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Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 3: 58 - 71

DOI: https://doi.org/10.11978/2023118

Marine Biology

Community structure of scleractinian corals in the northern South China Sea and their responses to the marine heatwaves

  • XU Lijia , 1 ,
  • LIAO Zhiheng 2 ,
  • CHEN Hui 3 ,
  • WANG Yongzhi , 1 ,
  • HUANG Baiqiang 1 ,
  • LIN Qiaoyun 1 ,
  • GAN Jianfeng 1 ,
  • YANG Jing 1
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  • 1. South China Institute of Environmental Sciences, Ministry of Ecology and Environment, Guangzhou 510535, China
  • 2. Key Laboratory of Environment Change and Resources Use in Beibu Gulf (Nanning Normal University), Ministry of Education, Nanning 530001, China
  • 3. Guangdong Provincial Academy of Environmental Science, Guangzhou 510045, China
WANGY Yongzhi. email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2023-08-13

  Revised date: 2023-10-20

  Online published: 2023-10-31

Supported by

National Natural Science Foundation of China(42277362)

National Natural Science Foundation of China(41806139)

Science and Technology Planning Project of Guangzhou City(202002030345)

Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund(PM-zx703-202105-176)

Central Public-Interest Scientific Institution Basal Research Fund(PM-zx703-202004-143)

Fold

Abstract

Coral communities in the northern South China Sea (SCS), which have the potential to act as regions of refugia for many coral species in the face of global warming. However, the temporal and spatial diversities of coral communities in the northern SCS and the effects of coral bleaching caused by marine heat waves are still unclear. In this study, the status of coral communities across the northern SCS, including the Daya Bay, the Weizhou Island, the Xuwen and Luhuitou fringing reefs, and the space differences are studied on the basis of ecological materials in the field investigations during August 2020, and its response to marine heatwaves. Our results indicate that coral communities across the northern SCS show remarkable regional characteristics. The dominant species composition, species number and α diversity index of coral communities are subject to significant regional differences, and the live coral cover is higher in the Luhuitou and Daya Bay (37.78% and 17.97%, respectively). Thus, the coral communities in Xuwen and Weizhou were subject to mass coral bleaching events during the field investigation, and the coral bleaching rate and mortality rate was 84.78% and 10.68%, 65.52% and 0.70% in Xuwen and the Weizhou Island, respectively, while no coral bleaching occurred in the Daya Bay and Luhuitou. Based on historical data analysis, although the live coral cover of coral communities in the northern SCS has dropped significantly since 1980s, there has been a recovery trend in recent years; the proportion of heat bleaching tolerant genera and heat bleaching resistant genera increased in the coral communities of the Weizhou Island, Xuwen and Luhuitou. In general, the coral community in the northern SCS has a strong resistance to heat bleaching. Strengthening the conservation and management of coral reef areas is crucial for the restoration and refuge of coral communities in the northern SCS under global warming.

Key words： coral reef; scleractinian coral; species diversity; coral bleaching; northern South China Sea

Cite this article

XU Lijia , LIAO Zhiheng , CHEN Hui , WANG Yongzhi , HUANG Baiqiang , LIN Qiaoyun , GAN Jianfeng , YANG Jing . Community structure of scleractinian corals in the northern South China Sea and their responses to the marine heatwaves[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(3) : 58 -71 . DOI: 10.11978/2023118

