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Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 1: 116 - 125

DOI: https://doi.org/10.11978/2023039

Marine Biology

Copulation, embryonic and post-embryonic development of Sphaeramia nematoptera

  • LAN Zhenqiang , 1, 2 ,
  • ZHENG Jitao 1 ,
  • CHEN Yun 1, 2 ,
  • CHEN Nan 1, 2 ,
  • WANG Shuhong , 1, 2, 3
Expand
  • 1. Fisheries College, Jimei University, Xiamen 361021, China
  • 2. Ornamental Aquarium Engineering Research Centre in University of Fujian Province, Xiamen 361021, China
  • 3. Key Laboratory of Healthy Mariculture for the East China Sea, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Xiamen 361021, China
WANG Shuhong. email:

Copy editor: SUN Cuici

Received date: 2023-03-24

  Revised date: 2023-04-18

  Online published: 2023-05-25

Supported by

Guided Project of Fujian Provincial Department of Science and Technology(2022N0014)

The Regional Demonstration Project of the 13th Five-Year Plan of Marine Economy Innovation & Development in Xiamen(16PZY002SF18)

Fold

Abstract

The copulation behavior, embryonic and post-embryonic development of Sphaeramia nematoptera were investigated in this study. The results showed that the mating behavior was dominated by females, mating between 1:00 and 3:00 am, and the reproductive cycle was 11~18 d without seasonal fluctuations. The release of eggs by female were 3126~4882 at a time, which were incubated by the male’s mouth. The fertilized eggs were suborbicular, (720±10) μm in diameter, with several oil globules inside. It took 187 h for a fertilized egg to be hatched under (27.0±0.5) ℃. The embryo development process included Cleavage, Blastocyst, Gastrulation, Neurula and Organ formation stages. The post-embryonic development could be divided into juvenile stage, larval stage, juvenile stage and adult stage. The whole length of the first hatchling was (2.8±0.1) mm, the height of the mouth cleft was (0.202±18) mm, and the juvenile opened its mouth to feed at the second day after hatching. Fins began to form and two black bands appeared on the body when ending the floating stage and entering the larval stage 24d after hatching. Scales were fully formed 50d after hatching and the body color and markings as well as other appearance characteristics were similar to the adult fish, which indicated that the fish entered the juvenile stage. Maturation of gonad was achieved 360d after hatching.

Key words： Sphaeramia nematoptera; marine ornamental fish; reproductive habits; embryonic development; post-embryonic development

Cite this article

LAN Zhenqiang , ZHENG Jitao , CHEN Yun , CHEN Nan , WANG Shuhong . Copulation, embryonic and post-embryonic development of Sphaeramia nematoptera[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(1) : 116 -125 . DOI: 10.11978/2023039

