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Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 3: 49 - 57

DOI: https://doi.org/10.11978/2022171

Marine Biology

Effects of ocean acidification and warming on the growth and calcification of two reef-building corals*

  • ZHOU Weihua , 1, 2, 3 ,
  • LI Yingxin 1, 2, 3, 4 ,
  • GUO Yajuan 5 ,
  • HUO Jiaxin 1, 2, 3, 4 ,
  • SONG Yan 1, 2, 3, 4 ,
  • ZHU Qing 1, 2, 3, 4 ,
  • YUAN Xiangcheng , 1, 2, 3 ,
  • LIU Sheng 1, 2, 3 ,
  • HUANG Hui 1, 2, 3
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  • 1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. CAS-HKUST Sanya Joint Laboratory of Marine Science Research; Key Laboratory of Tropical Marine Biotechnology of Hainan Province, Sanya 572000, China
  • 3. Sanya National Marine Ecosystem Research Station; Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, Chinese Academy of Sciences, Sanya 572000, China
  • 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • 5. Testing Center of Marine Environment, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
ZHOU Weihua, email: ;
YUAN Xiangcheng, email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2022-07-29

  Revised date: 2022-08-30

  Online published: 2022-09-07

Supported by

Guangdong Basic and Applied Basic Research Foundation(2022A1515010656)

National Natural Science Foundation of China(31370500)

Key Research and Development Project of Hainan Province(ZDYF2020200)

Fold

Abstract

To explore the effects of ocean warming and acidification on coral growth and calcification rate, two widespread coral species, Pocillopora damicornis and Galaxea fascicularis, in the Luhuitou area of the Sanya Bay, were selected for a 28-days controlled incubation experiment. With the interactive treatments of temperatures and pCO2, our results indicated that corals were significantly affected by seawater acidification. Moreover, acidification affected strongly the growth rate of G. fascicularis and the calcification rate of P. damicornis. The chlorophyll fluorescence index (Fv/Fm) of the symbiotic zooxanthellae in P. damicornis was significantly higher than G. fascicularis. Interestingly, the quantitative study showed that there was an antagonistic effect between temperature and pH at some levels, which could effectively alleviate coral bleaching. Thus, we concluded that the growth and calcification rate exhibited interspecific specificity in response to seawater warming and acidification.

Key words： Pocillopora damicornis; Galaxea fascicularis; acidification; warming; growth; calcification

Cite this article

ZHOU Weihua , LI Yingxin , GUO Yajuan , HUO Jiaxin , SONG Yan , ZHU Qing , YUAN Xiangcheng , LIU Sheng , HUANG Hui . Effects of ocean acidification and warming on the growth and calcification of two reef-building corals*[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(3) : 49 -57 . DOI: 10.11978/2022171