珊瑚礁生态系统主要分布在南北纬30°之间的热带、亚热带浅海, 具有极高的生物多样性, 在海洋生物资源供给、海岸保护、海洋减灾和全球碳循环等方面发挥着重要功能和作用(Wilkinson, 2008; Hughes et al, 2017a)。造礁石珊瑚(scleractinian coral, 本文简称珊瑚)是珊瑚礁生态系统最重要的框架生物(Veron et al, 2000)。然而, 自20世纪80年代以来, 全球变暖引起的海表温度(sea surface temperature, SST)异常升高已经导致大规模珊瑚热白化事件频繁发生, 全球珊瑚礁严重衰退(Hughes et al, 2017b, 2018)。近年来研究显示, 全球变暖已经使南海海水的平均温度显著上升、增加了南海海域海洋热浪的强度和频率, 南海珊瑚礁面临着前所未有的退化威胁(张文静 等, 2020; 唐灵 等, 2022; Tan et al, 2022), 但在2020年以前, 南海北部近岸珊瑚礁热白化事件鲜有报道。
南海北部近岸的广东大亚湾珊瑚栖息地、广西涠洲岛珊瑚礁、广东徐闻珊瑚礁和海南三亚鹿回头珊瑚礁的宏观生态调查起步相对最早, 历史研究资料最为丰富(赵美霞 等, 2009; Chen et al, 2009; 黄晖 等, 2011; Yu et al, 2019)，受人类活动干扰影响, 这些近岸珊瑚礁的活珊瑚覆盖度在过去50~60年内大幅度下降(下降幅度超过80%), 而气候变暖的影响较为有限(Chen et al, 2009; 赵美霞 等, 2010; 黄晖 等, 2011; Yu et al, 2019)。但在2020年夏季, 南海北部近岸珊瑚礁遭受了海洋热浪的严重冲击, 发生了大规模珊瑚热白化事件(Lyu et al, 2022; Mo et al, 2022; Yang et al, 2023)。相关研究表明, 2020年海洋热浪影响下海南岛和北部湾近岸海域的珊瑚白化状况存在空间差异性, 并确定了珊瑚热白化的地理差异与热压力累积密切相关(Lyu et al, 2022; Mo et al, 2022)。然而, 这些研究在探究海洋热浪的热白化影响时并未包括更高纬度的珊瑚群落, 海洋热浪影响下南海北部大空间尺度珊瑚群落物种多样性的空间变化, 以及其对夏季高温的响应与适应性尚缺乏更深入的认识。
本研究于2020年夏季对南海北部近岸珊瑚礁开展了大空间尺度的生态调查, 在同一时间尺度内覆盖了广东大亚湾、徐闻西海岸、广西涠洲岛和海南三亚鹿回头, 纬度跨度大, 较为全面地调查分析了我国南海北部近岸珊瑚群落的生态现状以及其对夏季高温的响应特征与适应性。 研究结果将为深入了解气候变暖背景下我国南海北部近岸珊瑚群落的生态演变提供数据支撑, 为南海珊瑚礁的生态保护和管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 调查海域与调查站位

2020年8月, 根据南海北部近岸海域珊瑚群落的分布情况和历史调查资料, 在大亚湾、涠洲岛、徐闻和三亚鹿回头四个海域(纬度值由高到低, 分别为22°36′N、21°03′N、20°15′N和18°13′N)共设置了13个调查站位(图1)。其中, 大亚湾珊瑚栖息地设置5个调查站位(小辣甲1个, 大辣甲2个, 三门岛2个), 徐闻珊瑚礁设置3个调查站位(水尾角、承梧和灯楼角各1个), 涠洲岛珊瑚礁也设置3个调查站位(石盘河、北港和竹蔗寮各1个), 三亚鹿回头珊瑚礁设置2个调查站位。在每个站位的2m和4m水深处, 各设置1条50m长的调查断面。
图1 南海北部近岸珊瑚礁的生态调查站位图

