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Journal of Tropical Oceanography >

2023 , Vol. 42 >Issue 5: 64 - 75

DOI: https://doi.org/10.11978/2022226

Marine Biology

Community structure, function, and molecular ecological network of fungi in the tropical seagrass Thalassia hemprichii sediment

  • LING Juan , 1, 2, 3, 4, 5 ,
  • LIANG Tongyin 1, 2, 3, 6 ,
  • YUE Weizhong 1 ,
  • HUANG Xiaofang 1, 2, 3, 5, 6 ,
  • SUN Cuici 1 ,
  • ZHANG Jian 1 ,
  • ZHANG Yuhang 1, 2, 3, 6 ,
  • ZHOU Weiguo 1 ,
  • DONG Junde , 1, 2, 3, 4
Expand
  • 1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. Sanya Institute of Ocean Eco-Environmental Engineering, Key Laboratory of Tropical Marine Biotechnology of Hainan Province, Sanya 572000, China
  • 3. Guangdong Provincial Observation and Research Station for Coastal Upwelling Ecosystem, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Shantou 515041, China
  • 4. Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, Chinese Academy of Sciences, Sanya 572000, China
  • 5. Innovation Academy of South China Sea Ecology and Environmental Engineering, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 5114581,China
  • 6. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
DONG Junde. email:

Received date: 2022-10-24

  Revised date: 2022-12-09

  Online published: 2022-12-26

Supported by

Hainan Provincial Natural Science Foundation of China(422QN440)

National Natural Science Foundation of China(41676163)

National Natural Science Foundation of China(42276160)

National Natural Science Foundation of China(42206129)

Guangdong Basic and Applied Basic Research Foundation(2023A1515012124)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province of China(2021B1212050023)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province of China(2020B1212060058)

Fold

Abstract

Fungi are essential components of seagrass ecosystems, and they play important roles in maintaining seagrass health and nutrient cycling in the ecosystem. To elucidate the fungal community structure and their functions in seagrass sediment, we used Illumina MiSeq high-throughput sequencing technique to investigate the fungi in sediments of tropical seagrass Thalassia hemprichii in Hainan Island and Xisha Islands, respectively. FUNGuild database was introduced to predict fungi trophic types and annotate fungi guilds. Results showed that phylum Ascomycota (relative abundance 24.30% ~ 76.20%) and Basidiomycota (relative abundance 4.98% ~ 52.24%) were the dominant phyla in the two study areas, but the relative abundance of phylum Ascomycota was significantly different between the two study areas (p < 0.05). The percentage of OTUs numbers in seagrass sediment fungi shared in the two regions was 5.15%, and their relative abundance was 31.19%. In addition, there were significant differences between the Alpha diversity index (Shannon and Phylogenetic diversity) and Beta diversity of the fungal communities of seagrass sediments in the two study areas (p < 0.05). The FUNGuild functional prediction analysis revealed that the main fungal trophic types were undetermined (relative abundance 72.11% ~ 91.92%). The trophic types of the rest fungi were Symbiotroph, Saprotroph, and Pathotroph, and these three trophic types could be further divided into 41 functional guilds. Network analysis for fungal groups based on random matrix theory (RMT) showed that the fungi network structure of seagrass T. hemprichii sediment in Hainan Island was more complex, with higher average clustering coefficients, longer average path lengths, and higher densities. These fungal communities may be more sensitive to environmental change. While the fungal communities of seagrass T. hemprichii sediment in Xisha Islands were more modulized, the fungus belonging to Class Sordariomycetes was the key taxon in the molecular ecological network. This study provides essential primary data and theoretical support for further study on the structure and function of fungi in seagrass ecosystems, microbial resource mining, and ecological applications.

Key words： seagrass ecosystem; fungi community; FUNGuild; trophic type; molecular ecological network

Cite this article

LING Juan , LIANG Tongyin , YUE Weizhong , HUANG Xiaofang , SUN Cuici , ZHANG Jian , ZHANG Yuhang , ZHOU Weiguo , DONG Junde . Community structure, function, and molecular ecological network of fungi in the tropical seagrass Thalassia hemprichii sediment[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2023 , 42(5) : 64 -75 . DOI: 10.11978/2022226

海草是海洋中唯一一类能够在海水中完成整个生长发育过程的被子植物, 成片的海草组成海草床, 是保护海岸带的天然屏障, 也是蓝碳生态系统的重要组成, 其经常与红树林和/或珊瑚礁临近分布(Nguyen et al, 2021)。由于海草床具有较高的生产力以及生物多样性, 它与珊瑚礁和红树林生态系统并称为三大典型海洋生态系统。海草在全球范围内具有广泛的分布, 海草床生态系统的微生物可以通过产生天然抗生素等途径减少细菌病原体数量, 将对人类和海洋生物的致病菌数量减少高达50% (Lamb et al, 2017), 并通过有效地捕获微塑料、降解多环芳烃等污染物等途径保护海草床的生态环境(Sanchez-Vidal et al, 2021)。此外, 海草床生态系统作为蓝色碳汇的重要组成, 在减缓气候变化方面发挥着重要的作用。然而, 目前全球海草床普遍处于衰退状态, 如何能够有效地促进海草床生态系统的修复并且扭转海草床衰退的趋势是目前国内外生态学领域研究的热点(Xiao et al, 2020; Lucero et al, 2021; Zimmerman, 2021)。
微生物是海草床的重要组成部分(Conte et al, 2021), 其与海草构成了紧密的“海草共生功能体”, 两者的相互作用贯穿海草萌芽、开花、结果和衰退等各个生长阶段(Ugarelli et al, 2017; Cavicchioli et al, 2019; Tarquinio et al, 2019), 所以海草生长与微生物的群落组成和代谢能力等紧密关联。真菌是微生物的重要组成部分, 广泛分布在开放水域、深海缺氧环境、红树林、海草床和海藻床等多种海洋生态系统中(Nagahama et al, 2003; Bass et al, 2007; Gao et al, 2010; Edgcomb et al, 2011; Jones et al, 2012; Rämä et al, 2014; Tisthammer et al, 2016); 其在食物链中扮演生产者和分解者等多种角色, 以腐生、寄生和共生的形式存在, 能够有效地分解凋落物及难溶有机物, 从而提供养分、改善沉积物理化性质, 缓解重金属等污染物的胁迫, 在沉积物的营养物质转化、养分循环和能量流动过程中发挥着重要的作用(Tasdemir, 2017), 因此在生态系统的碳、氮和硫循环等过程中发挥着重要的作用。
海草是碎屑食物链生物量的主要组成, 而真菌是作为该生态系统中的重要分解者, 因此其物种组成和丰度影响生态系统的碳循环(Orth et al, 2006)。已有研究表明, 真菌通过物种间的相互作用影响海草的健康, 还可以通过腐生和降解作用将死亡的海草转化为可利用的、具有丰富营养价值的残渣, 以提供给生态系统中的其他生物(Raghukumar, 2017), 其中寄生营养型真菌可能对海草生产力产生负面影响。然而, 相比陆地真菌及海洋其他微生物, 海洋真菌研究较为滞后, 在海洋生态系统的重要作用也通常被忽略。
泰来草(Thalassia hemprichii)隶属于泰来草属, 是多年生沉水单子叶植物, 主要分布在热带西太平洋—印度洋海区, 是中国热带海草主要优势种之一(黄小平 等, 2018), 也是海南省分布最为广泛的优势种。海南省是我国海草床分布面积最大(5634.2ha)、种类最多的省份(14种), 占我国海草总面积约64%。由于受到气候变化和人类活动等诸多因素影响, 海南省海草床普遍处于衰退状态。明确海草床真菌群落结构组成和物种多样性, 有助于分析真菌在生态系统物质循环中的重要作用, 对深入研究真菌与海草床衰退之间的关系具有重要的意义。然而目前关于热带区域海草泰来草的真菌的研究较少(Ling et al, 2015; 李伟, 2019; Ettinger et al, 2020)。海南岛属于热带季风气候, 拥有珊瑚礁、红树林和海草床等多个典型海洋生态系统, 然而由于城镇化建设和旅游业发展, 其受到人类活动影响较大。而同属于热带的西沙群岛远离大陆, 受到人类活动较小, 是典型的岛礁生态系统。基于此, 本文拟以这两个不同区域的海草泰来草沉积物的真菌为主要研究对象, 联合应用高通量测序技术和FUNGuild数据库以比较不同采样区域泰来草沉积物真菌的群落结构和功能的差异, 明确热带海草泰来草沉积物真菌物种、营养类型和功能类群, 相关研究结果能够为海草床生态系统真菌结构与功能的深入研究、资源挖掘与生态应用提供重要的基础数据和理论支撑。