珊瑚礁生态系统是海洋中生物多样性最高的生态系统之一, 仅占海洋面积的0.07%~0.17%, 却为近30%的捕捞鱼类和无脊椎生物提供食物与栖息地, 与人类粮食安全息息相关(Smith, 1978; Spalding et al, 1997; Cruz-Trinidad et al, 2014)。由于近年来全球气候变化日趋显著, CO2的高排放直接导致海洋升温和酸化等环境问题, 成为珊瑚礁生态系统大规模白化的重要诱因。造礁石珊瑚是珊瑚礁生态系统的主要构建者, 分布在透光性强、浑浊度低、暖水的浅海环境, 因受海水升温、酸化等环境的影响, 其生存遭受巨大压力(黄晖 等, 2020)。
在过去的100多年间海洋的温度增加了约0.88℃, 且据CMIP6模型的预测, 1995—2014年到2081—2100年期间将增加0.86℃~2.89℃(IPCC, 2014; Kwiatkowski et al, 2020)。目前, 海洋升温的现象已受到国内外相关学者的高度重视, 学界普遍认识到珊瑚的钙化速率和生长速率的长期下降与海水温度的持续升高有关; 短期的海水温度快速升高(如热浪)对珊瑚生长的破坏性更强, 且更难以恢复到白化前的状态(Anderson et al, 2015; Steiner et al, 2018; Razak et al, 2020)。进一步的研究发现, 珊瑚对海洋升温的响应具有种间异质性和地理差异性, 这种差异性与珊瑚共生藻的密度、共生虫黄藻的系群、热耐受性差异、共生细菌群落结构组成的稳定性等相关(Baker et al, 2004; 李淑 等, 2008; Jury et al, 2019; 骆雯雯 等, 2019; 刘旭 等, 2022)。海洋是地球表面最大的碳库, 可通过生物泵、溶解泵等方式吸收大气中绝大部分的CO2。近年来, 随着CO2的排放量持续增加, 海洋过量吸收CO2, 使得海水pH下降, 呈现海洋酸化的现象(Raven et al, 2005)。海洋酸化也是珊瑚白化的重要诱因之一, 可将珊瑚礁的碳通量从净增长转变为净溶解, 加速珊瑚礁群落的溶解, 尤其在pCO2 达到1300µatm时, 碳酸钙溶解比碳酸钙沉淀更多, 且夜间的溶解现象比白天更显著(Comeau et al, 2015; Kornder et al, 2018)。同时也可从生长速率、钙化速率、幼虫代谢率等多方面影响珊瑚的健康生长(郭亚娟 等, 2018; 孙有方 等, 2020)。此外, 已有不少室内受控培养实验进行了酸化和升温联合对珊瑚健康生长影响的研究。在苍鹭岛(澳大利亚大堡礁南部)的研究中发现, 中间鹿角珊瑚(Acropora intermedia)对1000~1300µatm pCO2 响应显著, 且海水酸化对珊瑚白化的影响强于温度升高, 同时发现在高CO2和高温处理下, 团块滨珊瑚(Porites lobata)耐受性强于中间鹿角珊瑚(Anthony et al, 2008)。有趣的是, 当海水酸化和升温协同作用时, 适度升温可抵消酸化带来的不利影响, 且低温生存环境的造礁石珊瑚更易发生白化现象(Anthony et al, 2008; 张成龙 等, 2012; Kornder et al, 2018)。造礁石珊瑚作为珊瑚礁的框架生物, 其白化受到诸多因素的影响。与单一环境因子对造礁石珊瑚的影响相比, 联合因子的协同作用对造礁石珊瑚的影响研究更符合实际情况(张成龙 等, 2012)。
三亚鹿回头湾的珊瑚礁是我国南海典型的珊瑚岸礁, 该岸段共记录造礁石珊瑚13科24属69种, 以滨珊瑚属(Porites)和鹿角珊瑚属(Acropora)为优势属(赵美霞 等, 2008)。迄今为止, 我国造礁石珊瑚对海洋酸化和升温响应的研究还不够丰富。本研究选择三亚鹿回头两种常见的造礁石珊瑚优势种作为研究对象, 通过28天的室内受控培养实验, 探究海洋酸化和升温对其生长和钙化的影响, 结果可为摸清珊瑚对气候环境变化的适应机制、探索其未来空间分布格局的演变及制订相关保护修复措施提供理论基础。

1 材料与方法

1.1 珊瑚的采集与培养

2017年6月29日从中国科学院海南热带海洋生物实验站附近的鹿回头海域, 采集了两种常见的造礁石珊瑚优势种——鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)和丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)为实验对象。将采集的母体珊瑚分离出多个3~4cm的小分枝, 暂置于室外珊瑚培养系统中进行7d的培养, 而后将生长状况良好的珊瑚小分枝转移至室内珊瑚培养箱中进行12h/12h昼夜培养, 以适应室内实验条件。珊瑚培养箱每2d换1次新鲜过滤海水, 维持盐度约34‰及水温约25℃, 该培养箱配有模拟150mL·min-1水流的水泵和光照强度为300μmol·photons·m-2·s-1的德国 GIESEMANN灯管, 具体可参见文献(郭亚娟 等, 2018)。