该图基于自然资源部标准地图服务网站下载的审图号为GS(2022)4318号的标准地图制作。图中红圈黑点为调查站位

Fig. 1 Location maps of surveyed coral reefs in the northern South China Sea

1.2 调查方法

本次调查参考国家海洋行业标准《HY/T082-2005珊瑚礁生态监测技术规程》(国家海洋局, 2005)和国际上通用的珊瑚礁调查截线样条法进行定量调查(Chen et al, 2009; 赵美霞 等, 2009)。水肺潜水员在每个调查站位的2m和4m等深线处用皮尺各布设一条长50m的调查样带, 并使用水下数码相机(型号: 奥林巴斯TG-6)进行样线拍摄记录。此外, 在每个调查站位使用YSI便携机水质参数测定现场海水温度、盐度、溶解氧和pH, 并使用5L的采水器采集海水, 用于实验室内测量海水叶绿素a和营养盐浓度, 各操作步骤依照《GB12763.4-2007海洋调查规范》(中国国家标准化管理委员会, 2007)进行。调查区域SST的日变化数据通过卫星数据获取(ERA5 hourly data, 网址: https://cds.climate.copernicus.eu/cdsapp#!/dataset/reanalysis-era5-single-levels?tab=form), 提取1990—2019年总计30年的月均SST数据和2020年6—9月SST的日变化数据。

1.3 数据分析与处理

对影像资料进行统计分析, 获取各个珊瑚礁区珊瑚种类组成、多样性指数、优势种组成、活珊瑚覆盖度、珊瑚白化率和珊瑚白化死亡率等指标的数据。珊瑚种类鉴定依据《中国动物志: 腔肠动物门, 珊瑚虫纲, 石珊瑚目, 造礁石珊瑚》(邹仁林, 2001)和 Corals of the World (Veron et al, 2000); 珊瑚物种命名依据国际最新的珊瑚分类体系。本次生态调查统计珊瑚白化率时, 珊瑚个体出现点状白化、半白化和完全白化均归类为珊瑚白化。珊瑚群落的耐热性组成, 采用McClanahan等(2007)、Darling等(2013)和Tkachenko等(2017)对印度—太平洋区系珊瑚热白化敏感性评估结果, 在属级别将珊瑚分为热敏感型、热中度适应型和热耐受型, 具体见附表1。
附表1 南海北部沿岸海域造礁石珊瑚种类(2020年)

Appendix 1 List of scleractinian coral species on coral reefs of the northern South China Sea in 2020

