Search
E-mail
RSS

Online submission Editor-in-chief Peer review Staff Login

Journal of Tropical Oceanography >

2021 , Vol. 40 >Issue 3: 124 - 131

DOI: https://doi.org/10.11978/2020154

Marine Biology

Interactions among Aureococcus anophagefferens, Skeletonema costatum, and Chattonella marina under different temperatures

  • ZHENG Chengzhi , 1, 2 ,
  • ZUO Liming , 3 ,
  • MA Wang 3 ,
  • ZHU Qin 3 ,
  • WANG Huohuo 3 ,
  • LÜ Songhui 1, 2 ,
  • CHEN Heng 1, 2 ,
  • HUANG Kaixuan , 1, 2
Expand
  • 1. Research Center for Harmful Algae and Marine Biology, Jinan University, Guangzhou 510632, China
  • 2. Key Laboratory of Aquatic Eutrophication and Control of Harmful Algae Blooms of Guangdong Higher Education Institutes, Guangzhou 510632, China
  • 3. Hebei Prospecting Institute of Hydro-engineering Geology, Shijiazhuang 050021, China
HUANG Kaixuan. email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2020-12-29

  Request revised date: 2021-02-09

  Online published: 2021-02-10

Supported by

National Natural Science Foundation of China(41876173)

Foundation of Department of Natural Resources of Heibei Province(454-0503-JBN-XCLS)

Copyright

Copyright reserved © 2021. Office of Acta Agronomica Sinica All articles published represent the opinions of the authors, and do not reflect the official policy of the Chinese Medical Association or the Editorial Board, unless this is clearly specified.
Fold

Abstract

Mono-, bi-, and tri-algal cultures were applied to Aureococcus anophagefferens, Skeletonema costatum, and Chattonella marina under two temperatures of 20℃ and 25℃, to investigate species-specific interaction and competition in different temperatures. Single cultures showed the environmental carry capacity (K) for A. anophagefferens and S. costatum were significantly reduced by increased temperature, indicating they are sensitive to rising temperature. In contrast, the inherent growth rate (r) for C. marina significantly increased at 25℃ whereas K remained the same as that at 20℃. In contrast to the death under A. anophagefferens addition at 20℃, K of C. marina increased 120% at 25℃. Although r of S. costatum was promoted by C. marina addition at both temperatures, its K showed from 43% increase to 48% decrease from 20℃ to 25℃. The change of temperature did not influence the results of co-culture of S. costatum and A. anophagefferens with 40% increases and 60%-70% decreases of K at both temperatures. The results of bi-cultures indicated that interspecies competition is not only influenced by fixed interaction relationship of co-cultured species, but also by difference of algal temperature adaptability. In tri-algal cultures at 20℃, the inhibition rate of A. anophagefferens and the stimulation rate of S. costatum both reached the highest of 79% and 108%, respectively, which probably illuminated a synergistic effect within three algal interaction.

Key words： Aureococcus anophagefferens; Skeletonema costatum; Chattonella marina; interspecies competition; algae bloom; temperature

Cite this article

ZHENG Chengzhi , ZUO Liming , MA Wang , ZHU Qin , WANG Huohuo , LÜ Songhui , CHEN Heng , HUANG Kaixuan . Interactions among Aureococcus anophagefferens, Skeletonema costatum, and Chattonella marina under different temperatures[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2021 , 40(3) : 124 -131 . DOI: 10.11978/2020154