1 材料与方法

1.1 研究区域与样品采集

本文的研究区域主要包括海南岛和西沙群岛两个区域, 具体包括海南岛的陵水新村湾海草特别保护区(X, 18°30′N, 109°59′E)、三亚珊瑚礁自然保护区(SY, 18°12′N, 109°30′E)和西沙群岛的永兴岛(YX, 15°47′—17°08′N, 110°10′—112°55′E)、石岛(S, 16°50′06″N, 112°22′10″E)。陵水新村湾为天然的潟湖, 其西部与南海相接, 优势海草种类为泰来草和海菖蒲(Enhalus acoroides)。三亚湾位于海南岛的南部, 是我国典型的开放性热带海湾, 该处海草种类仅有泰来草一种(凌娟 等, 2010; Ling et al, 2018)。西沙群岛位于南海中部, 它是由40多个小岛、沙洲、暗礁组成, 沿东北—西南方向可分为东岛和西岛。西沙群岛的永兴岛海草床的不同海草种类处于片状或块状分布, 整个海草床呈混生状态, 其海草种类包括泰来草、喜盐草(Halophila ovalis)和二药草(Halodule wrightii)等; 石岛的海草种类主要为泰来草和喜盐草(Ling et al, 2018)。所有样品按采样站位和海草种类进行编号(表1), 两个研究区域均受东亚季风气候影响。2015年5月28日—6月1日在上述站位进行样品采集, 待低潮期在每个采样位点使用无菌铲采集健康海草泰来草根周边的表层沉积物(0~10cm)置于无菌采样袋中, 每个样点3个重复; 若海草床为混生状态, 尽量采集泰来草片状或块状区中心位置处沉积物样品。将采集到的样品立即置于冰盒后并加入足量冰袋、避光保存带回实验室, 用于提取DNA的沉积物样品置于-80℃超低温冰箱中储存直至室内分析。
表1 热带海草泰来草沉积物样品编号、采样区及其相关信息

Tab. 1 The information of seagrass Thalassia hemprichii sediment

序号 分组 编号 样品 采样地 海草种类组成 具体时间 经纬度
1 海南岛 XCT 泰来草
沉积物		 海南岛陵水新村湾海草特别保护区 泰来草海菖蒲 2015年6月1日 18°30′N, 109°59′E
2 海南岛 SYT 泰来草
沉积物		 海南岛三亚珊瑚礁自然保护区 泰来草 2015年6月1日 18°12′N, 109°30′E
3 西沙群岛 YXT 泰来草
沉积物		 西沙群岛永兴岛 泰来草、喜盐草、
二药草		 2015年5月28日 16°50′32″N, 112°20′41″E
4 西沙群岛 SDT 泰来草
沉积物		 西沙群岛石岛 泰来草、喜盐草 2015年5月28日 16°50'06″N, 112°22′10″E

1.2 样品处理

海草沉积物真菌群落DNA采用OMEGA土壤DNA提取试剂盒(Omega Bio-tek, Norcross, GA, USA)进行提取, 提取的具体方法参考说明书。提取后的DNA经纯化试剂盒E.Z.N.A.® (MoBio, CA, USA)进行纯化后, 用1.2%琼脂糖凝胶电泳检测DNA的完整性, 并使用NanoDrop 2000分光光度计(Thermo Scientific, USA)检测DNA浓度和质量。将检测合格的DNA样品用于真菌群落扩增, 扩增引物为gITS7F (5′-GTGARTCATCGARTCTTTG-3′)和ITS4R (5′-TCCTCCGCTTATTGATATGC-3′)(Ihrmark et al, 2012)。参考Wu等(2015)和Qi等(2021)采用两步法对ITS2区域进行扩增, 第一轮扩增体系为50μL, 包括5μL 10×PCR buffer Ⅱ (包括dNTPs), 0.5U高保真AccuPrimeTaq DNA 聚合酶(life technologies, USA), 0.4μM的正反引物, 10ng 模板DNA; PCR反应程序为94℃预变性 1min, 变性94℃ 20s, 退火53℃ 25s和延伸68℃ 45s, 10个循环, 然后延伸 68℃ 10min。第二轮扩增体系为25μL, 包括2.5μL 10×PCR buffer Ⅱ (包括dNTPs), 0.5U高保真AccuPrimeTaq DNA 聚合酶(Life Technologies, USA), 0.4μM的正反引物, 15μL的第一轮PCR产物作为模板。第二轮PCR程序同第一轮条件相同, 其循环数为26个, 扩增过程中设置阳性对照; 并应用PicoGreen对最终的扩增产物进行定量分析。将PCR产物用于文库构建, 通过Illumina MiSeq平台进行测序(Illumina, Inc. CA, USA)。