1.2 实验设计

实验设置2个可变因素分别为pH和水温, 共9个处理(表1), 每个处理含鹿角杯形珊瑚和丛生盔形珊瑚小分枝各2株(n=2), 分别置于各室内培养箱中进行为期28d的培养实验。据联合国政府间气候变化专门委员会(Intergovernmental Panel on Climate Change, IPCC)预测, 到2100年, 全球海水pH平均值将会持续下降0.3~0.4, 由原来的8.2降为7.9或7.8(谭红建 等, 2018)。届时, 海水酸度相较于工业革命开始时将提高约100%至150%。据此进一步推算, 到2300年, 全球海水pH平均值有可能会下降约0.5。据此, 本研究将pH分别设置为8.1、7.7和7.4, 由装配有电磁阀和pH控制器的海水酸化模拟系统实现特定海水酸化环境的维持, 模拟系统通过pH控制器对培养箱中的海水pH监控, 确定CO2气体的输入量, 以满足实验的需求(郑新庆 等, 2015)。另外, 根据先前的文献报道, 27℃为四月份三亚鹿回头海域珊瑚排卵期间的海水日均温, 30℃为三亚鹿回头海域历史上所记录的极端高温(江雷 等, 2016), 为保持温度梯度等差, 因此水温设置分别为27℃、29℃、31℃, 由加热棒(50W)和温度控制器实现温度调控。
表1 培养实验环境参数列表

Tab.1 Environmental parameter values in the incubation experiments

pH 温度/℃ 盐度/‰ TA/ (μmol·L-1) DIC/(μmol·L-1) pCO2 /μatm ΩA
8.1±0.14 27±1 34±0.02 2239±13 1888 321 3.87
29±1 34±0.02 2239±13 1869 318 4.12
31±1 34±0.02 2239±13 1859 317 4.25
7.7±0.16 27±1 34±0.02 2225±14 2091 960 1.83
29±1 34±0.02 2225±14 2079 962 1.97
31±1 34±0.02 2225±14 2073 963 2.04
7.4±0.18 27±1 34±0.02 2224±11 2197 2043 0.98
29±1 34±0.02 2224±11 2189 2056 1.06
31±1 34±0.02 2224±11 2185 2062 1.10

注: TA为总碱度(total alkalinity); DIC为溶解无机碳(dissolved inorganic carbon); ΩA表示CaCO3饱和度, 当ΩA>1 时, 海水中碳酸钙是过饱和的, 有利于钙化沉积作用发生; ΩA=1时, CaCO3的沉淀与溶解达到平衡状态; ΩA<1 则表明海水中碳酸钙为未饱和状态而有溶解的趋势

除2个可变因素外, 室内培养实验的条件与室外珊瑚培养系统一致, 每2d换1次新鲜过滤海水, 模拟水流并保持恒定的光照时长及海水盐度。珊瑚的钙化速率采用碱度异常技术(alkalinity anomaly technique) (Smith et al, 1976), 以24h为一周期分别在19:00、7:00+1d、19:00+1d, 使用瑞士万通 Metrohm 877 自动电位滴定仪滴定, 以获得培养箱中海水的总碱度TA值, 钙化速率通过公式(1)计算获得。珊瑚的生长速率采用浮重技术测量, 即使用电子天平(准确度0.1mg)获得珊瑚小株实验前后的两次重量之差(Davies, 1989)及采用石蜡法以测量珊瑚小株的表面积(Chancerelle, 2000), 通过公式(2)计算出生长速率。
珊瑚的钙化速率、生长速率公式如下:
$C=\frac{\left( {{A}_{1}}-{{A}_{2}} \right)V}{\text{2}tS}$
$G=\frac{{{M}_{2}}-{{M}_{1}}}{\text{24}TS}$
式中: C为钙化速率(单位: μmol·cm-2·h-1 ); A1和A2分别初始和结束时的碱度 (单位: μmol·L-1); G 为生长速率(单位: mg·cm-2·h-1); M1和M2分别为培养开始和结束时的浮重(单位: g); t为培养时间(h); T为培养天数; V为培养缸中水体体积(单位: L); S为珊瑚的表面积(单位: cm2)。
此外, 共生虫黄藻叶绿素荧光指数(Fv/Fm)在珊瑚胁迫实验中常作为珊瑚白化程度的指示参数, 是光系统II (Photosystem II, PsII)的最大光化学量子产量。其中, Fm指最大荧光, 是指暗适应状态下当PSII的所有反应中心处于完全关闭状态并且所有的非化学过程处于最小时的荧光产量。Fv是指暗适应状态下当所有的非光化学过程处于最小时的最大可变荧光(时翔 等, 2008)。该值自实验第一天起每周通过德国 Walz 公司生产的 Diving-PAM(水下叶绿素调制荧光仪)测定获得(Adzis et al, 2009)。