丝鳍圆天竺鲷(Sphaeramia nematoptera)俗称“大眼玫瑰”、“红眼玫瑰”等, 隶属于天竺鲷科(Apogonidae), 天竺鲷亚科(Apogoninae), 圆天竺鲷属(Sphaeramia)。其体型侧扁呈卵圆形, 成鱼体长约6cm, 第二背鳍鳍条呈丝状延长。自然分布于我国台湾海域以及印度-太平洋暖水域, 因其体态轻盈, 颜色明丽深受观赏鱼爱好者喜爱, 在海水观赏鱼贸易中十分常见(Green et al, 2003)。
在过去几十年间, 海水观赏水族贸易一直不断增长, 但与淡水观赏鱼90%以上来自人工养殖不同, 绝大部分海水观赏鱼都依赖于野外捕捞, 野生珊瑚礁鱼类种群甚至珊瑚礁生态都因此受到很大的威胁(Rhyne et al, 2012; Leal et al, 2016)。通过人工驯养这些海水观赏鱼, 使之繁殖产卵并孵化出仔鱼, 培育出人工苗种供给观赏鱼市场, 可减少野生珊瑚礁鱼类捕捞, 促进海洋生态资源保护。然而, 海水观赏鱼人工繁育困难重重, 目前还有很多品种尚未突破, 其主要的瓶颈在于人工条件下亲鱼繁殖困难以及仔稚鱼成活率较低(Moorhead et al, 2010; Olivotto et al, 2017; Zeng et al, 2018)。因此, 通过相关研究了解海水观赏鱼的繁殖活动及个体发育过程, 利于推动海水观赏鱼人工繁育进展, 对珊瑚礁生态环境保护具有积极意义。
全球有三百多种天竺鲷科鱼类, 广泛分布于热带、亚热带水域中, 喜栖息在岩礁和珊瑚礁区, 在海水观赏鱼贸易中占比较大, 但对于这类鱼的繁育相关研究很少, 且主要集中于考氏鳍竺鲷的一种(Volpedo et al, 2004; Hopkins et al, 2005; Vagelli, 2010; Pompon et al, 2019)。而考氏鳍竺鲷单次产卵量仅有几十颗, 卵径为3mm左右, 初孵个体不具有浮游期, 这与绝大部分天竺鲷科鱼类的繁育方式不同(Vagelli, 2011)。除了考氏鳍竺鲷之外, 仅有少量关于欧洲天竺鲷(Apogon imberbis)、 金带天竺鲷(A. cyanosoma)、 拉氏天竺鲷(A. rueppellii)、 五带巨牙天竺鲷(Cheilodipterus quinquelineatus)、 犬状巨牙天竺鲷(C. lineatus)、 吉氏舌天竺鲷(Glossamia gjellerupi)、 鳍竺鲷(Quinca mirifica)、环纹圆天竺鲷(Sphaeramia orbicularis)繁育生物学的研究报道(Saravanan et al, 2013), 但只涉及繁殖力、交配行为、早期发育的部分内容, 不够系统和完整。在天竺鲷科鱼类繁育生物学方面, 丝鳍圆天竺鲷更具有代表性, 且目前尚未有此物种繁育的相关报道。此外, 丝鳍圆天竺鲷属于夜间产卵的鱼类, 且关于夜间产卵天竺鲷科鱼类的交配行为和胚胎发育未见报道。本文以丝鳍圆天竺鲷为研究对象, 主要研究其在人工环境下的繁殖习性、胚胎发育和胚后发育过程, 旨在充实天竺鲷科鱼类相关研究资料, 探究人工繁育流程, 为海水观赏鱼产业做出一定贡献。

1 材料与方法

1.1 繁殖习性观察

1.1.1 亲鱼饲养管理

试验用鱼于2019年初从广州观赏鱼商处购入, 经检疫并配对后将4对3龄以上性成熟的丝鳍圆天竺鲷按雌雄比例1:1饲养于数个70 L的玻璃缸中, 雄鱼平均全长7.5cm, 体重8.1g, 雌鱼平均全长7.2cm, 体重7.3g。养殖用水为海盐和反渗透水调配的人工海水, 光照周期(light dark cycle)13L:11D, 光照强度1200~1500lx。在整个研究过程中, 主要水质指标保持为温度(27.5±0.5)℃, 盐度31~33, pH值8.0~8.6, 溶解氧含量范围4.2~7.6mg·L-1, 氨氮浓度(NH3/NH4+)< 0.1 mg·L-1。每日投喂两次, 饲料为人工颗粒饲料和冰鲜混合肉糜(由鱿鱼、南美白对虾、蓝圆鲹、牡蛎按1:1:1:1的比例搅碎后混合冰冻), 喂食半小时后虹吸出残饵粪便, 每日更换约10%的养殖用水。

1.1.2 繁殖习性观察

在预实验时观察到交配时间都在凌晨, 每日喂食和吸污时观察丝鳍圆天竺鲷亲鱼的活动情况, 在发现雌鱼腹部较为膨大, 且主动多次接近雄鱼, 身体抖动吸引雄鱼等行为时, 当日傍晚架好摄像机调试到红外摄像模式进行繁殖行为拍摄, 并在鱼缸上方加设红外补光灯作为辅助。主要观察记录其交配时间段, 交配时长, 亲鱼产卵前的互动, 雌鱼产卵和雄鱼受精的方式, 雄鱼含卵等一系列繁殖行为。观察交配次数> 8次。

1.2 胚胎发育观察

1.2.1 受精卵获取

结合繁殖行为观察试验, 在夜间观察丝鳍圆天竺鲷繁殖情况, 若监控拍摄到亲鱼交配产卵, 则立即将受精卵从雄鱼口中取出(用捞网捕捉雄鱼时雄鱼会应激吐出受精卵, 即可在网中采集到卵团)。并在同一养殖系统放置鱼卵孵化器, 将卵团放入孵化器中孵化, 以气管吹出的气流带动水流, 水流使卵团略微漂浮即可。