1.3 数据分析

测序数据的预处理在Galaxy网站(http://zhoulab5.rccc.ou.edu:8080)进行: 依次经过去除引物序列、剔除低质量序列后应用Flash软件拼接原始序列、去嵌合体等步骤获得大小为200~300碱基的目的片段, 在获得分类操作单元(operational taxonomic units, OTUs)表格之前去除对应Reads只有一条的序列的Singletons, 并按照样品中的最低序列数对OTU表格进行抽平, 使得每个样品的序列数目一致。基于97%的序列相似度通过RDP classifier中的UNITE数据库进行物种注释(Abarenkov et al, 2010; Nilsson et al, 2019; Zhao et al, 2019), 并与OTU表格合并获得真菌的完整群落信息。基于测序结果, 应用FUNGuild数据库对真菌的营养类型和功能类群进行预测(Nguyen et al, 2016), 获得的信息包括营养级(trophic mode)、功能分组(guild)、可信度(confidence)、生长形态(growth morphology)、特征(trait)、备注(notes)和比对信息来源(citation/source)。本研究中选用可信度为极可能(highly probable)和很可能(probable)两个等级。

1.4 分子生态网络分析

采用基于随机矩阵模型(random matrix theory, RMT)的分子生态网络构建方法, 对所获得的真菌群落的高通量测序数据在分子生态网络平台(http://ieg4.rccc.ou.edu/MENA/)进行分析, 确定不同研究区域分子网络的节点(node)、边(edge)、连通度(connectivity)、路径长度(path length)、群聚系数(clustering coefficient)和模块性(modularity)等相关信息(Zhou et al, 2010; Deng et al, 2012), 并利用Gephi软件(https://gephi.org/)将网络模型进行可视化分析(Bastian et al, 2009)。此外, 用Zi (模块内连通度)和Pi (模块间连通度)值表示每个节点在拓扑结构中的作用, 不同节点的拓扑学角色可以作为关键物种的依据。基于此, 网络中所有节点分成4个部分: 外围节点(peripherals, Zi < 2.5且Pi < 0.62)、模块枢纽(module hubs, Zi > 2.5且Pi < 0.62)、连接器(connector, Zi < 2.5且Pi > 0.62)和网络枢纽(network, Zi > 2.5且Pi > 0.62), 其中外围节点的连接程度较低且仅仅与模块内部节点连接, 连接器连接程度较低且仅仅与几个模块连接, 模块枢纽连接程度高且但是仅与模块内部节点连接, 网络枢纽连接程度高同时具有模块枢纽和连接器的作用(汪峰 等, 2014)。模块枢纽、连接器和网络枢纽中的OTU类群被认为是在微生物网络中起到关键连接作用的关键物种(Keystone)(Banerjee et al, 2018)。

1.5 统计分析

试验数据的统计与绘图应用R统计分析软件(version 3.6.2)完成, 统计差异数值p为0.05。通过Vegan软件包(version 2.5)计算真菌群落的α多样性指数, 包括物种多样性指数(丰富度richness、香农指数Shannon)和系统发育多样性指数(phylogenetic diversity, PD)(Oksanen et al, 2021)。应用群落结构差异相似性分析(analysis of similarities, ANOSIM)方法对不同区域海草沉积物真菌群落进行差异性分析。应用主坐标分析(principal coordinates analysis, PCA)对研究区域海草真菌沉积物群落结构的β多样性进行分析。将测序所获得的真菌群落原始数据提交到NCBI的SRA数据库, 登录号为PRJNA496526。

2 结果

2.1 海草根际沉积物真菌群落的结构组成和多样性分析

对海南岛和西沙群岛海草沉积物真菌群落进行ITS基因扩增测序, 经过质控后共得到110832条有效序列, 在97%相似度水平下获得825个OTUs, 隶属于4门20纲53目112科197属279种。泰来草沉积物真菌的群落结构组成具体如图1所示, 在门水平上其优势菌为子囊菌门(Ascomycota)和担子菌门(图1a), 其中子囊菌门(Basidiomycota)的相对丰度在海南岛和西沙群岛两个研究区域间存在显著性差异(t-test, p< 0.05), 它们在海南岛和西沙群岛海草沉积物真菌群落中的相对丰度分别为29.21%和61.70%; 担子菌门在两个研究区域的相对丰度分别是28.61%和6.85%, 无显著性差异(t-test, p>0.05)。壶菌门(Chytridiomycota)和接合菌门(Zygomycota)在两个研究区域的真菌群落中相对丰度都较低(图1a)。此外, 两个研究区域的真菌群落结构组成在纲水平上也存在显著性差异(p< 0.05), 其中具有显著性差异的纲包括座囊菌纲(Dothideomycetes)、散囊菌纲(Eurotiomycetes)、锤舌菌纲(Leotiomycetes)、粪壳菌纲(Sordariomycetes)和银耳纲(Tremellomycetes)等, 其中优势种类为座囊菌纲(Dothideomycetes)(相对丰度: 海南岛, 3.18%; 西沙群岛, 9.79%)和散囊菌纲(Eurotiomycetes)(相对丰度: 海南岛, 1.93%; 西沙群岛, 8.96%)。
图1 海草泰来草沉积物的真菌群落组成(a~b)与α和β多样性分析(c~f)

a. 门水平上的真菌群落结构组成; b. 纲水平上的真菌群落结构组成; c.香农指数; d. 丰富度; e. 系统发育多样性; f. β多样性的主坐标分析主成分PCoA分析。图c~e中相同的小写字母表示不同研究区域间无显著性差异(p>0.05)而不同小写字母代表不同研究区域间具有显著性差异(p<0.05)。HN表示海南岛; XS表示西沙群岛

Fig. 1 Fungal community composition and diversity analysis of seagrass sediments. The fungal community composition at the phylum level (a) and class level (b), respectively. The alpha diversity of fungal communities: Shannon index (c), richness (d), and phylogenetic diversity (e); principal coordinate analysis of beta diversity PCoA analysis (f)

西沙群岛海草沉积物真菌群落的香农指数(Shannon index)、丰富度(richness)和系统发育多样性(phylogenetic index)等α多样性指数都高于海南岛真菌群落, 其中香农指数和系统发育多样性指数在两个研究区域之间存在显著性差异(t-test, p<0.05)(图1c和1e), 表明两者的真菌群落物种多样性(香农指数)和遗传多样性都具有显著性差异。PCoA主坐标分析结果显示, PCoA1和PCoA2的贡献率分别为44.05%和36.51%, 并且海南岛和西沙群岛的泰来草沉积物真菌群落结构存在显著性差异(ANOSIM, r=0.40, p< 0.05)(图1f)。
基于韦恩图对所有泰来草沉积物真菌的群落结构进行分析, 发现研究区域泰来草沉积物共有的OTUs为30个(其中子囊菌门20个、担子菌门5个), 其占OTUs总个数的比例为5.15%, 相对丰度可达31.19%, 其中西沙群岛石岛真菌群落中共有的OTUs比例最高(58.65%)(图2a)。各个不同采样位点的泰来草沉积物真菌群落中有一些特有的OTUs, 其中新村61个、三亚湾72个、永兴岛111个、石岛97个。核心真菌类群在门水平上为担子菌门(66.67%)和子囊菌门(16.67%), 在属水平上包括枝孢属(Cladosporium)、青霉菌属(Penicillium)、篮状菌属(Talaromyces)、正青霉属(Eupenicillium)、红酵母属(Rhodotorula)、赤霉属(Gibberella)、马拉色霉菌属(Malassezia)、柄孢壳属(Podospora)和核腔菌属(Pyrenophora)。
图2 泰来草沉积物真菌群落的OTU组成(a)、营养类型(b)和生态功能类群(c)的韦恩图分析