1.3 数据处理与分析

采用 Microsoft Office Excel 2016 和OriginPro2017软件进行数据处理与作图, 图表中的数据以平均值±标准差(mean±SD)表示。采用SPSS 25.0进行可重复双因素方差分析对钙化速率等结果进行显著性水平分析, 使用独立样本t检验对两种珊瑚的各量化指标进行均值比较, 使用皮尔逊相关系数对同一种珊瑚的生长速率与钙化速率进行相关分析, P≤0.05 表示具有显著性差异, P>0.05 表示差异性不显著。

2 结果

2.1 升温和酸化对两种造礁石珊瑚生长速率的影响

鹿角杯形珊瑚的平均生长速率在升温、酸化及双因子联合作用下均无显著性差异(P>0.05)。鹿角杯形珊瑚的平均生长速率在各pH条件下均随温度的升高均呈现下降趋势, 而在各温度条件下随海水的酸化总体上呈先升后降的趋势, 31℃时的平均生长速率较27℃(对照温度)更低。此外, 与27℃/pH 8.1(对照组)相比, 除了27℃/pH 7.7组的平均生长速率升高0.0051mg·cm-2·h-1外, 其他升温和酸化处理组的平均生长速率均有所降低(图1a)。
图1 鹿角杯形珊瑚(a)和丛生盔形珊瑚(b)的生长速率对酸化与升温的响应

Fig. 1 The effects of ocean acidification and warming on the growth rate of Pocillopora damicornis (a) and Galaxea fascicularis (b)

丛生盔形珊瑚的平均生长速率在酸化处理下有显著性差异(P≤0.05), pH 8.1组的生长速率显著高于pH 7.7和7.4组。与鹿角杯形珊瑚相反, 丛生盔形珊瑚的平均生长速率在各pH条件下随海水温度的升高绝大多数呈现上升趋势, 而在各温度条件下随海水的酸化呈现两种趋势。其中与pH 8.1组相比, 27℃/pH 7.7和27℃/pH 7.4组的生长速率均逐渐上升(变化幅度为29.39%和38.31%); 而29℃/pH 7.7、29℃/pH 7.4、31℃/pH 7.7和31℃/pH 7.4组的生长速率均稍降后微升(变化幅度为11.04%、11.65%、13.84%和-1.99%)。另外, 与27℃/pH 8.1(对照组)的平均生长速率相比, 丛生盔形珊瑚的其他升温和酸化处理组的平均生长速率均有所升高(图1b)。
进一步对酸化、升温相互作用对生长速率的缓解或促进情况进行分析, 如表2和表3所示。在生长速率上, 升温能缓解/促进轻度酸化的对鹿角杯形珊瑚生长速率的负面/正面影响, 然而持续的升温却加重/降低中、深度酸化对该珊瑚生长速率的负面/正面效用。同样地, 轻度酸化与升温形成了协同关系, 有效地增加鹿角杯形珊瑚生长速率的增长率; 然而中度、深度的酸化则与升温存在拮抗关系, 但所有的生长速率均能维持正增长。不同的是, 丛生盔形珊瑚的生长速率的在酸化和升温相互作用下的效应较一致, 升温对中度酸化、酸化对中度升温的关系均为相互拮抗, 加重/降低该范围内生长速率的负面/正面影响; 除此以外, 升温和酸化分别能减轻/促进其他范围内的酸化对鹿角杯形珊瑚钙化速率的负面/正面影响。
表2 升温处理对酸化与生长速率相互作用的缓解或促进情况