1.2.2 胚胎发育观察

每次从卵团中用吸管和挑针取出10粒受精卵, 放置于显微镜下取样观察, 剩下的受精卵在孵化器中继续孵化。拍照记录各个胚胎发育时期及形态特征。根据预试验将取样间隔确定为卵子受精后0~4h, 每15min取样观察一次; 受精后4~12h, 每30 min取样观察一次; 受精后12~24h, 每1h取样观察一次; 受精后24~48h, 每3h取样观察一次; 受精后48~72h, 每6h取样观察一次; 之后每天取样观察两次直至孵化。

1.3 仔稚鱼培育及胚后发育观察

1.3.1 仔稚鱼培育方法

由于在预实验中人工孵化丝鳍圆天竺鲷孵化率较差, 所以本试验采用从雄鱼口中孵化的仔鱼。在孵化前一天晚上, 将雄鱼带水转移至育苗桶中, 待仔鱼从雄鱼嘴中游出后, 将雄鱼放回亲鱼饲养缸, 仔鱼继续在育苗桶中培育。育苗容器为500L的蓝色圆桶, 底部锥形。仔稚鱼培育的水质参数与亲鱼相同, 光照周期为14L:10D, 光照强度1200~1500lx。每天9:00和16:00测定剩余生物饵料密度并添加至试验所需密度水平, 同时清点仔稚鱼数量, 将死亡个体吸出, 同时换水10%。在孵化后第二天开始投喂小型轮虫(Brachionus sp.)和分离纯化的厦门矮隆水蚤(Bestiolina amoyensis)无节幼虫, 同时在水中加入小球藻使水体呈绿色并作为轮虫和桡足类的饵料。在8 DPH(days post hatching)开始投喂小型轮虫及桡足类桡足幼体, 持续到17 DPH, 此时也加入相同浓度小球藻。14 DPH仔鱼开始投喂卤虫无节幼体和桡足类成体, 持续至30 DPH, 在20 DPH后不加入小球藻。26 DPH时大部分个体发育为稚鱼, 将稚鱼转入幼鱼培育缸, 开始投喂混合肉糜, 之后在肉糜中加入人工颗粒饲料混合投喂, 饵料转化过程如图1。
图1 丝鳍圆天竺鲷饵料转化过程

Fig. 1 The diet transformation process of S. nematoptera

1.3.2 胚后发育观察

胚后发育观察用玻璃皿从育苗桶中采集丝鳍圆天竺鲷仔稚鱼, 再用MS-222(tricaine methanesulfonate)麻醉后移至徕卡体视显微镜下拍照、测量并记录。参照《鱼类学》(王军 等, 2008)对鱼类生命周期各个阶段的划分, 仔稚鱼期主要观察记录全长、体高、口裂高度(上下颌张开角度为90°时的口裂高度), 肌节发育情况, 色素发育等情况, 幼鱼到成鱼期主要观察记录其全长、鳍条、鳞片、体色图案等发育情况。

2 结果

2.1 产卵行为

4对亲鱼在试验期间各观察记录了2次繁殖行为, 其交配时间集中在凌晨1—3点。丝鳍圆天竺鲷在产卵前有明显的求偶行为, 一般为雌鱼主动追逐雄鱼并轻啄雄鱼臀鳍及泄殖孔附近区域; 然后摆动胸鳍, 背鳍和胸鳍高频率的收缩-舒张, 头朝下身体倾斜30°左右抖动身体, 用尾部靠近雄鱼。此时雄鱼也会对雌鱼的求偶产生回应, 一般可观察到较低频率的背鳍胸鳍收缩-舒张, 并鼓起下颌, 与雌鱼并排游动(图2a); 然后停至鱼缸的一角, 雄鱼在下雌鱼在上, 一起从缸底游到水面, 在水面分散开过十几秒后再一起游到缸底(图2b), 如此反复3~5次。雌鱼对雄鱼追逐求偶过于激烈时也会发生争斗, 有时观察到雄鱼啄下雌鱼鳞片迫使雌鱼离开。在临近交配前, 雌性反复用身体触碰雄性, 若雄性接受雌性的求爱, 则会把下颌突出进行回应, 然后并排游动。交配时雌雄会一起游到鱼缸底部, 反复转圈, 然后雌鱼静止, 雄鱼颤抖身体, 雌鱼排出卵团悬挂于生殖孔(图2c), 接下来雄鱼转身把卵团从雌鱼泄殖孔含入口腔完成产卵交配(图2d), 交配之后再重复交配前的求偶动作直至第二天清晨。交配行为即雌鱼产卵到雄鱼含卵过程不超过10 秒, 实验首次拍摄记录了夜间交配的天竺鲷科鱼类繁殖活动。
图2 丝鳍圆天竺鲷的交配行为及含卵过程

a. 雄鱼(左)鼓起下颌回应雌鱼; b. 雄鱼(右)和雌鱼在缸的一角并排游动; c. 雌鱼(左)产下卵团(如箭头所示); d. 雄鱼(右)转身将卵团含入口中(如箭头所示)

Fig. 2 The mating behavior and oral incubation of S. nematoptera.