XCT和SYT为海南岛沉积物样品编号; YXT和SDT为西沙群岛沉积物样品编号

Fig. 2 The fungal community OTU composition (a), trophic Mode (b) and guild (c) in seagrass sediments based on the Venn diagram analysis

2.2 海草根际沉积物真菌的营养类型和功能类群

利用FUNGuild数据库预测泰来草沉积物的真菌群落营养类型, 结果显示大部分真菌营养类型未知。海南岛和西沙群岛泰来草沉积物真菌仅有8.08%和27.89%的OTUs可以确定营养类型, 主要包括8个已知营养类型(图3a)。海南岛和西沙群岛两个研究区域泰来草沉积物中的各营养型相对丰度分别为腐生营养型(3.36%、2.59%)、病理营养型(12.10%、4.97%)、病例营养-腐生营养-共生营养型(2.51%、4.97%)、共生营养型(0.54%、2.43%)、腐生营养-共生营养型(0.23%、2.26%)、病理营养-共生营养型 (0.37%、0.89%)和病原菌-腐生营养-共生营养型 (0.11%、0.16%)。腐生-共生型仅存在西沙群岛泰来草沉积物真菌群落中(图2b)。其中腐生营养型的平均相对丰度最高(7.73%)、病理营养型次之(3.74%)。
图3 海草泰来草沉积物真菌群落营养类型组成(a)及具有显著性差异的功能类群(b)分析

横坐标轴的a表示植物病原菌; b表示植物病原-木腐菌; c表示真菌寄生菌-未定义腐生菌; d表示未定义腐生菌; e表示排泄物腐生菌-内生菌-凋落物腐生菌-未定义腐生菌; f表示内生菌。HN表示海南岛; XS表示西沙群岛

图b The analysis of trophic mode (a) and guilds (b) of fungal communities in seagrass sediments (a: Plant Pathogen; b: Plant Pathogen-Wood Saprotroph; c: Fungal Parasite-Undefined Saprotroph; d: Undefined Saprotroph; e: Dung Saprotroph-Endophyte-Litter Saprotroph-Undefined Saprotroph; f: Endophyte). (HN: Hainan Island; XS: Xisha Island)

将所获得的营养型进一步根据真菌对环境资源的吸收利用的方式进行划分为41个生态功能群, 其中相对丰度超过1%且功能明确的生态功能群如下: 海南岛中只有植物病原菌(1.11%) 1个类群, 而西沙群岛样品包括植物致病菌(4.49%)、共生营养-排泄物腐生菌-内生菌-凋落物腐生菌-未定义腐生菌(2.26%)、动物病原体-内生菌-地衣寄生虫-植物病原体-木腐菌(1.12%)、动物病原-内生-植物病原-木腐菌(1.40%)、地衣共生类群(1.09%)和真菌寄生虫-未定义腐生菌(1.10%) 6个功能类群。两个组共有的功能类群有8个, 如外生菌根菌、真菌寄生-未定义腐生菌等(图2c)。深入研究发现两组之间有6个功能类群存在显著性差异, 具体包括病原菌营养型植物病原菌、病原菌-腐生-共生菌营养型的植物病原-木腐菌、病原菌-腐生-共生菌营养型的真菌寄生菌-未定义腐生菌、腐生菌营养型的未定义腐生菌、腐生-共生营养型和共生营养型的内寄生菌(图3b)。这6个功能群在西沙群岛泰来草沉积物中的相对丰度均高于海南岛泰来草沉积物样品, 其中相对丰度最高的生态功能群为腐生-共生营养型的未定义腐生菌, 相对丰度高达11.38%, 而它在海南岛泰来草真菌沉积物群落中相对丰度仅为2.93%; 植物病原菌在海南和西沙群岛泰来草沉积物真菌群落中的相对丰度分别是1.11%和4.49%。

2.3 真菌群落的分子生态网络分析

分别构建了海南岛和西沙群岛两个研究区域泰来草沉积物真菌群落分子生态网络, 其相似性阈值分别为0.95和0.83。两个研究区域的分子生态网络的平均聚集系数、平均路径长度和模块性均高于随机网络的数值(表2), 其网络拓扑性质存在较大差异(图4), 如海南岛分子生态网络的网络节点数为61, 连线数为515, 而西沙群岛分子生态网络的网络节点数和连线数分别为101和201。在两个分子生态网络中, 子囊菌门真菌都占据优势地位, 两个分子生态网络均以正相关关系的互惠作用占主导地位, 其中西沙群岛真菌间的正相关比例更高(57.71%)。连通度是指网络节点之间的连接强度, 海南岛泰来草沉积物真菌之间的连通度为16.885, 远高于西沙群岛真菌群落连通度(3.980); 其真菌之间的平均聚集系数(0.589)也高于西沙群岛泰来草沉积物真菌群落(0.257), 平均路径长度为2.308, 密度为0.281。西沙群岛泰来草沉积物真菌之间连通性低(3.980), 平均路径长度为4.776, 密度0.040。海南岛泰来草沉积物真菌群落之间具有更紧密的联系, 其连通性和平均聚类系数为0.936和0.589, 分子生态网络结构更复杂, 而西沙群岛泰来草沉积物真菌的连通性和平均聚类系数为0.769和0.259, 真菌间相互作用更弱。海南岛海草沉积物真菌群落的分子模块性(0.172)低于西沙群岛真菌群落模块性(0.740), 各节点紧密程度更高而模块化程度较低。
表2 海南岛和西沙群岛泰来草沉积物真菌群落分子生态网络的拓扑参数

Tab. 2 Molecular ecological network topological parameters of fungal communities in the Hainan Island and Xisha Islands

研究
区域		 分子生态网络 随机网络
节点 连线数 阈值 平均连通度 平均聚集系数 平均路径长度 模块性
(模块数)		 密度 正相关 平均路径长度 平均
聚集系数A		 模块性
海南岛 61 515 0.950 16.885 0.589 2.308 0.172(4) 0.281 51.46% 1.862±0.024 0.524±0.016 0.111±0.009
西沙群岛 101 201 0.890 3.980 0.257 4.776 0.740(8) 0.040 57.71% 3.433 ±0.064 0.040 ± 0.013 0.458±0.013
图4 海南岛(a)和西沙群岛(b)海草泰来草沉积物真菌群落结构在门水平上的分子生态网络图

Fig. 4 Molecular ecological network analysis of the fungal community structure of seagrass Thalassia hemprichii in Hainan Island (a) and Xisha Islands (b)