Tab. 2 Alleviation or promotion of the interaction of ocean acidification and growth rate by ocean warming treatments

珊瑚物种 处理组 生长速率 /(mg·cm-2·h-1)
pH 8.1→7.7(轻度) pH 7.7→7.4(中度) pH 8.1→7.4(深度)
鹿角杯形珊瑚 27℃(处理1) -0.0051 0.0085 0.0034
29℃(处理2) -0.0013(+) 0.0040(-) 0.0028(-)
31℃(处理3) 0.0000(++) 0.0015(- -) 0.0016(- -)
丛生盔形珊瑚 27℃(处理1) -0.0061 -0.0068 -0.0129
29℃(处理2) 0.0036(+) 0.0002(+) 0.0038(+)
31℃(处理3) 0.0061(++) -0.0079(- -) -0.0009(+)

注: ＋表示与处理1比较, 处理2缓解/促进酸化对生长速率的负面/正面影响; ++表示与处理1和处理2相比, 处理3均缓解/促进酸化对生长速率的负面/正面影响; -表示与处理1比较, 处理2加剧/减少酸化对生长速率的负面/正面影响; - -表示与处理1和处理2相比, 处理3均加剧/减少酸化对生长速率的负面/正面影响

表3 酸化处理对升温与生长速率相互作用的缓解或促进情况

Tab. 3 Alleviation or promotion of the interaction of ocean warming and growth rate by ocean acidification treatments

珊瑚物种 处理组 生长速率 /(mg·cm-2·h-1)
27℃→29℃(轻度) 29℃→31℃(中度) 27℃→31℃(深度)
鹿角杯形珊瑚 8.1(处理1) 0.0069 0.0020 0.0088
7.7(处理2) 0.0107(+) 0.0033(+) 0.0140(+)
7.4(处理3) 0.0062(- -) 0.0007(- -) 0.0070(- -)
丛生盔形珊瑚 8.1(处理1) -0.0117 -0.0116 -0.0233
7.7(处理2) -0.0020(+) -0.0091(+) -0.0111(+)
7.4(处理3) 0.0050(++) -0.0163(- -) -0.0112(+)

注: ＋表示与处理1比较, 处理2缓解/促进升温对生长速率的负面/正面影响; ++表示与处理1和处理2相比, 处理3均缓解/促进升温对生长速率的负面/正面影响; -表示与处理1比较, 处理2加剧/减少升温对生长速率的负面/正面影响; - -表示与处理1和处理2相比, 处理3均加剧/减少升温对生长速率的负面/正面影响

2.2 升温和酸化对两种造礁石珊瑚钙化速率的影响

鹿角杯形珊瑚的平均钙化速率在海水升温处理下无显著性差异(P>0.05), 然而在各酸化处理组之间和各酸化和升温双因子处理组之间, 鹿角杯形珊瑚的平均钙化速率有显著性差异(P≤0.05), 其中pH 7.4的显著低于pH 7.7和8.1的。鹿角杯形珊瑚的平均钙化速率在pH 8.1条件下随海水的升温呈现上升趋势, 在pH 7.7条件下呈现先增加后降低的趋势, 在pH 7.4条件下呈现先降低而后微升的情形。另外, 与对照pH 8.1组相比, 该珊瑚的平均钙化速率在27℃/pH 7.7和27℃/pH 7.4组、29℃/pH 7.7和29℃/pH 7.4组随海水的酸化呈现先增加后降低的趋势, 最终的变化幅度分别为55.48%、6.57%、4.66%、-65.82%; 在31℃/pH 7.7和31℃/pH 7.4组则是持续降低, 分别下降27.12%、62.93% (图2a)。
图2 鹿角杯形珊瑚(a)和丛生盔形珊瑚(b)的钙化速率对酸化与升温的响应

Fig. 2 The effects of ocean acidification and warming on calcification rate of Pocillopora damicornis (a) and Galaxea fascicularis (b)