(a) Male (left) puffs out jaws in response to female; (b) the male (right) and the female are swimming side by side in one corner of the tank (as shown by the arrow); (c) female (left) laying egg mass; (d) male (right) turns around and takes the egg mass into mouth (as shown by the arrow)

在实验室条件下, 丝鳍圆天竺鲷可全年长期产卵, 繁殖间隔期11~18d, 实验记录了4对亲鱼2021年3月—2021年5月的产卵情况, 见表1。
表1 丝鳍圆天竺鲷在2021年3月—5月产卵情况

Tab. 1 Spawning of S. nematoptera during March to May 2021

亲鱼组 序号 产卵日期
/(月.日)		 产卵时间
/(时: 分)		 孵化用时/h 产卵间隔/d
A A-1 03.08 01:31 187 /
A-2 03.19 02:12 187.5 11
A-3 04.05 01:40 187 17
B B-1 03.09 02:01 187.5 /
B-2 03.24 01:39 187 15
B-3 04.11 01:22 187 18
C C-1 03.01 01:09 186.5 /
C-2 03.14 01:33 187 13
C-3 03.29 01:29 187 15
D D-1 03.27 02:18 188 /
D-2 04.13 01:56 187.5 17
D-3 05.01 01:57 187.5 18

注: 表格中/为2021年3—5月记录中的该亲鱼组的第一次产卵

丝鳍圆天竺鲷卵团呈圆球状, 卵子一端有半透明的黏丝将卵黏结成团(图3)。胚胎发育期间由雄鱼含在口腔中孵化, 含卵期间雄鱼不摄食, 未受精卵子或发育不正常的胚胎会被雄鱼从口腔中吐出。
图3 丝鳍圆天竺鲷的卵团

Fig. 3 The egg mass of S. nematoptera

2.2 胚胎发育观察

丝鳍圆天竺鲷单次产卵3126~4882粒, 受精卵近圆球形, 直径(706±12)μm(n=30), 内有数颗大小不一的油滴, 油滴直径36~189μm不等。在(27±0.5) ℃条件下, 受精卵经187h孵化为仔鱼。根据其胚胎发育特征, 可将整个发育过程划分为胚盘形成、卵裂、囊胚、原肠胚、神经胚、器官形成及孵化出膜7个阶段, 见表2。 胚胎发育过程如下:
表2 丝鳍圆天竺鲷胚胎发育时序

Tab. 2 Embryonic development of S. nematoptera

发育时期 受精后时间 各发育期简要特征 图版
胚盘隆起期 30min 呈圆形、半透明, 卵之间有黏丝相连 4a
2细胞期 1h 2个分裂球 4b
4细胞期 1h 30min 继续分裂为4个分裂球 4c
8细胞期 2h 30min 再次分裂, 此时有8个分裂球 4d
16细胞期 3h 10min 分裂为16个分裂球 4e
32细胞期 4h 32个分裂球 4f
64细胞期 5h 15min 分裂球很小, 界限不明, 有64个分裂球 4g
囊胚早期 6h 40min 看不清细胞界限, 分裂球组成的囊胚高举 4h
囊胚中期 9h 15min 举起的细胞变扁平, 囊胚层更低 4i
囊胚晚期 12h 45min 囊胚层变扁, 并向卵黄部分下包 4j
原肠期 22h 30min 胚盘下包, 胚环和胚盾出现 4k
器官形成期(眼囊期) 29h 15min 油滴变小, 出现圆形的眼囊 4l
器官形成期(尾芽期) 34h 体节10~12对, 胚体后端出现尾芽 4m
器官形成期 56h 30min 器官继续发育, 可见嗅囊、耳囊 4n
器官形成期 67h 脑径增大, 体节增多心脏开始搏动 4o
器官形成期 80h 30min 眼圈出现黑色素, 卵黄变小 4p
器官形成期 112h 心脏跳动加快, 身体上出现黑色素 4q
器官形成期 136h 眼部积聚鸟粪素, 可见明显口裂 4r
孵化前期 160h 胚体在膜内转动, 血液循环明显 4s
孵化期 187h 身体破膜 4t
受精后30min, 原生质集中于卵子的动物极形成隆起的胚盘(图4a);
图4 丝鳍圆天竺鲷的胚胎发育过程