类群 科 属 物种 珊瑚礁区 耐热性类型
大亚湾 涠洲岛 徐闻 鹿回头
复
杂
类
群		 鹿角珊瑚科 Acroporidae 鹿角珊瑚属 Acropora 粗野鹿角珊瑚Acropora humilis + + 热敏感型
风信子鹿角珊瑚 Acropora hyacinthus + 热敏感型
彰显鹿角珊瑚Acropora insignis + 热敏感型
美丽鹿角珊瑚Acropora muricata + 热敏感型
多孔鹿角珊瑚Acropora millepora + 热敏感型
霜鹿角珊瑚Acropora pruinosa + + 热敏感型
单独鹿角珊瑚Acropora solitaryensis + 热敏感型
柔枝鹿角珊瑚Acropora tenuis + 热敏感型
强壮鹿角珊瑚Acropora valida + 热敏感型
蔷薇珊瑚属 Montipora 繁锦蔷薇珊瑚 Montipora efflorescens + + 热敏感型
贺氏蔷薇珊瑚 Montipora hoffmeisteri + 热敏感型
变形蔷薇珊瑚 Montipora informis + 热敏感型
翼形蔷薇珊瑚 Montipora peltiformis + 热敏感型
截顶蔷薇珊瑚 Montipora truncata + 热敏感型
膨胀蔷薇珊瑚 Montipora turgescens + + 热敏感型
滨珊瑚科 Poritidae 滨珊瑚属 Porites 扁枝滨珊瑚Porites andrewsi + 热耐受型
疣滨珊瑚Porites annae + 热耐受型
扁缩滨珊瑚Porites compressa + 热耐受型
地衣滨珊瑚Porites lichen + + + + 热耐受型
澄黄滨珊瑚Porites lutea + + + 热耐受型
角孔珊瑚属 Goniopora 柱角孔珊瑚Goniopora columna + + 热中度适应型
大角孔珊瑚Goniopora djiboutiensis + + 热中度适应型
扁平角孔珊瑚 Goniopora planulata + + 热中度适应型
细角孔珊瑚Goniopora gracilis + 热中度适应型
诺福克角孔Goniopora norfolkensis + + 热中度适应型
伯孔珊瑚属 Bernardpora 斯氏伯孔珊瑚
Bernardpora stutchburyi		 + + + + 热中度适应型
菌珊瑚科 Agariciidae 牡丹珊瑚属 Pavona 十字牡丹珊瑚Pavona decussata + + + 热耐受型
叶形牡丹珊瑚Pavona frondifera + + 热耐受型
真叶珊瑚科 Euphylliidae 盔形珊瑚属 Galaxea 稀杯盔形珊瑚Galaxea astreata + 热耐受型
丛生盔形珊瑚Galaxea fascicularis + + + + 热耐受型
木珊瑚科 Dendrophylliidae 陀螺珊瑚属 Turbinaria 盾形陀螺珊瑚 Turbinaria peltata + + + 热耐受型
坚
实
类
群		 杯形珊瑚科 Pocilloporidae 杯形珊瑚属 Pocillopora 鹿角杯形珊瑚
Pocillopora damicornis		 + 热敏感型
疣状杯形珊瑚 Pocillopora verrucosa + 热敏感型
沙珊瑚科 Psammocoridae 沙珊瑚属 Psammocora 深室沙珊瑚
Psammocora profundacella		 + + 热耐受型
叶状珊瑚科 Lobophylliidae 棘星珊瑚属 Acanthastrea 棘星珊瑚Acanthastrea echinata + 热耐受型
刺叶珊瑚属 Echinophyllia 粗糙刺叶珊瑚 Echinophyllia aspera + 热耐受型
叶状珊瑚属 Lobophyllia 菌形叶状珊瑚 Lobophyllia agaricia + 热中度适应型
赫氏叶状珊瑚 Lobophyllia hemprichii + 热中度适应型
裸肋珊瑚科 Merulinidae 刺孔珊瑚属 Echinopora 宝石刺孔珊瑚 Echinopora gemmacea + 热耐受型
薄片刺孔珊瑚 Echinopora lamellosa + 热耐受型
刺星珊瑚属 Cyphastrea 锯齿刺星珊瑚 Cyphastrea serailia + + + + 热耐受型
菊花珊瑚属 Goniastrea 梳状菊花珊瑚 Goniastrea pectinata + 热中度适应型
网状菊花珊瑚 Goniastrea retiformis + + + 热中度适应型
裸肋珊瑚属 Merulina 阔裸肋珊瑚Merulina ampliata + 热中度适应型
刺柄珊瑚属 Hydnophora 腐蚀刺柄珊瑚 Hydnophora exesa + + + 热耐受型
腔星珊瑚属 Coelastrea 粗糙腔星珊瑚 Coelastrea aspera + + + 热中度适应型
盘星珊瑚属 Dipsastraea 黄癣盘星珊瑚 Dipsastraea favus + 热中度适应型
蜥岛盘星珊瑚
Dipsastraea lizardensis		 + 热中度适应型
罗图马盘星珊瑚
Dipsastraea rotumana		 + + + + 热中度适应型
标准盘星珊瑚 Dipsastraea speciosa + + + + 热中度适应型
美龙氏盘星珊瑚 Dipsastraea veroni + + + 热中度适应型
肠珊瑚属 Leptoria 弗利吉亚肠珊瑚 Leptoria phrygia + 热中度适应型
扁脑珊瑚属 Platygyra 肉质扁脑珊瑚 Platygyra carnosa + + + 热中度适应型
交替扁脑珊瑚 Platygyra crosslandi + + + 热中度适应型
精巧扁脑珊瑚 Platygyra daedalea + + + + 热中度适应型
中华扁脑珊瑚 Platygyra sinensis + + + + 热中度适应型
角蜂巢珊瑚 Favites 秘密角蜂巢珊瑚 Favites abdita + + + + 热中度适应型
板叶角蜂巢珊瑚 Favites complanata + + 热中度适应型
多弯角蜂巢珊瑚 Favites flexuosa + + 热中度适应型
海孔角蜂巢珊瑚 Favites halicora + + 热中度适应型
五边角蜂巢珊瑚 Favites pentagona + + + + 热中度适应型
同星珊瑚科 Plesiastreidae 同星珊瑚属 Plesiastrea 多孔同星珊瑚 Plesiastrea versipora + + 热中度适应型
双星珊瑚科 Diploastraeidae 双星珊瑚属 Diploastrea 同双星珊瑚Diploastrea heliopora + 热耐受型
未定类群 小星珊瑚属 Leptastrea 紫小星珊瑚Leptastrea purpurea + + + + 热耐受型
横小星珊瑚Leptastrea transversa + 热耐受型
基于影像资料统计每种珊瑚的相对多度(该种珊瑚的数量与调查区珊瑚群体的总数量比值)、相对频度(该种珊瑚出现的断面数与调查总断面数的比值)和相对覆盖度(该种珊瑚的覆盖度与所有珊瑚总覆盖度的比值); 以上3个数值的总和为该种珊瑚的重要值, 重要值百分比为该种重要值与所有种重要值总和的比值(Yu et al, 2019)。通过珊瑚的重要值百分比排序确定珊瑚群落中的优势种。本研究将重要值百分比超过5%的珊瑚物种规定为相应海域的优势种。
使用Shannon-Wiener多样性指数(H') 、Pielou均匀度指数(J)和Margalef丰富度指数(D)量化描述不同珊瑚礁区珊瑚群落物种多样性, 各指数的计算公式如下:
$H^{\prime}=-\sum_{i=1}^{S} \frac{\eta_{i}}{N} \cdot \ln \frac{n_{i}}{N}$
$J=H'/lo{{g}_{2}}S$
$D=\left( S-1 \right)/{{\log }_{2}}N$
式中, N为各种类珊瑚的总个体数, ni为第i种珊瑚的个体数, S为珊瑚的种类总数。
使用Canoco 5.0软件进行冗余分析(redundancy analysis, RDA), 以检验珊瑚热白化状况与环境因子之间的相关性。