丛生盔形珊瑚的钙化速率在各处理中均无显著性差异(P>0.05)。虽然如此, 该珊瑚的平均钙化速率在各温度水平上随海水酸化程度而呈下降趋势, 与pH 8.1相比, 27℃/pH 7.7和27℃/pH 7.4组、31℃/pH 7.7和31℃/pH 7.4组处理的钙化速率分别下降了24.05%、91.09%, 196.01%、111.09%。总体上, 其钙化速率在各pH水平上随温度的上升而呈下降的趋势, 特别是pH 7.4组时, 29℃和31℃处理的钙化速率分别上升432.40%和下降35.48%。需要特别注意的是, 在31℃/pH 8.1处理时丛生盔形珊瑚的钙化速率下降至-0.0401μmol·cm-2·h-1, 表明此时的丛生盔形珊瑚处于钙质溶解状态 (图2b)。
在钙化速率上, 酸化能够缓解/促进一定范围内的升温对鹿角杯形珊瑚和丛生盔形珊瑚钙化速率的负面/正面影响, 具体范围见表4。升温处理也能够减轻/促进一定范围内的酸化对鹿角杯形珊瑚钙化速率的负面/正面影响, 其范围与上一致(表5)。不同的是, 对于丛生盔形珊瑚, 升温处理也能够加重/降低该范围内的酸化对鹿角杯形珊瑚钙化速率的负面/正面影响, 在海水酸化条件下, 随着海水的升温, 其钙化速率的增长率下降, 且最后表现为钙化速率的降低。
表4 升温处理对酸化与钙化速率相互作用的缓解或促进情况

Tab. 4 Alleviation or promotion of the interaction of ocean acidification and calcification rate by ocean warming treatments

珊瑚物种 处理组 钙化速率 /(μmol·cm-2·h-1)
pH 8.1→7.7(轻度) pH 7.7→7.4(中度) pH 8.1→7.4(深度)
鹿角杯形珊瑚 27℃(处理1) -0.0366 0.0322 -0.0043
29℃(处理2) -0.0049(+) 0.0737(+) 0.0688(+)
31℃(处理3) 0.0310(++) 0.0409(+) 0.0719(++)
丛生盔形珊瑚 27℃(处理1) 0.0186 0.0518 0.0704
29℃(处理2) 0.0026 (-) -0.0051(-) -0.0025(-)
31℃(处理3) -0.0785(--) 0.0340(-) -0.0445(--)

注: ＋表示与处理1比较, 处理2缓解/促进酸化对钙化速率的负面/正面影响; ++表示与处理1和处理2相比, 处理3均缓解/促进酸化对钙化速率的负面/正面影响; -表示与处理1比较, 处理2加剧/减少酸化对钙化速率的负面/正面影响; - -表示与处理1和处理2相比, 处理3均加剧/减少酸化对钙化速率的负面/正面影响

表5 酸化处理对升温与钙化速率相互作用的缓解或促进情况

Tab. 5 Alleviation or promotion of the interaction of ocean warming and calcification rate by ocean acidification treatments

珊瑚物种 处理组 钙化速率 /(μmol·cm-2·h-1)
27℃→29℃(轻度) 29℃→31℃(中度) 27℃→31℃(深度)
鹿角杯形珊瑚 8.1(处理1) -0.0432 -0.0742 -0.1173
7.7(处理2) -0.0272(+) 0.0069(+) -0.0202(+)
7.4(处理3) 0.0298(++) -0.0322(++) -0.0024(++)
丛生盔形珊瑚 8.1(处理1) -0.0386 -0.0097 -0.0483
7.7(处理2) -0.0070(+) 0.0262(+) 0.0192(+)
7.4(处理3) 0.0345(++) -0.0066(+) 0.0279(++)

注: ＋表示与处理1比较, 处理2缓解/促进升温对钙化速率的负面/正面影响; ++表示与处理1和处理2相比, 处理3均缓解/促进升温对钙化速率的负面/正面影响; -表示与处理1比较, 处理2加剧/减少升温对钙化速率的负面/正面影响; - -表示与处理1和处理2相比, 处理3均加剧/减少升温对钙化速率的负面/正面影响