Fig. 4 Embryonic development of S. nematoptera

受精后1h, 胚盘经裂为2个大小相同的分裂球, 胚胎发育进入2细胞期(图4b);
受精后1h 30min, 分裂球再次经裂, 分裂沟垂直, 形成4个大小相同的分裂球, 进入4细胞期(图4c);
受精后2h 30min, 分裂球继续分裂, 形成为8个分裂球, 中间4个较为紧密, 两端4个相隔较远, 胚胎发育至8细胞期(图4d);
受精后3h 10min, 此时有16个分裂球, 中间4个较大, 外周12个较小, 进入16细胞期(图4e);
受精后4h, 细胞继续分裂, 此时分裂球共32个, 排成4行于同一平面, 进入32细胞期(图4f);
受精后5h, 观察到分裂球越来越小, 细胞界限开始不清楚, 受精卵发育至64细胞期(图4g);
受精后6h 40min, 分裂球变得很小, 中央的细胞界线不清晰, 在原胚盘处形成举起的囊胚, 胚胎进入囊胚早期(图4h);
受精后9h 15min, 囊胚层较囊胚早期更低, 举起的细胞变得扁平, 已看不清楚细胞界限, 进入囊胚中期(图4i);
受精后12h 45min, 细胞继续分裂, 囊胚层变扁, 囊胚表面细胞向卵黄部分下包, 约占整个胚胎1/3, 胚胎进入囊胚晚期(图4j);
受精后22h 30min, 胚胎处于卵黄一侧, 胚盘下包1/2, 胚环出现, 胚胎发育至原肠期(图4k);
受精后29h 15min, 体节7~8对, 眼囊变圆, 油滴变小, 胚胎发育至眼囊期(图4l);
受精后34h, 尾芽出现在胚体后端腹面, 呈圆锥状, 体节10~12对, 发育至尾芽期(图4m);
受精后56h 30min, 尾与卵黄分离, 尾鳍褶开始出现, 眼杯口出现圆形的晶体, 吻端的嗅囊已具雏形, 耳囊呈小泡状, 23~25对(图4n);
受精后67h, 胚胎脑径增大, 体节增多, 心脏开始搏动, 心率为58~63次·分−1(图4o);
受精后80h 30min, 眼晶体外圈开始出现黑色素, 头部出现白色的斑点, 卵黄继续变小, 可观察到胚胎在卵膜内转动, 心脏搏动60~66次·分−1 (图4p);
受精后112h, 眼晶体外圈的黑色素增多, 肉眼可见胚体有黑色的眼点, 体节上开始出现黑色素细胞, 心脏搏动80~84次·分−1 (图4q);
受精后136h, 眼部积聚鸟粪素, 黑色素充满整个眼晶体外圈, 可见明显口裂, 体节上黑色素细胞增多, 心脏搏动82~86次·分−1 (图4r);
受精后160h, 卵黄变小, 尾部进一步伸长, 胸鳍可见, 血液循环明显 胚体不断地扭动, 心脏搏动110~120次·分−1 (图4s);
受精后187h, 卵膜开始软化、变薄, 此时用吸管吸取卵粒则很容易造成仔鱼出膜, 破膜前, 胚体在卵膜内剧烈摆动(图4t)。

2.3 胚后发育

根据鳍条、鳞片、体色和性腺等的生长和变化, 将胚后发育分成仔鱼期、稚鱼期、幼鱼期和成鱼期。

2.3.1 仔鱼期

初孵仔鱼(图5a)全长(2.82±0.12)mm, 体高(0.42±0.02)mm、口裂高度(0.19±0.02)mm。身体透明, 眼部积聚鸟粪素, 背鳍膜从背部隆起并延伸至与尾鳍膜相接, 身体部分仅在肛门上方有黑色素, 趋光性强, 游动迅速。
图5 丝鳍圆天竺鲷各个发育阶段的显微图片和照片

a. 初孵仔鱼, 全长(2.82±0.12)mm, 趋光性强; b. 1 DPH仔鱼, 身体透明, 可开口摄食; c. 2 DPH仔鱼全长(3.54±0.23)mm, 卵黄囊大部分被消耗; d. 4 DPH仔鱼口裂高度(0.23±0.02)mm, 消化道内可见大量饵料; e. 12 DPH仔鱼全长(4.42±0.38)mm, 腹部和头部色素沉积明显; f. 18 DPH仔鱼身体变宽, 背鳍和臀鳍鳍条出现; g. 24 DPH稚鱼, 体型近似成鱼, 背鳍分为2个, 鳞片开始出现; h. 50 DPH幼鱼, 鳞片完全形成, 体型与体表斑纹与成鱼相同; i. 200 DPH幼鱼, 性腺未成熟; j. 360 DPH性成熟雌鱼, 全长(53.13±2.11)mm, 性腺达到初次性成熟, 雌性个体腹部较为膨大; k. 360 DPH性成熟雄鱼, 红圈内为吐出的受精卵

Fig.5 Photomicrographs and photographs of the various stages of development of S. nematopter.