2 结果

2.1 调查珊瑚礁区的海水环境特征

调查期间, 大亚湾、涠洲岛、徐闻和三亚鹿回头珊瑚礁区的海水盐度、pH、溶解氧浓度的数值范围均比较适宜珊瑚生长(表1)。但是, 调查期间涠洲岛和徐闻珊瑚礁的SST均异常偏高; 三亚鹿回头和徐闻珊瑚礁的无机氮浓度也较高, 分别为(9.91±1.52)和(8.96± 0.28)μmol·L-1。
表1 南海北部近岸珊瑚礁区海水环境现因子

Tab.1 Sea water environmental parameters in surveyed coral reefs of the northern South China Sea

珊瑚礁区 SST/℃ 盐度/‰ pH 溶解氧含量/(mg·L-1) 叶绿素a含量/(μg·L-1) 无机氮含量/(μmol·L-1) 无机磷含量/(μmol·L-1)
大亚湾 28.9±0.3 33.5±0.2 8.08±0.12 7.71±0.62 0.64±0.12 1.25±0.31 0.05±0.01
涠洲岛 31.3±0.4 32.0±0.1 8.14±0.09 6.97±0.56 1.65±0.16 4.74±0.64 0.18±0.02
徐闻 31.5±0.5 33.1±0.1 8.14±0.11 7.20±0.48 5.78±0.45 8.96±0.28 0.36±0.05
三亚鹿回头 30.1±0.2 33.4±0.2 8.15±0.14 6.87±0.63 1.09±0.05 9.91±1.52 0.05±0.01
2020年夏季调查区SST日变化呈现出涠洲岛和徐闻明显高于大亚湾和三亚鹿回头海域(图2), 基于1990—2019年30年的SST月均值数据, 涠洲岛和徐闻的最大月平均SST值(maximum monthly mean, MMM)分别为31.1℃和31.2℃, 涠洲岛珊瑚礁夏季SST超过MMM的天数为112天, 其中超过MMM+1℃的天数为40天; 徐闻珊瑚礁夏季SST超过MMM的天数为111天, 其中超过MMM+1℃的天数为68天(图2)。
图2 调查区域2020年夏季SST日变化情况