2.3 升温和酸化对两种造礁石珊瑚共生虫黄藻叶绿素荧光指数(Fv/Fm)的影响

从图3中可看出鹿角杯形珊瑚共生虫黄藻叶绿素荧光指数(Fv/Fm)对各处理均不敏感(P>0.05)。总体而言, 鹿角杯形珊瑚在每种温度和pH处理下的荧光指数均高于同条件下的丛生盔形珊瑚。随着培养周数的增加, 该珊瑚的在不同温度下的荧光指数均呈现不同程度的下降, 且在第4周均汇聚在荧光指数为0.60的区域周围上下浮动。
图3 鹿角杯形珊瑚和丛生盔形珊瑚共生虫黄藻叶绿素荧光指数(Fv/Fm) 对海水酸化与升温的响应

Fig. 3 The effects of ocean acidification and warming on symbiotic zooxanthellae chlorophyll fluorescence index (Fv/Fm) of Pocillopora damicornis and Galaxea fascicularis

丛生盔形珊瑚对海水酸化或升温不敏感(P>0.05), 但对两者的联合作用有显著的差异性(P≤0.05)。与鹿角杯形珊瑚相比, 丛生盔形珊瑚对各处理的响应比较复杂。如图3所示, 27℃条件下的丛生盔形珊瑚荧光指数在各培养周数的变化不大, 且在第4周稳定在0.60附近与鹿角杯形珊瑚一致。但在29℃和31℃的条件下, 可观察到该珊瑚各周的荧光指数变化在不同温度和酸化条件下变化较大, 其荧光指数在各周的变化无明显规律性, 但与27℃相比, 第4周的荧光指数分布明显较分散, 不同的pH下的荧光指数分散在0.45至0.65范围内。
综上, 在共生虫黄藻叶绿素荧光指数(Fv/Fm)上, 鹿角杯形珊瑚的Fv/Fm高于丛生盔形珊瑚, 且对每种处理都呈现不同程度的不适应性。而丛生盔形珊瑚适应情况多变, 对海水酸化与升温具有一定的抵抗性, 并且对酸化与升温引起的珊瑚Fv/Fm数值的降低有缓解作用。