抑食金球藻(Aureococcus anophagefferens)是一种直径2~3μm, 球形, 金褐色, 无细胞壁, 单个叶绿体, 细胞无鞭毛的海洋微藻, 归属于棕鞭藻门(Ochrophyta, 又称褐植藻门), 海金藻纲(Pelagophyceae)(DeYoe et al, 1997; 陈杨航 等, 2015)。近些年来, 抑食金球藻曾在美国、南非和中国爆发大规模的藻华, 爆发海域呈褐色, 这种现象称为“褐潮”。褐潮的爆发对双壳类动物生长繁殖可造成毁灭性的打击。在我国河北秦皇岛自2009年首次爆发以来, 曾连续四年多次爆发, 导致当地的扇贝生长停滞甚至死亡, 造成巨大的经济损失(Kong et al, 2012; Zhang et al, 2012)。
造成褐潮的爆发原因是多方面的, 已有一系列生理和生态调查阐述了褐潮爆发的机制(Mulholland et al, 2002; Dong et al, 2014; Kang et al, 2018)。除了物理和化学因素, 生物间的相互作用亦是褐潮发展和浮游植物竞争的重要因素。浮游植物种类间的相互作用可有效地阐述藻华的动态变化。微藻间的相互作用不仅体现为微藻对资源的竞争, 并可通过释放胞外化学物质促进或抑制其他种类, 这一过程称为化感效应。在褐潮爆发期共存的多形微眼藻(Minutocellus polymorphus)与抑食金球藻可通过化感作用相互抑制生长(Chen et al, 2019)。三角褐指藻(Phaeodactylum tricornutum)和小球藻(Chlorella vulgaris)的培养过滤液亦能显著降低抑食金球藻的生长(毕相东 等, 2016; 张达娟 等, 2017)。通过藻种间的相互作用研究, 可更深入理解褐潮爆发前后浮游植物群落的动态变化, 并有助于生物抑制剂的开发(毕相东 等, 2016)。
浮游植物种类间的相互作用具有种类特异性, 而抑食金球藻如何与该海域的其他赤潮爆发种的相互作用尚未可知。本文选取两株渤海主要的赤潮爆发种中肋骨条藻(Skeletonema costatum)和海洋卡盾藻(Chattonella marina), 分别作为硅藻和甲藻的代表种, 研究它们与抑食金球藻在双藻混合和三种藻混合状态下生长的相互作用。已有研究表明中肋骨条藻可通过化感效应对微小亚历山大藻(Alexandrium minutum)、血红哈卡藻(Akashiwo sanguinea)、牟氏角毛藻(Chaetoceros muelleri)获取竞争的优势地位(Qiu et al, 2014; Wang et al, 2017)。产鱼毒性毒素的海洋卡盾藻亦能对链状裸甲藻(Gymnodinium catenatum)和血红哈卡藻具有化感效应(Fernández-Herrera et al, 2016)。考虑到主要的褐潮爆发期集中在5—8月, 其温度变化波动在20℃至25℃之间, 因此本文设置了两个边界温度, 探讨在温变条件下生长的动态变化。

1 材料与方法

1.1 材料

抑食金球藻秦皇岛株于2011年分离自秦皇岛海域, 中肋骨条藻以及海洋卡盾藻均由暨南大学赤潮与海洋生物学研究中心藻种室提供。藻种培养于温度20℃, 光强100μmol photons m-2·s-1, 光暗周期比12h∶12h的培养室中。传代接种所用培养基为L1培养基配方(Guillard et al, 1993), 添加至经过滤灭菌的自然海水, 盐度为27‰。

1.2 实验方法

1.2.1 单种培养
藻种扩大培养后, 分别置于温度20℃和25℃的培养室进行培养, 其余培养条件与保种条件一致, 每个温度处理3组平行。三种藻的初始密度分别为: 抑食金球藻为20×105cells·mL-1, 中肋骨条藻为25×105cells·mL-1, 海洋卡盾藻为2500cells·mL-1, 不同温度处理组的初始密度保持一致。每2d进行细胞计数及叶绿素a含量和叶绿素荧光测定。
1.2.2 共培养实验
共培养实验组一共分为3组双藻种共培养和1组三藻种共培养, 具体如下: 混合1为抑食金球藻与中肋骨条藻共培养; 混合2为中肋骨条藻与海洋卡盾藻共培养; 混合3为抑食金球藻与海洋卡盾藻共培养; 混合4为三种藻共培养。混合处理中各藻种的初始细胞密度和混合比例见表1。不同混合组合分别在20℃和25℃温度下培养, 每个温度处理3组平行。每2d进行细胞计数。虽然单种培养和混合培养的初始密度不同, 但所能达到的环境容量是一致的(王朝晖 等, 2010; 毕相东 等, 2016; 张达娟 等, 2017), 因此单种培养的环境容量可与混合培养的进行比较。
表1 不同混合处理的初始密度和混合比例

Tab. 1 Initial cell intensities and mixture ratios of various combination cultures

处理 初始密度/(cells·mL-1) 混合比例
抑食金球藻 中肋骨条藻 海洋卡盾藻
单种 20×105 2.5×105 2.5×103 N/A
混合1 40×105 2.5×105 N/A 16∶1
混合2 N/A 2.5×105 750 33∶1
混合3 40×105 N/A 750 530∶1
混合4 25×105 2.5×105 750 333∶33∶1