从海南岛真菌群落的分子生态网络拓扑角色分析, 其获得的分子生态网络中所有的网络节点都属于外围节点, 其中仅与各自模块内部的某些节点之间有联系(Pi=0), 没有连接器和模块枢纽(图5a)。西沙群岛真菌群落的分子生态网络中, 有100个OTUs为外围节点, 1个连接器为OTU53 (粪壳菌纲), 其可能在不同模块间起着重要作用。海南岛泰来草沉积物真菌群落中连接度最高的OTU为OTU39 (未分类真菌), 西沙群岛泰来草沉积物真菌群落中连接度最高的真菌为OTU2 (子囊菌门)(图5b)。海南岛泰来草草沉积物真菌群落中平均介数最高的为OTU137 (子囊菌门), 西沙群岛泰来草草沉积物真菌分子生态网络中OTU53 (粪壳菌纲)的平均介数最高(898.16), 其也是真菌群落中的连接器。
图5 海草泰来草沉积物海南岛(a)和西沙群岛(b)真菌群落结构的拓扑角色

基于Zi和Pi值进行节点分类, 以识别关键种类。水平线Zi=2.5, 模块枢纽Zi> 2.5; 垂直线为Pi=0.62, 连接器为Pi>0.62, 虚线表示Zi和Pi值

Fig. 5 Topological roles of fungi in seagrass Thalassia hemprichii sediment in Hainan Island (a) and Xisha Islands (b) (Nodes are classified based on Zi and Pi values to identify the key categories. The horizontal line has a Zi value of 2.5 and the modular hub Zi is > 2.5; the vertical line is Pi value = 0.62 and the connector is Pi > 0.62, the dotted lines indicate Zi and Pi values)

3 讨论

3.1 泰来草沉积物真菌群落物种组成与多样性

通过对我国海南岛和西沙群岛海草泰来草沉积物的真菌群落进行研究, 共获得825个OTUs, 隶属4门20纲53目112科197属。子囊菌门和担子菌门是构成海草泰来草沉积物真菌群落的主要种类, 其中子囊菌在西沙群岛海草沉积物中占绝对优势, 其相对丰度为61.70%。这与我们之前对海南岛新村海草海菖蒲沉积物真菌群落的研究结果较为一致(Ling et al, 2015)。已有研究表明子囊菌门是海洋环境中真菌群落的优势类群, 其广泛分布在深海、盐沼、红树林、海绵和珊瑚礁等环境(Amend et al, 2019), 喜好透气性良好的环境。红树林沉积物真菌群落存在较高的α多样性, 子囊菌门和担子菌门为优势菌(Zhang et al, 2021b)。广东湛江特呈岛红树林区子囊菌门和担子菌门的相对丰度分别为82.75%和12.75%, 其中子囊菌门的青霉菌属(9.8%)和曲霉菌属(4.4%)为优势属(Xiao et al, 2021)。Panno等(2013)综合应用形态学和分子生物学等多种手段对海草波喜荡草(Posidonia oceanica)的真菌群落组成进行深入分析, 结果显示其子囊菌门中的青霉菌属、枝孢属和枝顶孢属(Acremonium)为其优势属。我们的研究结果也同样发现青霉菌属和枝顶孢属是本研究中所有采样点海草泰来草沉积物真菌群落中所共有的真菌种类, 这些真菌分布的普遍性表明其可能具有重要的生态作用(Venkatachalam et al, 2015)。已知青霉菌能够产生青霉素类抗生素等次级代谢产物, 具有较好的抗菌活性, 是重要的抗菌药物之一。海草床生态系统蕴含着丰富的青霉菌等重要微生物资源, 它们是潜在的重要次级代谢产物的重要来源(Amend et al, 2019)。本研究中海南岛和西沙群岛泰来草沉积物中都存在真菌群落中有较大比例类群的分类地位尚不明确, 表明海草泰来草沉积物中蕴含着潜在丰富且新颖的真菌资源, 还需要进一步加强对泰来草沉积物真菌群落相关的研究工作, 以充分认识和利用我国特有的真菌菌种资源。
生物多样性指数是评价微生物群落的重要指标, 微生物群落多样性能够维持群落在不断变化环境中的功能(García-García et al, 2019)。海南岛和西沙群岛海草沉积物真菌群落在多样性(α和β)之间都存在显著性差异, 这可能是由于不同地理位置人类活动等引起海草营养盐及真菌扩散能力等差异所导致的(Wainwright et al, 2018)。资源的可获得性也是决定植物-真菌多样性关系的重要因素, 并且真菌群落容易受到确定性过程的影响(Zheng et al, 2021), 空间和环境因子都会影响海洋真菌的分布(Tisthammer et al, 2016)。西沙群岛沉积物真菌群落的香农指数、系统发育指数和丰富度等α多样性指数都高于海南岛真菌群落, 其中两个研究区域的香农指数和系统发育指数具有显著性差异。这可能是由于西沙群岛受到人类活动较少, 受到确定性过程的作用较小, 所以泰来草沉积物真菌群落的α物种多样性和遗传多样性更高。真菌群落的多样性指数在微尺度上也有差异性, 已有研究表明海草不同部位如根、根状茎和根际沉积物的真菌群落组成和多样性存在显著性差异, 并且根际沉积物的真菌α多样性低于非根际沉积物, 这可能是由于沉积物盐度和低氧浓度等非生物因素和海草根系分泌的酚类化合物(潜在抗菌剂)等原因造成的(Ettinger et al, 2019), 局部尺度上真菌群落和功能研究也是后续我们需要深入研究之处。

3.2 泰来草沉积物真菌群落的营养类型

FUNGuild是一个可以对真菌的营养类型和生态功能进行比对的数据库, 可以鉴定真菌的营养类型和预测其具体的功能(Nguyen et al, 2016), 近年来在生态学研究中具有广泛的应用(Dang et al, 2021; Zhang et al, 2021b)。真菌营养类型主要包括病理营养型、共生营养型和腐生营养型, 其中腐生营养型真菌主要通过分解死亡的植物或者动物来获取营养物质, 病理营养型通过损害宿主细胞而获得营养, 共生营养主要是通过与宿主细胞交换资源获得营养(Richards et al, 2012)。FUNGuild预测表明两个研究区域的海草沉积物真菌主要为腐生营养型、病理营养型和病原菌-腐生-共生营养型(图3a), 这可能与子囊菌门和担子菌门为该区域的优势菌群有关, 因为多数子囊菌门的真菌营腐生生活, 可以高效地分解和降解有机质; 而担子菌门的真菌主要为腐生或者寄生营养型(Tang et al, 2011), 能够分解难降解的木质纤维素等物质(Yelle et al, 2008; Ma et al, 2013)。以上的真菌功能类群能够将土壤中的大分子有机物质转化为小分子物质, 这些物质部分被其生物及本身利用, 其他有机物质被释放到沉积物中, 以提高沉积物的有机质含量。与细菌相比, 真菌采取更为复杂的“生存策略”, 如通过营养选择或偏好增加代谢功能多样性等多种营养方式, 以适应生存环境的变化(顾美英 等, 2022)。在本研究中, 西沙群岛泰来草沉积物真菌群落中腐生营养型和病理营养型的相对丰度分别为12.10%和4.97%, 均高于海南岛泰来草沉积物真菌群落(3.36%和2.51%), 其中病原菌-腐生-共生营养型仅在西沙群岛泰来草沉积物的真菌群落中有分布, 相对丰度较低, 仅为0.19% (图3b), 这说明不同生境中真菌可能采取了不同的营养方式生存。与共生菌相比, 腐生菌和致病菌的比例较高与植物病害的出现有关(Rim et al, 2021), 本研究中西沙群岛泰来草沉积物真菌群落中腐生菌和病原菌的相对丰度均高于海南岛样品, 这可能是真菌在相对贫营养环境下的一种生存策略。此外, 本研究中泰来草沉积物中大部分真菌(平均相对丰度为82.01%)的营养类型仍处于未知状态, 表明海草泰来草沉积物真菌的功能具有复杂性与较大的开发潜力, 将来可以对海草床生态系统的真菌群落开展分离培养等工作, 并深入研究其功能特性。