3 讨论

3.1 海水升温、酸化对两种造礁石珊瑚生长速率、钙化速率的影响

本研究中两种造礁石珊瑚的生长速率对海水升温的适应性较好, 但丛生盔形珊瑚的生长速率较鹿角杯形珊瑚更适应海水酸化。随着海水的酸化程度增加, 其生长速率增加明显, 而鹿角杯形珊瑚的则有所降低。以往对环境条件改变影响珊瑚生长速率的研究相对较少, 但不少文献研究发现海水酸化和升温的交互作用可导致珊瑚的钙化速率显著下降, 如柱状珊瑚(Stylophora pistillata)在海水温度为27℃、29℃及pCO2为395µatm、700µatm的条件下, 其钙化速率的变化情况与本研究中鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)和丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)变化情况一致(Reynaud et al, 2003)。与Comeau的研究结果不同, 本研究通过独立样本t检验发现种类间的差异性与珊瑚的骨骼形态和构造、生长速率无关(P> 0.05), 而与虫黄藻的光合特征(P≤0.05)有密切的联系(Comeau et al, 2014), 但本研究中鹿角杯形珊瑚的Fv/Fm总高于丛生盔形珊瑚, 其原因可能与丛生盔形珊瑚对热应激更敏感有关, 热应激会通过破坏珊瑚-甲藻共生关系从而导致共生藻类的析出、光合作用丧失等(van der Zande et al, 2020)。同样地, Cristiana比对指形轴孔珊瑚(Acropora digitifera)和指状蔷薇珊瑚(Montipora digitata)的研究发现虽然快速生长模型被支持, 但其实际是快速生长物种的代谢速率的高增加, 而不总是与生长速率有关(Manullang et al, 2020)。
研究表明, 钙化速率的变化受珊瑚温度阈值的影响, 珊瑚钙化速率的温度阈值一般在26℃~28℃ (Buddemeier et al, 1976)。对于高阈值的珊瑚而言, 在短期培养实验时海水温度的升高能够减轻酸化效应(Muehllehner et al, 2008)。本研究中, 设置的三个温度略高于珊瑚的温度阈值, 升温减缓了鹿角杯形珊瑚在酸化条件下对钙化速率的影响, 且在正常pH的条件下能够促进钙化速率。换而言之, 海水的升温本身可通过促进珊瑚虫的酶活性、加快珊瑚虫的代谢速率等方式致使珊瑚产生潜在的热应激适应, 而被海水酸化的效应所抵消(Baker et al, 2004; Marshall et al, 2004; Edmunds, 2005; Anthony et al, 2008)。与之相反, 本研究中丛生盔形珊瑚在海水升温的条件下, 与酸化形成协同作用致使珊瑚的钙化速率显著下降。甚至在正常pH的海水中培养, 升温至31℃条件下, 丛生盔形珊瑚的钙化速率变为负值。总而言之, 丛生盔形珊瑚的钙化速率对热应激和酸应激均不太适应, 其原因可能与本研究所设置的实验周期较短, 且实验组的海水温度和pH高于珊瑚阈值有关。另外, Kornder等(2018)使用生态荟萃(ecological meta-analyses)分析了62篇酸化升温对钙化速率影响的研究得出两因子间存在附加作用的结论也支持这一观点, 适度温度的升高有利于缓解作用的发生, 但是较高温度下酸化对钙化速率有恶化作用; 此外, 通过进一步分析发现当pCO2超过700ppm(≈680μatm)、温度上升超过3℃时, 钙化速率下降30%, 而低于这一条件钙化速率不受影响。本研究中所设置的海水温度分别上升3℃和6℃, 且pCO2在pH 7.7时亦超过680μatm, 因此鹿角杯形珊瑚的钙化速率变化模式更贴近该观点。

3.2 两种造礁石珊瑚对升温和酸化影响的调整适应模式

两种造礁石珊瑚对海水升温和酸化联合作用的调整适应模式不同, 这可能是其对外界环境响应存在种间差异的又一原因。本研究的结果显示鹿角杯形珊瑚在面临升温和酸化的双重作用下, 其调整适应模式较复杂, 钙化速率与生长速率之间的相关系数不显著(r=0.29, P=0.45), 而丛生盔形珊瑚的钙化速率与生长速率之间存在显著的负相关(r=-0.85, P=0.004), 即可推断出丛生盔形珊瑚通过抑制钙化速率、维持/增加生长速率的调整模式以适应升温和酸化的海洋环境。丛生盔形珊瑚的该种现象称为“拉伸调节”(stretch-modulation), 即块状珊瑚在面对恶劣环境时会通过牺牲骨骼密度为代价, 以达到与平常环境相同或比之更快的速度拉长骨骼生长的目的, 从而更好地适应环境的变化并期望物种得以长期生存(Manzello, 2010)。但与之相反的鹿角杯形珊瑚的适应模式, 其具体的机理与适应结果有待进一步深入研究。

4 结论

本研究中鹿角杯形珊瑚和丛生盔形珊瑚对海水升温和酸化的反应存在种间特异性。其中, 海水酸化对鹿角杯形珊瑚的钙化速率有显著的影响, 且pH 7.4时的钙化速率显著低于pH 7.7和8.1的情况; 海水升温在高pH时能促进该珊瑚的钙化速率, 在低pH时则降低。海水酸化对丛生盔形珊瑚的生长速率有显著影响, 且该珊瑚的生长速率在海水升温和酸化中持续增长。酸化和升温联合因子对鹿角杯形珊瑚的钙化速率的缓解作用较丛生盔形珊瑚显著。鹿角杯形珊瑚的共生虫黄藻叶绿素荧光指数(Fv/Fm)显著高于丛生盔形珊瑚。另外, 鹿角杯形珊瑚和丛生盔形珊瑚对海水升温和酸化的调整与适应模式也存在种间特异性。

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