注: N/A表示细胞未参与共培养

1.2.3 细胞生长
藻液使用鲁格氏碘液固定, 固定后的藻液在光学显微镜(奥林帕斯, CX23, 日本)下观察计数。其中抑食金球藻使用血球计数板, 中肋骨条藻和海洋卡盾藻使用浮游植物计数框。
1.2.4 叶绿素a含量测定
10~20mL藻液过滤至GF/F玻璃纤维滤膜(0.7μm, Whatman, 英国)上, 取滤膜至离心管内并添加5mL 预先4℃冰箱冷却的90%丙酮溶液。离心管由锡箔纸包裹做避光处理, 置于4℃下提取24h。提取液使用0.22μm滤膜过滤细胞残渣后, 吸取2mL于比色皿中, 在紫外-可见光分光光度计(日立, 日本)下分别测定波长为630、647、664和750nm的吸光度。叶绿素a含量(Ca, 单位: μg mL-1)的计算公式为
$\begin{align} & {{C}_{\text{a}}}=11.85\times (\text{D}664-\text{D}750)-1.54\times \\ & \ \ \ \ \ \ \ (\text{D}647-\text{D}750)-0.08\times (\text{D}630-\text{D}750) \\ \end{align}$
式中D630、D647、D664和D750代表波长的吸光度, 数字表示波长值。
1.2.5 叶绿素荧光测定
2mL藻液黑暗放置15min后, 使用掌上水体叶绿素荧光仪AP-C 100(PSI, 捷克)测定最大光化学效率Fv/Fm, 仪器设置饱和光强3000μmol photons m-2·s-1, 测定数据由FluroPen软件导出(Strasser et al, 2001)。
1.2.6 数据处理与统计分析
在Origin 2021中使用logistic方程$N=K/$ $(1+{{\text{e}}^{(a-rt)}})$对微藻种群增长进行非线性回归分析。式中N表示种群密度; t表示时间; ɑ表示曲线原点的相对位置, 其值取决于N0。由此计算环境容量K和內禀增长率r。根据公式Tp=a/r计算曲线达到生长拐点的时间。
采用SPSS25.0的One-way ANOVA进行统计分析, P<0.05为差异显著。文中绘图采用Origin 2021绘制。

2 结果

2.1 单种培养

在20℃条件下, 中肋骨条藻的内禀增长率r最高, 为0.45, 远高于抑食金球藻的0.24和海洋卡盾藻的0.26(表2)。温度提高至25℃对于细胞增长的影响是显著的, 但影响不同微藻的方式存在差异(图1、表2)。25℃处理对细胞增长的正面效应主要体现在种群内禀增长率r的提升和生长拐点时间Tp的提前。抑食金球藻和海洋卡盾藻的r均被显著提升(P<0.05), 中肋骨条藻的则无明显变化(表2)。此外, 25℃下三种微藻的生长拐点时间均被提前。然而, 抑食金球藻和中肋骨条藻的环境容纳量K在25℃下分别降低60%和14%, 并且生长曲线均呈现达到一定细胞密度先下降后回升的现象(图1)。25℃培养的抑食金球藻甚至在培养前期(0—4d)的细胞数量也存在下降的现象。这表明25℃已对中肋骨条藻和抑制金球藻产生热胁迫, 而其细胞密度回升为再适应过程。温度的变化对于海洋卡盾藻的K无明显影响。
表2 不同温度和混合处理下三种藻的生长参数

Tab. 2 Parameters of growth for three algae species under various temperature and combination treatments