2020数据来自欧洲中期天气预报中心全球第五代大气再分析数据集(ERA5), 下载自哥白尼气候变化服务(Copernicus Climate Change Service, C3S)气候数据存储(Climate Data Store, CDS), 链接: https://cds.climate.copernicus.eu/cdsapp#!/dataset/reanalysis-era5-single-levels?tab=form

Fig. 2 Sea surface temperatures (SSTs) in the study region from summer

2.2 珊瑚群落结构

本次生态调查结果显示, 大亚湾海域珊瑚有7科15属29种, 涠洲岛海域珊瑚有7科19属32种, 徐闻海域珊瑚有6科15属26种, 三亚鹿回头海域珊瑚有9科20属43种(附表1)。三亚鹿回头海域珊瑚群落的Shannon-Wiener多样性指数(H')相对最高为2.97, 在大亚湾、涠洲岛和徐闻海域珊瑚群落的H'指数较为接近, 为2.71~2.79; 珊瑚群落的Pielou均匀度指数(J)在四个调查海域差异不大, 变化范围0.79~0.83; 珊瑚群落的Margalef丰富度指数(D)与其物种数量的空间分布规律一致, 在三亚鹿回头珊瑚礁最高(7.52), 其次是涠洲岛珊瑚礁(6.21), 在大亚湾珊瑚栖息地和徐闻珊瑚礁则最低(4.76)。
活珊瑚覆盖度在南海北部近岸珊瑚礁区之间存在显著性差异(Kruskal-Wallis 检验, P<0.05; 图3a)。活珊瑚覆盖度在三亚鹿回头珊瑚礁最高(37.78%), 其次是大亚湾珊瑚栖息地(19.04%), 而后是涠洲岛珊瑚礁(17.97%), 徐闻珊瑚礁的平均活珊瑚覆盖度最低 (14.25%, 图3a)。在珊瑚种类的耐热性组成上, 大亚湾和三亚海域的热敏感型珊瑚覆盖度占比均接近30%, 主要为鹿角珊瑚属Acropora, 杯形珊瑚属 Pocillopora 和蔷薇珊瑚属 Montipora; 而在涠洲岛和徐闻分别以热耐受型和热中度适应型珊瑚为主, 覆盖度占比分别为81%和68%(图3b)。另外, 同一海域内, 各调查断面间的活珊瑚覆盖度的空间分布不均匀, 特别是在大亚湾珊瑚栖息地、涠洲岛珊瑚礁和徐闻珊瑚礁(图3c)。
图3 活珊瑚覆盖度在珊瑚礁区和调查断面之间的变化

XLJ: 小辣甲; DLJ: 大辣甲; SMD: 三门岛; SPH: 石盘河; BG: 北港; ZZL: 竹蔗寮, SWJ: 水尾角, CW: 承梧, DL: 灯楼角, LHT: 鹿回头; 柱状图内不同字母标记表明存在显著性差异(P<0.05)