(a) Newly hatched larvae were (2.82±0.12) mm in total length, with strong phototropism; (b) 1 DPH larvae with transparent bodies ready for feeding; (c) 2 DPH larvae were (3.54±0.23) mm in total length, and most of the yolk-sac was consumed; (d) 4 DPH larvae with a mouth cleft height of (0.23±0.02) mm and a large amount of prey visible in the stomach; (e) 12 DPH larvae were (4.42±0.38) mm in total length, with marked pigmentation on the abdomen and head; (f) 18 DPH larvae with broadened bodies and the presence of dorsal and anal fin flippers; (g) 24 DPH juvenile with morphology approximating that of adult, with the dorsal fin divided into 2 and scales beginning to appear; (h) 50 DPH juvenile with fully formed scales and the same body shape and body markings as the adult; (i) 200 DPH young fish with immature gonads; (j) 360 DPH sexually mature female, (53.13±2.11) mm in total length, gonads reaching first sexual maturity, females with more expanded abdomens; (k) 360DPH sexually mature male, with spatulated fertilized eggs in red circle

1 DPH(图5b)全长(3.06±0.19)mm, 体高(0.44± 0.03)mm, 口裂高度(0.21±0.02)mm, 身体透明, 已开口摄食, 消化道内可观察到投喂的生物活饵料。肛门上方的黑色素增多, 脊柱下方身体部分有12个黑色素沉积。
2 DPH(图5c)全长(3.54±0.23)mm, 体高(0.47± 0.03)mm。卵黄囊大部分被消耗, 仍能观察到未完全吸收的油滴, 身体上出现红色素和黄色素。
4 DPH(图5d)全长(3.82±0.19)mm, 体高(0.62± 0.09)mm, 口裂高度(0.23±0.02)mm, 生长缓慢, 消化道内可见大量生物饵料, 油滴被完全吸收, 身体上红色素和黄色素增多。
12 DPH(图5e)全长(4.42±0.38)mm, 体高(0.98± 0.11)mm, 口裂高度(0.49±0.03)mm, 摄食能力强, 体色变深, 腹部黑色素沉积明显, 头胸部出现大块黄色斑痕, 尾鳍鳍条开始出现, 背鳍膜和臀鳍膜展开。
18 DPH(图5f)全长(7.38±0.4)mm, 体高(1.96± 0.15)mm, 口裂高度(0.87±.05)mm, 身体变宽, 不透明部分增大, 红色素增多, 背鳍和臀鳍鳍条出现, 此时可摄食卤虫无节幼虫。

2.3.2 稚鱼期

24 DPH(图5g)全长(12.28±0.78)mm, 体高(3.69± 0.31)mm, 体型近似成鱼, 背鳍分为2个, 第1背鳍与第二背鳍不相连。一条黑色横带从第1背鳍顶部经过身体一直延伸到腹鳍底端, 眼睛上部出现一黑斑, 各鳍条上均有黑色素和黄色素细胞分布, 鳞片开始出现。

2.3.3 幼鱼期

50 DPH(图5h)全长(20.06±0.82)mm, 体高(7.11± 0.33)mm, 鳞片完全形成, 黑色横带变宽但背鳍和胸鳍上的黑带消失, 仅从第1背鳍基部延伸到腹鳍基部。身体上黑色黑带后方有23~29个黑褐色斑块, 腹鳍和第1背鳍呈黄色, 第2背鳍的鳍条延长。
200 DPH(图5i)全长(47.72±17.35)mm, 体高(18.53±2.23)mm, 第二背鳍带有拉丝状延长, 头部黄色, 眼睛瞳孔外圈为明亮的鲜红色; 第一背鳍和下方的身体有较宽的黑色条纹; 身体后部白色带有许多瞳孔一半大小的暗红色斑点, 体型与体表斑纹与成鱼相同, 但还未性成熟。