温度/℃ 种名 处理 环境容纳量K/(×105 cells·mL-1) 內禀增长率r 生长拐点Tp/d
20 抑食金球藻 单种 161.63±3.40 0.24±0.02 8.54±0.63
混合1 48.09±15.50 0.29±0.07 23.83±4.76
混合3 83.31±71.28 0.24±0.07 13.46±3.34
混合4 34.72±4.80 0.43±0.01 46.00±0.85
海洋卡盾藻 单种 0.25±0.01 0.26±0.02 7.77±0.68
混合2 0.09±0.02 0.20±0.02 13.2±1.11
混合3 0.07±0.04 0.23±0.06 49.00±7.67
混合4 0.10±0.02 0.14±0.02 18.50±1.32
中肋骨条藻 单种 16.66±0.53 0.45±0.02 4.04±0.15
混合1 23.28±3.04 0.45±0.03 10.20±0.46
混合2 23.84±1.99 0.52±0.02 9.12±0.25
混合4 34.73±4.79 0.43±0.01 11.77±0.3
25 抑食金球藻 单种 65.21±4.93 0.63±0.17 6.89±1.78
混合1 27.10±3.57 0.19±0.02 19.42±1.34
混合3 19.57±2.68 0.24±0.03 11.42±1.03
混合4 18.57±6.40 0.17±0.04 13.00±2.44
海洋卡盾藻 单种 0.25±0.01 0.40±0.03 5.10±0.35
混合2 0.05±0.01 0.15±0.02 10.07±1.2
混合3 0.55±0.50 0.20±0.02 21.85±3.32
混合4 0.13±0.03 0.15±0.02 18.00±1.73
中肋骨条藻 单种 13.37±0.33 0.47±0.01 3.23±0.07
混合1 18.70±2.56 0.49±0.02 8.88±0.27
混合2 6.99±0.39 0.52±0.02 6.75±0.18
混合4 14.94±1.22 0.63±0.10 7.98±0.64
图1 抑食金球藻(a—c)、中肋骨条藻(d—f)和海洋卡盾藻(g—i)在不同温度下的细胞密度、叶绿素a含量和最大光化学效率Fv/Fm

Fig. 1 Cell densities, cellular contents of chlorophyll a, and maximum photochemical efficiency Fv/Fm for A. anophagefferens (a-c), S. costatum (d-f), and C. marina (g-i) under different temperatures

在抑食金球藻和中肋骨条藻中, 单位细胞的叶绿素a含量在培养初期对温度变化并不敏感, 在细胞量下降过程中出现升温对其含量的促进作用, 在细胞量回升过程中开始逐步降低并低于20℃的含量。而海洋卡盾藻在25℃下的叶绿素含量一直低于20℃。温度的上升在培养前中期对藻种的Fv/Fm起到促进或者无明显的影响, 只有在培养后期显著低于20℃(培养天数>20d)。

2.2 混合培养

当抑食金球藻和中肋骨条藻混合时, 即混合1, 二者的生长拐点达到的时间都相较单种培养延长至2.5~3倍(图2、表2)。中肋骨条藻在前期的快速增长, 分别在第12天和第6天在种群数量上超越抑食金球藻; 无论温度变化, 其r值并未受到共培养的影响。随着中肋骨条藻的种群数量的上升, 20℃下抑食金球藻也出现了下降又回升的现象。这表明在竞争中, 中肋骨条藻对于抑食金球藻的生长存在抑制效果。抑食金球藻的环境容纳量相较于单种培养下降了近60% (20℃)~70% (25℃); 而20℃和25℃下中肋骨条藻的K均上升了近40%。此外, 25℃单种培养下中肋骨条藻细胞数下降后回升的现象并未出现在共培养处理中。
图2 20℃和25℃下不同混合处理下抑食金球藻、中肋骨条藻和海洋卡盾藻的细胞密度

Fig. 2 Cell densities of A. anophagefferens, S. costatum and C. marina under different combinations with 20℃ and 25℃

当中肋骨条藻和海洋卡盾藻混合时(混合2), 海洋卡盾藻的生长拐点时间约延长至1.7~2倍, 而中肋骨条藻的约延长至2~2.25倍。在两个温度处理下, 中肋骨条藻的r值均提升至0.52, 表明海洋卡盾藻的添加有助于中肋骨条藻的细胞增长。而中肋骨条藻的添加则显著抑制海洋卡盾藻的生长, 海洋卡盾藻的K相较于单种培养下降了近64% (20℃)~80% (25℃)。中肋骨条藻的K在20℃时上升了43%, 而在25℃时下降了约48%。这表明中肋骨条藻虽然能从海洋卡盾藻的添加中获得收益, 但仅限于20℃环境下。
当海洋卡盾藻与抑食金球藻混合时(混合3), 海洋卡盾藻的生长拐点时间约延长至4.2~6.3倍; 抑食金球藻的延长至约1.6倍。在20℃下, 抑食金球藻种群数量的增长导致海洋卡盾藻在第12—14天期间细胞密度约降低16倍, 并且在第24天完全死亡。其K值在相较于单种培养下降72%。在25℃时, 海洋卡盾藻则正常生长, 并且K值增长120%。抑食金球藻在共培养处理中, K值均被抑制, 20℃和25℃分别下降50%和70%。但在25℃培养前期, 生长被抑制期从单种培养的4d缩短至2d, 这可能得益于海洋卡盾藻的添加。
在三种藻共培养体系中, 中肋骨条藻仍能保持高增长率, 分别在第10天(20℃)和第8天(25℃)在种群数量上超过抑食金球藻。在20℃下, 中肋骨条藻的K达到最高值, 相比较单种培养的增长108%, 25℃下亦增加11%。而抑食金球藻的K达到最低值, 仅为单种培养的21% (20℃)和28% (25℃)。海洋卡盾藻的K在20℃下降60%, 在25℃下降48%。两两共培养结果显示抑食金球藻的生长均受到其他两种藻添加的抑制, 三种藻混合则进一步提升对抑食金球藻生长的抑制率。而在25℃下则会加剧抑食金球藻种群数量的下降。中肋骨条藻作为种间竞争的优势种, 在其更适应的20℃条件下可从抑食金球藻和海洋卡盾藻的添加中获取叠加收益。