Fig. 3 Changes of live coral cover among coral reefs and survey transects

南海北部近岸各个珊瑚礁区主要优势种的组成差异较大(表2)。大亚湾珊瑚群落的优势种为热耐受型的澄黄滨珊瑚(Porites lutea)和锯齿刺星珊瑚(Cyphastrea serailia)、疣滨珊瑚(Porites annae), 热敏感型的翼形蔷薇珊瑚(Montipora peltiformis)和单独鹿角珊瑚(Acropora solitaryensis), 以及热中度适应型的罗图马盘星珊瑚(Dipsastraea rotumana); 涠洲岛珊瑚礁的优势种为热耐受型的十字牡丹珊瑚(Pavona decussata)、澄黄滨珊瑚和薄片刺孔珊瑚(Echinopora lamellosa), 以及热中度适应型的秘密角蜂巢珊瑚(Favites abdita); 徐闻珊瑚礁的优势种为热中度适应型的柱角孔珊瑚(Goniopora columna)和斯氏伯孔珊瑚(Bernardpora stutchburyi), 热耐受型的盾形陀螺珊瑚(Turbinaria peltata)、澄黄滨珊瑚和深室沙珊瑚(Psammocora profundacella); 鹿回头珊瑚礁的优势种为热耐受型的澄黄滨珊瑚和丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis), 热中度适应型的斯氏伯孔珊瑚, 以及热敏感型的繁锦蔷薇珊瑚(Montipora efflorescens)、膨胀蔷薇珊瑚(Montipora turgescens)和鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)。
表2 南海北部近岸不同珊瑚礁区的珊瑚优势种组成及其白化率

Tab. 2 Bleaching status of dominant scleractinian coral species on coral reefs of the northern South China Sea

珊瑚礁区 造礁石珊瑚优势种 重要值百分比/% 覆盖度/% 白化率/% 耐热性类型
大亚湾珊瑚栖息地 澄黄滨珊瑚 Porites lutea 15.4 3.55 0 热耐受型
锯齿刺星珊瑚 Cyphastrea serailia 11.0 1.94 0 热耐受型
翼形蔷薇珊瑚 Montipora peltiformis 9.6 3.15 0 热敏感型
疣滨珊瑚 Porites annae 6.6 1.74 0 热耐受型
单独鹿角珊瑚 Acropora solitaryensis 6.2 1.95 0 热敏感型
罗图马盘星珊瑚 Dipsastraea rotumana 6.0 0.86 0 热中度适应型
涠洲岛珊瑚礁 十字牡丹珊瑚 Pavona decussata 15.9 3.93 19.08 热耐受型
澄黄滨珊瑚 Porites lutea 15.8 4.22 74.64 热耐受型
薄片刺孔珊瑚 Echinopora lamellosa 13.0 4.39 21.64 热耐受型
秘密角蜂巢珊瑚 Favites abdita 5.8 0.59 89.83 热中度适应型
徐闻珊瑚礁 柱角孔珊瑚 Goniopora columna 13.7 2.94 95.24 热中度适应型
斯氏伯孔珊瑚 Bernardpora stutchburyi 13.5 1.96 98.47 热中度适应型
盾形陀螺珊瑚 Turbinaria peltata 10.2 1.65 84.85 热耐受型
澄黄滨珊瑚 Porites lutea 8.4 1.15 93.04 热耐受型
深室沙珊瑚 Psammocora profundacella 6.2 1.66 91.57 热耐受型
三亚鹿回头珊瑚礁 澄黄滨珊瑚 Porites lutea 16.6 8.88 0 热耐受型
丛生盔形珊瑚 Galaxea fascicularis 7.8 3.23 0 热耐受型
斯氏伯孔珊瑚 Bernardpora stutchburyi 7.3 3.23 0 热中度适应型
繁锦蔷薇珊瑚 Montipora efflorescens 7.2 4.11 0 热敏感型
膨胀蔷薇珊瑚 Montipora turgescens 5.5 2.37 0 热敏感型
鹿角杯形珊瑚 Pocillopora damicornis 5.2 1.55 0 热敏感型