3.3 泰来草沉积物真菌的分子生态学网络结构与关键类群

分子生态网络能够有效地反映微生物生态网络的复杂型和稳定性, 分析其关键和重要的功能物种, 在生态系统的保护、修复及预测气候变化对生态系统的影响具有重要的作用, 其微生物的分子生态网络拓扑结构的变化能够反映其对环境的响应(Yuan et al, 2021), 近年来被广泛应用于微生物生态学研究(汪峰 等, 2014; Hernandez et al, 2021; 吴宪 等, 2022)。本研究发现海南岛泰来草沉积物真菌群落分子生态网络节点数量虽然比西沙群岛泰来草沉积物真菌群落少, 但是前者之间的相互作用更为密切, 其连接线与节点数比为8.442, 平均路径长度为2.308, 平均聚类系数为0.589, 表明其连通性更好, 在真菌之间的物质、能量和信息等方面具有更高的传递效率, 在一定程度上能够更快地响应环境的变化, 但是也会导致分子生态网络的稳定性降低, 并可能影响沉积物中营养元素如碳、氮和磷的元素循环, 影响其生态功能(胡晓婧 等, 2018)。西沙群岛泰来草沉积物真菌群落的模块化程度为0.740, 远远高于海南岛真菌群落的模块化程度(0.172), 网络的模块化程度提高能够减少环境变化对分子生态网络的影响, 在一定程度上提高网络的稳定性(汪峰 等, 2014; Yuan et al, 2021)。分子生态网络中的优势真菌主要为子囊菌门的散囊菌纲、粪壳菌纲、锤舌菌纲、座囊菌纲和担子菌门的伞菌纲、微球黑粉菌纲, 它们在真菌之间存在紧密的互利共生关系, 其中粪壳菌纲类群在西沙群岛泰来草沉积物的真菌群落起到连通器的作用, 作为真菌群落中重要的关键类群。土壤真菌是植物生产力的重要基础, 其多样性与生态系统稳定性紧密相关, 并且真菌关键类群的多样性能够增加生态系统的稳定性(Liu et al, 2022)。粪壳菌纲隶属于真菌界子囊菌门盘菌亚门, 其在海洋生态系统中普遍存在, 普遍具有降解腐烂有机质和纤维素等重要的作用, 因此在海草床生态系统沉积物的物质循环和能量流动方面具有重要的作用(Banerjee et al, 2018)。

4 结论

我国海南岛和西沙群岛海草泰来草沉积物真菌群落主要由子囊菌门、担子菌门、壶菌门和接合菌门组成, 其中子囊菌门和担子菌门为优势类群。两个研究区域的物种组成和多样性(α多样性指数和β多样性)存在显著性差异(p<0.05), 其中西沙群岛泰来草真菌的物种和系统发育多样性均显著高于海南岛真菌群落(p<0.05)。FUNGuild功能预测结果表明, 研究区域内大部分海草沉积物真菌群落营养类型和功能类群尚未明确, 已知真菌营养类型主要为腐生营养型、病理营养型和病原菌-腐生-共生营养型, 其中西沙群岛海草沉积物真菌已知营养类型的相对丰度更高。真菌群落的营养型包括41个生态功能群, 其中植物病原菌、植物病原-木腐菌、真菌寄生菌-未定义腐生菌等6种功能类群在两个研究区域内存在显著性差异。基于随机矩阵理论的分子生态学网络显示, 海南岛海草泰来草沉积物真菌的生态网络结构更为复杂, 相互作用更紧密, 具有更快地响应环境变化的潜力; 而西沙群岛海草沉积物真菌群落的模块化程度更高, 平均连通度更低, 其中粪壳菌纲真菌作为关键类群对西沙群岛泰来草沉积物真菌的群落结构和功能可能具有重要调控作用。热带海草泰来草沉积物真菌多样性对其所在海草床生态系统的稳定性具有一定的指示作用, 为深入分析海草真菌群落结构与功能、特定功能菌的深入研究提供了理论依据与指导。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
胡晓婧, 刘俊杰, 魏丹, 等, 2018. 东北黑土区不同纬度农田土壤真菌分子生态网络比较[J]. 应用生态学报, 29(11): 3802-3810.

HU XIAOJING, LIU JUNJIE, WEI DAN, et al, 2018. Comparison on fungal molecular ecological networks of agricultural soils with different latitudes in the black soil region of Northeast China[J]. Chinese Journal of Applied Ecology, 29(11): 3802-3810 (in Chinese with English abstract).

[2]
黄小平, 江志坚, 张景平, 等, 2018. 全球海草的中文命名[J]. 海洋学报, 40(4): 127-133.

HUANG XIAOPING, JIANG ZHIJIAN, ZHANG JINGPING, et al, 2018. The Chinese nomenclature of the global seagrasses[J]. Haiyang Xuebao, 40(4): 127-133 (in Chinese with English abstract).

[3]
李伟, 2019. 海洋真菌分子生态学研究概况、问题与展望[J]. 菌物学报, 38(7): 1021-1032.

LI WEI, 2019. Current status, problems and future prospects of the studies on molecular ecology of marine fungi[J]. Mycosystema, 38(7): 1021-1032 (in Chinese with English abstract).

[4]
凌娟, 董俊德, 张燕英, 等, 2010. 一株珊瑚礁-海草床复合生态系统固氮菌的分离与鉴定[J]. 微生物学通报, 37(7): 962-968.

LING JUAN, DONG JUNDE, ZHANG YANYING, et al, 2010. Isolation and characterization of a N2-fixing bacterium from coral reef-seagrass ecosystem[J]. Microbiology China, 37(7): 962-968 (in Chinese with English abstract).

