IPCC.

[38]
JIANG JIAOYUN, WANG AOQI, DENG XIANGZI, et al, 2021. How Symbiodiniaceae meets the challenges of life during coral bleaching[J]. Coral Reefs, 40(4): 1339-1353.

DOI

[39]
KLEYPAS J A, DANABASOGLU G, LOUGH J M, 2008. Potential role of the ocean thermostat in determining regional differences in coral reef bleaching events[J]. Geophysical Research Letters, 35(3): L03613.

[40]
KORNDER N A, RIEGL B M, FIGUEIREDO J, 2018. Thresholds and drivers of coral calcification responses to climate change[J]. Global Change Biology, 24(11): 5084-5095.

DOI PMID

[41]
KUFFNER I B, LIDZ B H, HUDSON J H, et al, 2015. A century of ocean warming on florida keys coral reefs: historic in situ observations[J]. Estuaries and Coasts, 38(3): 1085-1096.

DOI

[42]
LESSER M P, 2004. Experimental biology of coral reef ecosystems[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 300(1-2): 217-252.

DOI

[43]
LIAO BAOLIN, WANG JUNJIE, XIAO BAOHUA, et al, 2021. Effects of acute microplastic exposure on physiological parameters in Tubastrea aurea corals[J]. Marine Pollution Bulletin, 165: 112173.

DOI

[44]
MEIBOM A, CUIF J P, HILLION F, et al, 2004. Distribution of magnesium in coral skeleton[J]. Geophysical Research Letters, 31(23): L23306.

[45]
MONDAL T, RAGHUNATHAN C, VENKATARAMAN K, 2017. First report of four species of azooxanthellate scleractinian corals in Indian waters from Andaman and Nicobar Islands[J]. Indian Journal of Geo-Marine Sciences, 46(8): 1627-1631.

[46]
PIERANGELINI M, THIRY M, CARDOL P, 2020. Different levels of energetic coupling between photosynthesis and respiration do not determine the occurrence of adaptive responses of Symbiodiniaceae to global warming[J]. New Phytologist, 228(3): 855-868.

DOI

[47]
PRAZERES M, UTHICKE S, PANDOLFI J M, 2015. Ocean acidification induces biochemical and morphological changes in the calcification process of large benthic foraminifera[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 282(1803): 20142782.

DOI

[48]
RODRIGUES L J, GROTTOLI A G, 2007. Energy reserves and metabolism as indicators of coral recovery from bleaching[J]. Limnology and Oceanography, 52(5): 1874-1882.

DOI

[49]
SMITH D J, SUGGETT D J, BAKER N R, 2005. Is photoinhibition of zooxanthellae photosynthesis the primary cause of thermal bleaching in corals?[J]. Global Change Biology, 11(1): 1-11.

DOI

[50]
SOLOMON S, MANNING M, MARQUIS M, et al, 2007. Climate change 2007 - the physical science basis: Working group Ⅰ contribution to the fourth assessment report of the IPCC[M]. Cambridge university press.

[51]
SPENCER T, TELEKI K A, BRADSHAW C, et al, 2000. Coral bleaching in the southern Seychelles during the 1997-1998 Indian Ocean warm event[J]. Marine Pollution Bulletin, 40(7): 569-586.

DOI

[52]
TCHERNOV D, GORBUNOV M Y, DE VARGAS C, et al, 2004. Membrane lipids of symbiotic algae are diagnostic of sensitivity to thermal bleaching in corals[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 101(37): 13531-13535.

PMID

[53]
TITLYANOV E A, TITLYANOVA T V, YAMAZATO K, et al, 2001. Photo-acclimation of the hermatypic coral Stylophora pistillata while subjected to either starvation or food provisioning[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 257(2): 163-181.

DOI

[54]
WILLMER P, 2002. Biochemical adaptation-Mechanism and process in physiological evolution[J]. Science, 296: 473.

[55]
YAMASHIRO H, OKU H, ONAGA K, 2005. Effect of bleaching on lipid content and composition of Okinawan corals[J]. Fisheries Science, 71(2): 448-453.

DOI

[56]
ZEBRAL Y D, DA SILVA FONSECA J, MARQUES J A, et al, 2019. Carbonic Anhydrase as a biomarker of global and local impacts: insights from calcifying animals[J]. International Journal of Molecular Sciences, 20(12): 3092.

DOI

Options
Outlines

/

〈 〉