3 讨论

3.1 温度对种间竞争的影响

三种微藻的最适温度存在差异。中肋骨条藻在20℃和25℃的内禀生长率无明显差异, 已有研究表明中肋骨条藻在20~25℃达到最大生长率(张磊 等, 2020; 张小华 等, 2020)。但温度的升高限制其环境容量。抑食金球藻的最适温度为20℃, 这与中肋骨条藻的适宜温度重叠。海洋卡盾藻则更适应25℃。黄娟 等(2009)曾报道海洋卡盾藻在30℃条件下达到最大生长率。它的最适温度与其他两种藻产生错位。
微藻对温度的适应性影响种间的相互竞争。由于中肋骨条藻和抑食金球藻均对25℃敏感, 因此海洋卡盾藻在与它们在25℃共培养时, 相比20℃, 其所受的环境容量下降有所缓解甚至转变为促进。如在20℃时抑食金球藻可导致海洋卡盾藻死亡, 但在25℃下, 海洋卡盾藻可正常生长, 而抑食金球藻的环境容纳量抑制率从20℃的50%上升至25℃的70%。此外, 由于抑食金球藻的最适温度与中肋骨条藻高度重合, 温度的改变并未影响中肋骨条藻对其环境容量的抑制率, 均保持在较高的60%~70%。