[5]
汪峰, ZHOU JIZHONG, 孙波, 2014. 我国东部土壤氮转化微生物的功能分子生态网络结构及其对作物的响应[J]. 科学通报, 59(4): 387-396.

WANG FENG, ZHOU JIZHONG, SUN BO, 2014. Structure of functional ecological networks of soil microbial communities for nitrogen transformations and their response to cropping in major soils in eastern China[J]. Chinese Science Bulletin, 59(4): 387-396 (in Chinese with English abstract).

[6]
吴宪, 胡菏, 王蕊, 等, 2022. 化肥减量和有机替代对潮土微生物群落分子生态网络的影响[J]. 土壤学报, 59(2): 545-556.

WU XIAN, HU HE, WANG RUI, et al, 2022. Effects of reduction of chemical fertilizer and substitution coupled with organic manure on the molecular ecological network of microbial communities in Fluvo-aquic soil[J]. Acta Pedologica Sinica, 59(2): 545-556 (in Chinese with English abstract).

[7]
顾美英, 张志东, 唐光木, 等, 2022. 黑果枸杞不同组织内生真菌群落组成及生态功能分析[J]. 菌物学报, 41:1254-1267.

GU MEIYING, ZHANG ZHIDONG, TANG GUANGMU, et al, 2022. Community composition and ecological function of endophytic fungi in different tissues of Lycium ruthenicum[J]. Acta Mycologica Sinica, 41: 1254-1267 (in Chinese with English abstract).

[8]
ABARENKOV K, NILSSON R H, LARSSON K-H, et al, 2010. The UNITE database for molecular identification of fungi-recent updates and future perspectives[J]. The New Phytologist, 186(2): 281-285.

DOI

[9]
AMEND A, BURGAUD G, CUNLIFFE M, et al, 2019. Fungi in the marine environment: Open questions and unsolved problems[J]. MBio, 10(2): e01189-e01118.

[10]
BANERJEE S, SCHLAEPPI K, VAN DER HEIJDEN M G, 2018. Keystone taxa as drivers of microbiome structure and functioning[J]. Nature Reviews Microbiology, 16(9): 567-576.

DOI PMID

[11]
BASS D, HOWE A, BROWN N, et al, 2007. Yeast forms dominate fungal diversity in the deep oceans[J]. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, 274(1629): 3069-3077.

DOI

[12]
BASTIAN M, HEYMANN S, JACOMY M, 2009. Gephi: an open source software for exploring and manipulating networks[C]. Proceedings of the international AAAI conference on web and social media, 3(1): 361-362.

[13]
CAVICCHIOLI R, RIPPLE W J, TIMMIS K N, et al, 2019. Scientists’ warning to humanity: microorganisms and climate change[J]. Nature Reviews Microbiology, 17(9): 569-586.

DOI

[14]
CONTE C, ROTINI A, MANFRA L, et al, 2021. The seagrass holobiont: what we know and what we still need to disclose for its possible use as an ecological indicator[J]. Water, 13(4): 406.

DOI

[15]
DANG QIULING, WANG YAN, XIONG SHANGAO, et al, 2021. Untangling the response of fungal community structure, composition and function in soil aggregate fractions to food waste compost addition[J]. Science of The Total Environment, 769: 145248.

DOI

[16]
DENG YE, JIANG YI-HUEI, YANG YUNFENG, et al, 2012. Molecular ecological network analyses[J]. BMC bioinformatics, 13: 113.

DOI PMID

[17]
EDGCOMB V P, BEAUDOIN D, GAST R, et al, 2011. Marine subsurface eukaryotes: the fungal majority[J]. Environmental Microbiology, 13(1): 172-183.

DOI PMID

[18]
ETTINGER C L, EISEN J A, 2019. Characterization of the mycobiome of the Seagrass, Zostera marina, reveals putative associations with marine chytrids[J]. Frontiers in Microbiology, 10: 2476.

DOI

[19]
ETTINGER C L, EISEN J A, 2020. Fungi, bacteria and oomycota opportunistically isolated from the seagrass, Zostera marina[J]. PloS one, 15(7): e0236135.

DOI

[20]
GAO ZHENG, JOHNSON Z I, WANG GUANGYI, 2010. Molecular characterization of the spatial diversity and novel lineages of mycoplankton in Hawaiian coastal waters[J]. ISME Journal, 4(1): 111-120.

DOI PMID

[21]
GARCÍA-GARCÍA N, TAMAMES J, LINZ A M, et al, 2019. Microdiversity ensures the maintenance of functional microbial communities under changing environmental conditions[J]. ISME Journal, 13(12): 2969-2983.

DOI

[22]
HERNANDEZ D J, DAVID A S, MENGES E S, et al, 2021. Environmental stress destabilizes microbial networks[J]. ISME Journal, 15(6): 1722-1734.

DOI PMID

[23]
IHRMARK K, BÖDEKER I T M, CRUZ-MARTINEZ K, et al, 2012. New primers to amplify the fungal ITS2 region-evaluation by 454-sequencing of artificial and natural communities[J]. FEMS Microbiology Ecology, 82(3): 666-677.

DOI

[24]
JONES E B G, PANG K-L, 2012. Tropical aquatic fungi[J]. Biodiversity and Conservation, 21(9): 2403-2423.

DOI

[25]
LAMB J B, VAN DE WATER J A J M, BOURNE D G, et al, 2017. Seagrass ecosystems reduce exposure to bacterial pathogens of humans, fishes, and invertebrates[J]. Science, 355(6326): 731-733.

DOI PMID

[26]
LING JUAN, LIN XIANCHENG, ZHANG YANYING, et al, 2018. Community composition and transcriptional activity of ammonia-oxidizing prokaryotes of Seagrass Thalassia hemprichii in coral reef ecosystems[J]. Frontiers in Microbiology, 9: 7.

DOI

[27]
LING JUAN, ZHANG YANYING, WU MEILIN, et al, 2015. Fungal community successions in rhizosphere sediment of seagrasses Enhalus acoroides under PAHs stress[J]. International Journal of Molecular Sciences, 16(6): 14039-14055.

DOI

[28]
LIU SHENGEN, GARCÍA-PALACIOS P, TEDERSOO L, et al, 2022. Phylotype diversity within soil fungal functional groups drives ecosystem stability[J]. Nature Ecology and Evolution, 6(7): 900-909.

DOI

[29]
LUCERO T C C, HERRERA-SILVEIRA J A, 2021. Seagrass contribution to blue carbon in a shallow karstic coastal area of the Gulf of Mexico[J]. PeerJ, 9: e12109.

DOI

[30]
MA ANZHOU, ZHUANG XULIANG, WU JUNMEI, et al, 2013. Ascomycota members dominate fungal communities during straw residue decomposition in arable soil[J]. Plos One, 8(6): e66146.

DOI

[31]
NAGAHAMA T, HAMAMOTO M, NAKASE T, et al, 2003. Rhodotorula benthica sp. nov. and Rhodotorula calyptogenae sp. nov., novel yeast species from animals collected from the deep-sea floor, and Rhodotorula lysiniphila sp. nov., which is related phylogenetically[J]. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 53(Pt 3): 897-903.