2.3.4 成鱼期

360 DPH丝鳍圆天竺鲷全长(53.13±2.11) mm, 体高(21.22±0.49) mm, 性腺达到初次性成熟, 雌性个体腹部较为膨大(图5j), 开始出现求偶行为, 雄性体型偏瘦, 可观察到雄性个体含卵(图5k)。

3 讨论

3.1 天竺鲷繁殖习性

天竺鲷为雄性口孵, 交配时间极为短暂, 大多在5~30s即完成产卵、受精、含卵等一系列交配行为, 难以观察到这一短暂的繁殖活动(Saravanan et al, 2013)。丝鳍圆天竺鲷无明显雌雄二型性, 繁殖活动由雌性主导, 在产卵前有并排游动、转圈及颤动身体等行为, 产卵到含卵时间极为短暂, 这与目前有报道的四眼天竺鲷(Apogon quadrifasciatus)(Saravanan et al, 2013)、欧洲天竺鲷(Apogon imberbis)(Mazzoldi et al, 2008)、双点天竺鲷(Apogon notatus)(Kuwamura, 1983; Okuda, 2001)、考氏鳍竺鲷(Vagelli, 1999)、五带巨牙天竺鲷(Cheilodipterus quinquelineata)(Kuwamura, 1987)等的繁殖习性相似。与其他天竺鲷不同的是, 四眼天竺鲷、考氏鳍竺鲷、双点天竺鲷的产卵时间在白天, 欧洲天竺鲷、五带巨牙天竺鲷的产卵时间在日落前后, 而丝鳍圆天竺鲷的产卵时间在凌晨1~3点, 这是首次在这一时间段观察到天竺鲷的繁殖行为。Kuwamura(Kuwamura, 1987)认为凌晨产卵的优势在于此时大部分天敌正在休息, 而且也避免了其他鱼类的干扰。丝鳍圆天竺鲷在有微弱可见光的情况下亲鱼会停止交配, 暂缓产卵, 试验过程中为了拍摄记录其繁殖行为, 尝试了多种方法, 最终通过拆除摄像机原装红外灯, 并在鱼缸上部增设红外补光灯, 才拍摄到其交配过程, 从而填补了天竺鲷科夜间繁殖鱼类繁殖行为研究空白。而该种鱼类交配产卵过程为何对可见光如此敏感, 还有待进一步研究。
自然环境下天竺鲷更倾向在温暖的季节繁育(Vagelli, 2011), 丝鳍圆天竺鲷在人工条件下, 繁殖活动无明显季节性, 可全年产卵, 同样在人工饲养条件下, 考氏鳍竺鲷也能全年繁育(Roozbehfar et al, 2012)。将本研究中丝鳍圆天竺鲷的胚胎发育时间、卵子大小、初孵仔鱼大小与其他天竺鲷进行比较(见表3), 其受精卵直径、初孵仔鱼大小与四眼天竺鲷(Saravanan et al, 2013)、欧洲天竺鲷(Mazzoldi et al, 2008)、犬牙天竺鲷(Smith et al, 1971)、半线天竺鲷(Ebina, 1932)、环纹圆天竺鲷(Allen, 1975)相近, 但远小于拉氏天竺鲷(Chrystal et al, 1985)、考氏鳍竺鲷(Vagelli, 1999)。从胚胎发育时间来看, 卵径越大的鱼类胚胎发育时间越长, 似乎绝大多数鱼类胚胎发育时间与卵径的关系也符合这一规律(殷名称, 1991)。
表3 丝鳍圆天竺鲷与其他天竺鲷受精卵和初孵仔鱼特性比较

Tab. 3 Comparison of the characteristics of fertilized eggs and first hatchlings of S. nematoptera and other cardinalfish

物种 卵径大小/mm 胚胎发育时间/d 初孵仔鱼长度/mm 文献来源
四眼天竺鲷(Apogon quadrifasciatus) 0.45 5 2.6 Saravanan et al (2013)
欧洲天竺鲷(A. imberbis) 0.5 5~7 2 Mazzoldi et al (2008)
犬牙天竺鲷(A. affinis) 0.35~0.4 / 1 Smith et al (1971)
半线天竺鲷(A. semilineatus) 0.58~0.6 / 2.3 Ebina (1932)
拉氏天竺鲷(A. rueppellii) 2.4 16 5.5~6.4 Chrystal et al (1985)
考氏鳍竺鲷(P. kauderni) 2.8~3.2 19 6~6.5 Vagelli (1999)
环纹圆天竺鲷(S. orbicularis) 0.6~0.7 8 3.3 Allen (1975)
丝鳍圆天竺鲷(S. nematoptera) 0.7 8 2.8 本文章