3.2 微藻种群竞争与策略

细胞接触、资源竞争和化感作用被认为是微藻种间竞争的重要因素(潘克厚 等, 2007)。抑食金球藻与多种其他赤潮肇事种竞争中均处于劣势地位, 例如三角褐指藻对抑食金球藻的抑制率高达98%(张达娟 等, 2017), 小球藻的在95%~98%左右(毕相东 等, 2016)。三角褐指藻和小球藻的培养滤液添加实验结果表明, 抑食金球藻处于竞争劣势主要归因于添加藻分泌的化感物质能够有效抑制其生长(毕相东 等, 2016; 张达娟 等, 2017)。已有多篇研究报道了中肋骨条藻对其他藻种的化感效应(Matsubara et al, 2008; Nagasoe et al, 2010; Qiu et al, 2014)。亦有研究表明, 海洋卡盾藻能产生化感物质抑制其他浮游植物(Qiu et al, 2011; Fernández- Herrera et al, 2016)。虽然中肋骨条藻和海洋卡盾藻的添加可有效减少抑食金球藻的环境容纳量, 但是它们是否对抑食金球藻存在化感效应尚未可知。
此外, 三种微藻共培养结果表明, 无论促进还是抑制均观察到协同效应。中肋骨条藻可以在与其他两种藻竞争中获益, 其环境容量在三种微藻混合培养时达到最大, 为对照组的208%, 其收益率与混合1(139.7%)和混合2(143.1%)的乘积199.9%相近。抑食金球藻的环境容量在三种微藻共培养时缩减至最低值, 仅为对照组的21.48%, 略微高于混合1(29.7%)和混合3(51.5%)的乘积15.3%。这些结果均指向抑食金球藻在更为复杂的浮游植物群落中难以获取优势地位。
自2009年以来, 褐潮在我国的频发说明抑食金球藻在种群竞争策略上具有复杂性和独特性(雷蕾 等, 2016)。无论温度或共培养处理的变化, 中肋骨条藻均保持较高的内禀增长率。中肋骨条藻在前期快速增长, 当达到最大细胞密度后, 迅速进入衰亡期, 为典型的r-策略者。该结果符合对小型硅藻竞争策略的描述(吕颂辉 等, 2006)。对甲藻的研究报道显示, 如海洋卡盾藻、东海原甲藻、链状亚历山大藻等多属于k-策略者(刘望鹏 等, 2010)。其分裂速度较慢, 但对于营养盐的选择更为多样化, 可利用多种有机营养盐, 并且对于低营养盐具有较强的耐受能力。
抑食金球藻的内禀生长率介于中肋骨条藻和海洋卡盾藻之间(表2), 单独从内禀生长率难以判断抑食金球藻的竞争策略。本文实验选用的L1培养基, 所提供的氮源为硝酸盐, 而在尿素和硝酸盐混合营养条件下时, 抑食金球藻优先消耗尿素而非硝酸盐, 说明抑食金球藻在营养盐选择上更偏好有机营养盐(Dong et al, 2014)。多种有机物如尿素、氨基酸、蛋白质、壳二糖和乙酰胺均能被抑食金球藻所利用(Mulholland et al, 2002)。现场海域的调查也显示, 抑食金球藻的爆发往往出现在有机物浓度高的海域(Glibert et al, 2007)。海湾中的海水长时间滞留无机营养盐消耗, 水体溶解有机物的累积更是为抑食金球藻提供适宜生长繁殖的营养盐环境(Wilson, 1995); 而硝酸盐的添加促进非褐潮浮游植物群落的增长, 抑食金球藻的相对丰度均显著下降(Gobler et al, 2002)。但抑食金球藻对营养盐限制具有较强的耐受能力以及恢复能力。正面和反面的结果表明, 抑食金球藻在与非褐潮浮游植物的竞争之所以能够取得优势地位, 营养盐偏好的差异化是重要的影响因素, 且更符合k-策略选择的特征。
抑食金球藻的爆发通常在温度较低的5、6月份(15~20℃)爆发, 在温度超过25℃的7、8月衰退(Nuzzi et al, 2004)。在藻华爆发密度较高的年份里, 当海水温度重新降至20℃以下, 如秋、冬季, 褐潮将会再次出现(Gobler et al, 2002; Nuzzi et al, 2004)。共培养结果显示抑食金球藻在20℃下能与海洋卡盾藻竞争中取得优势, 但与中肋骨条藻竞争中处于劣势。这一结果从侧面解释了褐潮的出现通常在硅藻爆发之后。虽然抑食金球藻在无机氮营养环境下与硅藻竞争中处于劣势, 但硅藻或其他微藻爆发使得无机氮被大量消耗, 而其衰亡过程伴随着有机氮的增加, 有利于抑食金球藻的增长繁殖(LaRoche et al, 1997; Glibert et al, 2007)。

4 结论

海洋卡盾藻和中肋骨条藻添加均可对抑食金球藻的生长造成不同程度的抑制, 而中肋骨条藻则在与其他两种藻混合中获益。微藻对温度的适应程度影响微藻种间竞争。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
毕相东, 张兴华, 宋伦, 等, 2016. 小球藻与褐潮原因种-抑食金球藻间的相互作用研究[J]. 海洋与湖沼, 47(3):594-603.

BI XIANGDONG, ZHANG XINGHUA, SONG LUN, et al, 2016. Interaction between Chlorella vulgaris and brown tide causitive species Aureococcus anophagefferens under controlled laboratory conditions[J]. Oceanologia et Limnologia Sinica, 2016,47(3):594-603 (in Chinese with English abstract).

[2]
陈杨航, 梁君荣, 陈长平, 等, 2015. 褐潮——一种新型生态系统破坏性藻华[J]. 生态学杂志, 34(1):274-281.

CHEN YANGHANG, LIANG JUNRONG, CHEN CHANGPING, et al, 2015. Brown tide: a new ecosystem disruptive algal bloom[J]. Chinese Journal of Ecology, 34(1):274-281 (in Chinese with English abstract).

[3]
黄娟, 杨维东, 刘洁生, 等, 2009. 温度、盐度、光照对海洋卡盾藻生长和产毒的影响[J]. 应用生态学报, 20(5):1190-1195.

HUANG JUAN, YANG WEIDONG, LIU JIESHENG, et al, 2009. Effects of temperature, salinity, and light intensity on the growth and toxin production of Chattonella marina[J]. Chinese Journal of Applied Ecology, 20(5):1190-1195 (in Chinese with English abstract).

[4]
雷蕾, 姚鹏, 2016. 抑食金球藻褐潮环境影响因素研究进展[J]. 海洋环境科学, 35(4):635-640.