DOI

[32]
NGUYEN H M, RALPH P J, MARÍN-GUIRAO L, et al, 2021. Seagrasses in an era of ocean warming: a review[J]. Biological Reviews, 96(5): 2009-2030.

DOI

[33]
NGUYEN N H, SONG ZEWEI, BATES S T, et al, 2016. FUNGuild: An open annotation tool for parsing fungal community datasets by ecological guild[J]. Fungal Ecology, 20: 241-248.

DOI

[34]
NILSSON R H, LARSSON K-H, TAYLOR A F S, et al, 2019. The UNITE database for molecular identification of fungi: handling dark taxa and parallel taxonomic classifications[J]. Nucleic Acids Research, 47(D1): D259-D264.

DOI

[35]
OKSANEN J, BLANCHET F, FRIENDLY M, et al, 2021. Vegan: Community ecology package (Version 2. 5-7).2020[Z].

[36]
ORTH R J, CARRUTHERS T J, DENNISON W C, et al, 2006. A global crisis for seagrass ecosystems[J]. Bioscience, 56(12): 987-996.

DOI

[37]
PANNO L, BRUNO M, VOYRON S, et al, 2013. Diversity, ecological role and potential biotechnological applications of marine fungi associated to the seagrass Posidonia oceanica[J]. New Biotechnology, 30: 685-694.

DOI

[38]
QI QI, YUE HAOWEI, ZHANG ZHENHUA, et al, 2021. Microbial functional responses explain alpine soil carbon fluxes under future climate scenarios[J]. MBio, 12(1): e00761-e00720.

[39]
RAGHUKUMAR S, 2017. Fungi in coastal and oceanic marine ecosystems[M]. Heidelberg: Springer.

[40]
RÄMÄ T, NORDÉN J, DAVEY M L, et al, 2014. Fungi ahoy! Diversity on marine wooden substrata in the high North[J]. Fungal Ecology, 8: 46-58.

DOI

[41]
RICHARDS T A, JONES M D M, LEONARD G, et al. 2012. Marine fungi: their ecology and molecular diversity[J]. Annual Review of Marine Science, 4: 495-522.

PMID

[42]
RIM S O, ROY M, JEON J, et al, 2021. Diversity and communities of fungal endophytes from four pinus species in Korea[J]. Forests, 12(3): 302.

DOI

[43]
SANCHEZ-VIDAL A, CANALS M, DE HAAN W P, et al, 2021. Seagrasses provide a novel ecosystem service by trapping marine plastics[J]. Scientific reports, 11(1): 254.

DOI

[44]
TANG YU-SHU, WANG LEI, JIA JIAN-WEI, et al, 2011. Response of soil microbial community in Jiuduansha wetland to different successional stages and its implications for soil microbial respiration and carbon turnover[J]. Soil Biology and Biochemistry, 43(3): 638-646.

DOI

[45]
TARQUINIO F, HYNDES G A, LAVEROCK B, et al, 2019. The seagrass holobiont: understanding seagrass-bacteria interactions and their role in seagrass ecosystem functioning[J]. Fems Microbiology Letters, 366(6): fnz057.

DOI

[46]
TASDEMIR D, 2017. Marine fungi in the spotlight: opportunities and challenges for marine fungal natural product discovery and biotechnology[J]. Fungal Biology and Biotechnology, 4(1): 1-4.

DOI

[47]
TISTHAMMER K H, COBIAN G M, AMEND A S, 2016. Global biogeography of marine fungi is shaped by the environment[J]. Fungal Ecology, 19: 39-46.

DOI

[48]
UGARELLI K, CHAKRABARTI S, LAAS P, et al, 2017. The Seagrass holobiont and its microbiome[J]. Microorganisms, 5(4): E81.

[49]
VENKATACHALAM A, THIRUNAVUKKARASU N, SURYANARAYANAN T S, 2015. Distribution and diversity of endophytes in seagrasses[J]. Fungal Ecology, 13: 60-65.

DOI

[50]
WAINWRIGHT B J, ZAHN G L, ARLYZA I S, et al, 2018. Seagrass-associated fungal communities follow Wallace’s line, but host genotype does not structure fungal community[J]. Journal of Biogeography, 45(4): 762-770.

DOI

[51]
WU LIYOU, WEN CHONGQING, QIN YUJIA, et al, 2015. Phasing amplicon sequencing on Illumina Miseq for robust environmental microbial community analysis[J]. BMC Microbiology, 15(1): 125.

DOI

[52]
XIAO XI, HUANG YUZHOU, HOLMER M, 2020. Current trends in seagrass research in China (2010-2019)[J]. Aquatic Botany, 166: 103266.

DOI

[53]
XIAO YUNZHU, HE MAOYU, XIE JIEFEN, et al, 2021. Effects of heavy metals and organic matter fractions on the fungal communities in mangrove sediments from Techeng Isle, South China[J]. Ecotoxicology and Environmental Safety, 222: 112545.

DOI

[54]
YELLE D J, RALPH J, LU FACHUANG, et al, 2008. Evidence for cleavage of lignin by a brown rot basidiomycete[J]. Environmental Microbiology, 10(7): 1844-1849.

DOI PMID

[55]
YUAN MENGTING M, GUO XUE, WU LINWEI, et al, 2021. Climate warming enhances microbial network complexity and stability[J]. Nature Climate Change, 11(4): 343-348.

DOI

[56]
ZHANG GUANGLIANG, BAI JUNHONG, TEBBE C C, et al, 2021a. Spartina alterniflora invasions reduce soil fungal diversity and simplify co-occurrence networks in a salt marsh ecosystem[J]. Science of the Total Environment, 758: 143667.

DOI

[57]
ZHANG ZHI-FENG, PAN YUE-PING, LIU YUE, et al, 2021b. High-level diversity of basal fungal lineages and the control of fungal community assembly by stochastic processes in mangrove sediments[J]. Applied and Environmental Microbiology, 87(17): e0092821.

DOI

[58]
ZHAO JIANSHU, GAO QUN, ZHOU JIZHONG, et al, 2019. The scale dependence of fungal community distribution in paddy soil driven by stochastic and deterministic processes[J]. Fungal Ecology, 42: 100856.

DOI

[59]
ZHENG YONG, MAITRA P, GAN HUI-YUN, et al, 2021. Soil fungal diversity and community assembly: affected by island size or type?[J]. FEMS Microbiology Ecology, 97(5): fiab062.

DOI

[60]
ZHOU JIZHONG, DENG YE, LUO FENG, et al, 2010. Functional molecular ecological networks[J]. mBio, 1(4): e00169-10.

[61]
ZIMMERMAN R C, 2021. Scaling up: predicting the impacts of climate change on seagrass ecosystems[J]. Estuaries and Coasts, 44(2): 558-576.

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