3.2 丝鳍圆天竺鲷胚胎发育和胚后发育特点

有关天竺鲷科鱼类胚胎发育过程的研究极少, 仅描述了考氏鳍竺鲷的胚胎发育过程(Vagelli, 1999), 对于其他天竺鲷的胚胎发育尚无系统的研究报道, 也许由于天竺鲷口孵的特性取样观察较难, 而本实验采用了人工孵化器替代雄鱼口孵, 其结果可丰富相关研究。丝鳍圆天竺鲷胚胎发育经过卵裂期、囊胚期、原肠期、器官形成期等, 其胚胎发育过程中器官出现顺序与考氏鳍竺鲷相似。考氏鳍竺鲷在胚胎发育阶段出现黑色素细胞、虹彩细胞和红色素细胞, 而丝鳍圆天竺鲷未发育出红色素细胞; 同样, 在胚胎发育阶段考氏鳍竺鲷能发育出膘、鳍等器官(Vagelli, 1999)。这些差异主要由于胚胎发育时间长短导致的, 考氏鳍竺鲷胚胎发育时间较长, 能发育出更多且功能更完善的器官。考氏鳍竺鲷的初孵仔鱼具有一个巨大的卵黄囊, 亲体在接下来几天会继续将仔鱼含在口中, 直到卵黄囊被大部分吸收并开始营外源性营养, 而丝鳍圆天竺鲷孵化后仔鱼卵黄囊较小, 第二天即可开始摄食。考氏鳍竺鲷的单次产卵量少, 胚胎孵化后亲体具有护幼行为, 苗种存活率高, 是一种较为高级的繁殖策略(Balon, 1990)。相比之下丝鳍圆天竺鲷的产卵量大, 胚胎孵化后雄鱼没有护幼行为, 仔稚鱼的存活率较低, 这种生殖策略较为低级, 但在天竺鲷科众多物种中具有代表性。
很多学者对海水鱼类仔鱼、稚鱼和幼鱼阶段的划分不尽相同, 关于丝鳍圆天竺鲷的发育时期划分暂未见报道。结合对其胚后发育的观察, 参照《鱼类学》(王军 等, 2008)对仔、稚、幼鱼阶段的划分方法, 根据鳍条、鳞片、体色和性腺等的生长和变化, 将胚后发育分成仔鱼期、稚鱼期、幼鱼期和成鱼期。从初孵仔鱼至孵化后24d为仔鱼期, 初孵仔鱼依靠卵黄营养, 不主动摄食, 孵化后第二天开口摄食, 由内源性营养转为外源性营养, 之后鳍条逐渐形成; 孵化后24d到50d为稚鱼期, 此时鳞片开始形成, 体型迅速趋近成鱼期; 50d后进入幼鱼期, 此时鳞片完全形成, 身体比例与外型特点与成鱼相同; 360d后进入成鱼期, 此时性腺初次达到性成熟, 具备生殖能力。一般来说, 海水观赏鱼在仔鱼期营浮游生活期间死亡率较高, 进入稚鱼期之后死亡率较低。丝鳍圆天竺鲷的仔鱼期为24d, 相较于育苗难度较低的眼斑双锯鱼(Amphiprion ocellaris) (Kumar et al, 2009)、克氏双锯鱼(Amphiprion clarkii) (Ochi, 1986; Olivotto et al, 2008)等的仔鱼期长, 但比棘蝶鱼科(Pomacanthidae)(Leu et al, 2010; Leu et al, 2015)和刺尾鱼科(Acanthuridae)(Burgess et al, 2018)鱼类长达两三个月的仔鱼期短很多, 其育苗难度适中。结合多种海水观赏鱼的人工繁育来看, 初孵仔鱼越大的种类人工育苗越容易(Holt, 2003)。丝鳍圆天竺鲷初孵仔鱼全长2.8mm左右, 远大于刺尻鱼属的小型神仙鱼(1.32~2.1mm), 与人工繁育较多的拟雀鲷科和虾虎鱼科鱼类初孵仔鱼大小相近, 且单次产卵量可达4000粒以上, 适合人工批量繁育。
本研究以丝鳍圆天竺鲷为研究对象, 观察记录其在夜间的繁殖行为、胚胎发育、胚后发育, 实验结果可进一步丰富天竺鲷科鱼类繁殖生物学研究, 为今后的规模化人工繁育打下良好基础, 对减少野外捕捞、保护自然资源具有积极意义。

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