LEI LEI, YAO PENG, 2016. Advances in the environmental factors of brown tide of Aureococcus anophagefferens[J]. Marine Environmental Science, 35(4):635-640 (in Chinese with English abstract).

[5]
刘望鹏, 黄娟, 杨维东, 等, 2010. 营养盐对海洋卡盾藻生长与产毒的影响[J]. 生态毒理学报, 5(3):394-401.

LIU WANGPENG, HUANG JUAN, YANG WEIDONG, et al, 2010. Effect of some nutrients on the growth and haemolytic toxins production of Chattonella marina[J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 5(3):394-401 (in Chinese with English abstract).

[6]
吕颂辉, 李英, 2006. 我国东海4种赤潮藻的细胞氮磷营养储存能力对比[J]. 过程工程学报, 6(3):439-444.

LV SONGHUI, LI YING, 2006. Nutritional storage ability of four harmful algae from the East China Sea[J]. The Chinese Journal of Process Engineering, 6(3):439-444 (in Chinese with English abstract).

[7]
潘克厚, 王金凤, 朱葆华, 2007. 海洋微藻间竞争研究进展[J]. 海洋科学, 31(5):58-62.

PAN KEHOU, WANG JINFENG, ZHU BAOHUA, 2007. Progress on study of competition among marine microalgae[J]. Marine Sciences, 31(5):58-62 (in Chinese with English abstract).

[8]
王朝晖, 袁美玲, 骆育敏, 等, 2010. 海洋卡盾藻与中肋骨条藻和锥状斯氏藻种间竞争研究[J]. 水生生物学报, 34(2):336-344.

WANG ZHAOHUI, YUAN MEILING, TUO YUMIN, et al, 2010. Studies on interspecies competition of Chattonella marina with Skeletonema costatum and Scrippsiella trochoidea in laboratory cultures[J]. Acta Hydrobiologica Sinica, 34(2):336-334 (in Chinese with English abstract).

[9]
张达娟, 张兴华, 唐学玺, 等, 2017. 三角褐指藻与抑食金球藻的竞争及化感作用研究[J]. 海洋学报, 39(6):84-94.

ZHANG DAJUAN, ZHANG XINGHUA, TANG XUEXI, et al, 2017. Study on the competition and allelopathy between Phaeodactylum tricornutum and Aureococcus anophagefferens[J]. Haiyang Xuebao, 39(6):84-94 (in Chinese with English abstract).

[10]
张磊, 李航霄, 吴敏, 等, 2020. 不同温度下海水酸化对中肋骨条藻光合生理特性的影响[J]. 江苏海洋大学学报(自然科学版), 29(1):1-7.

ZHANG LEI, LI HANGXIAO, WU MIN, et al, 2020. Effects of seawater acidification on photosynthetic physiological characteristics of Skeletonema costatum at different temperatures[J]. Journal of Jiangsu Ocean University (Natural Science Edition), 29(1):1-7 (in Chinese with English abstract).

[11]
张小华, 刘东艳, 2020. 温度与溶解态有机磷源对中肋骨条藻生长的影响[J]. 海洋科学, 44(11):36-44.

ZHANG XIAOHUA, LIU DONGYAN, 2020. Effects of temperature and dissolved organic phosphorus on the growth characteristics of Skeletonema costatum[J]. Marine Sciences, 44(11):36-44 (in Chinese with English abstract).

[12]
CHEN YANGHANG, GAO YAHUI, CHEN CHANGPING, et al, 2019. Interactions between the brown tide-causing microalga Aureococcus anophagefferens and the small diatom Minutocellus polymorphus under laboratory culture[J]. Journal of Applied Phycology, 31(3):1793-1803.

DOI

[13]
DEYOE H R, STOCKWELL D A, BIOLAGARE R R, et al, 1997. Description and characterization of the algal species Aureoumbra lagunensis gen. et sp. nov. and referral of Aureoumbra and Aureococcus to the Pelagophyceae[J]. Journal of Phycology, 33(6):1042-1048.

DOI

[14]
DONG HONGPO, HUANG KAIXUAN, WANG HUALONG, et al, 2014. Understanding strategy of nitrate and urea assimilation in a Chinese Strain of Aureococcus anophagefferens through RNA-Seq Analysis[J]. PLoS One, 9(10):e111069.

DOI

[15]
FERNÁNDEZ-HERRERA L J, BAND-SCHMIDT C J, LÓPEZ-CORTÉS D J, et al, 2016. Allelopathic effect of Chattonella marina var. marina (Raphidophyceae) on Gymnodinium catenatum (Dinophycea)[J]. Harmful Algae, 51:1-9.

DOI

[16]
GLIBERT P M, WAZNIAK C E, HALL M R, et al, 2007. Seasonal and interannual trends in nitrogen and brown tide in Maryland’s coastal bays[J]. Ecological Applications, 17(sp5):S79-S87.

DOI

[17]
GOBLER C J, RENAGHAN M J, BUCK N J, 2002. Impacts of nutrients and grazing mortality on the abundance of Aureococcus anophagefferens during a New York brown tide bloom[J]. Limnology and Oceanography, 47(1):129-141.

DOI

[18]
GUILLARD R R L, HARGRAVES P E, 1993. Stichochrysis immobilis is a diatom, not a chrysophyte[J]. Phycologia, 32(3):234-236.

DOI

[19]
KANG Y, GOBLER C J, 2018. The brown tide algae, Aureococcus anophagefferens and Aureoumbra lagunensis (Pelagophyceae), allelopathically inhibit the growth of competing microalgae during harmful algal blooms[J]. Limnology and Oceanography, 63(2):985-1003.

DOI

[20]
KONG FANZHOU, YU RENCHENG, ZHANG QINGCHUN, et al, 2012. Pigment characterization for the 2011 bloom in Qinhuangdao implicated “brown tide” events in China[J]. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 30(3):361-370.

DOI

[21]
LAROCHE J, NUZZI R, WATERS R, et al, 1997. Brown tide blooms in Long Island’s coastal waters linked to interannual variability in groundwater flow[J]. Global Change Biology, 3(5):397-410.

DOI

[22]
MATSUBARA T, NAGASOE S, YAMASAKI Y, et al, 2008. Inhibitory effects of centric diatoms on the growth of the dinoflagellate Akashiwo sanguinea[J]. Nippon Suisan Gakkaishi, 74(4):598-606.

DOI

[23]
MULHOLLAND M R, GOBLER C J, LEE C, 2002. Peptide hydrolysis, amino acid oxidation, and nitrogen uptake in communities seasonally dominated by Aureococcus anophagefferens[J]. Limnology and Oceanography, 47(4):1094-1108.

DOI

[24]
NAGASOE S, SHIKATA T, YAMASAKI Y, et al, 2010. Effects of nutrients on growth of the red-tide dinoflagellate Gyrodinium instriatum Freudenthal et Lee and a possible link to blooms of this species[J]. Hydrobiologia, 651(1):225-238.

DOI

[25]
NUZZI R, WATERS R M, 2004. Long-term perspective on the dynamics of brown tide blooms in long island coastal bays[J]. Harmful Algae, 3(4), 279-293.

DOI

[26]
QIU XUCHUN, SHIMASAKI Y, YOSHIDA Y, et al, 2014. Allelopathic effects of Skeletonema spp. may influence interspecific competition and bloom formation of co-occurring harmful flagellates[J]. Journal of the Faculty of Agriculture, Kyushu University, 59(2):373-382.

DOI

[27]
QIU XUCHUN, YAMASAKI Y, SHIMASAKI Y, et al, 2011. Growth interactions between the raphidophyte Chattonella antiqua and the dinoflagellate Akashiwo sanguinea[J]. Harmful Algae, 11:81-87.

DOI

[28]
STRASSER R J, STIRBET A D, 2001. Estimation of the energetic connectivity of PS II centres in plants using the fluorescence rise O-J-I-P: fitting of experimental data to three different PS II models[J]. Mathematics and Computers in Simulation, 56(4-5):451-462.

DOI

[29]
WANG RUI, WANG JIANGTAO, XUE QIAONA, et al, 2017. Allelopathic interactions between Skeletonema costatum and Alexandrium minutum[J]. Chemistry and Ecology, 33(6):485-498.

DOI

[30]
WILSON R, 1995. Aspects of tidal and subtidal flushing within the Peconic Bay Estuary[M]// MCELROY A. Proceedings of the brown tide summit, NYSGI-W-95-001. New York: New York Sea Grant: 53-56.

[31]
ZHANG QINGCHUN, QIU LIMEI, YU RENCHENG, et al, 2012. Emergence of brown tides caused by Aureococcus anophagefferens Hargraves et Sieburth in China[J]. Harmful Algae, 19:117-124.

DOI

Options
Outlines

/

〈 〉