2.3 珊瑚群落热白化状况

2020年夏季生态调查发现, 纬度高的大亚湾和纬度低的三亚鹿回头海域珊瑚群落均未调查到珊瑚白化现象, 而在中间纬度的涠洲岛和徐闻海域珊瑚群落发生了严重的珊瑚白化事件(图4、5)。珊瑚白化率和珊瑚白化死亡率在南海北部近岸珊瑚礁区之间均存在显著性差异(Kruskal-Wallis检验, P<0.001; 图4a、b)。珊瑚白化率和珊瑚白化死亡率在徐闻珊瑚礁最高(分别为84.78%和10.68%), 其次是涠洲岛珊瑚礁(分别为65.52%和0.70%) (图4a、b)。此外, 南海北部近岸海域的珊瑚白化率和珊瑚白化死亡率在2m水深处稍高于4m水深, 但这两个指标在水深之间均没有显著性差异(t检验, P>0.05; 图4c、d)。
图4 珊瑚白化率与珊瑚白化死亡率在各珊瑚礁区和水深之间的变化

柱状图内不同字母标记表明存在显著性差异(P<0.05)

Fig. 4 Changes of coral bleaching and bleaching mortality percentages among coral reefs and water depths

图5 冗余分析(RDA)对珊瑚热白化与环境因子之间的相关性解释

Fig. 5 Redundancy analysis (RDA) of the relationships among environmental factors and the coral bleaching

各珊瑚礁区珊瑚群落主要优势种的白化状况方面, 涠洲岛珊瑚礁区珊瑚优势种的白化率为19.08%~89.83%, 徐闻珊瑚礁区珊瑚优势种的白化率为84.85%~98.47%(表2), 共有优势种澄黄滨珊瑚的白化率在徐闻(93.04%)高于涠洲岛(76.64%)。在涠洲岛和徐闻海域珊瑚群落优势种中, 热耐受型物种的白化率均低于热中度适应型物种, 这表明珊瑚的热白化程度与珊瑚群落结构组成有关。
珊瑚群落热白化与环境因子的关联性方面, RDA分析结果显示, 珊瑚白化率与SST、无机氮和无机磷呈显著正相关(P<0.05), 与pH、溶解氧和叶绿素a呈弱相关或者不相关, 与盐度则呈负相关; 珊瑚白化死亡率与各环境因子呈弱相关或者不相关(图5)。

3 讨论

3.1 南海北部近岸珊瑚群落结构特征及其空间差异

本研究结果表明, 南海北部近岸海域珊瑚群落的优势种组成、α多样性指数以及活珊瑚覆盖度在珊瑚礁区之间均存在差异(图3、表2) 。大亚湾珊瑚栖息地和鹿回头珊瑚礁的珊瑚群落具有更高的生物多样性和覆盖度, 并且这两个珊瑚礁的珊瑚优势种中不仅有热压力耐受性强(热耐受型和中度适应型)的物种, 还有生长速度快、热敏感型的枝状/叶片状物种, 然而涠洲岛和徐闻珊瑚礁的珊瑚优势种基本为热压力耐受性强的块状/皮壳状珊瑚物种(表2)。
珊瑚群落覆盖度是直观反映珊瑚礁健康状况的重要指标(吴莹莹 等, 2021), 近几十年来南海北部近岸珊瑚群落已经发生严重衰退(赵美霞 等, 2009; Chen et al, 2009; 黄晖 等, 2011; Yu et al, 2019)。大亚湾海域的珊瑚覆盖度在近40年来呈现先退化后稳定的趋势, 珊瑚覆盖度在1984年为76.6%(张元林 等, 1987), 2003年为27.5%(林昭进 等, 2007), 2008年为15.3%(Chen et al, 2009), 2020年为19.04%; 涠洲岛珊瑚礁的活珊瑚覆盖度从1984年的50%下降到2001年的33%, 再到2008年的17.6%, 并进一步下降至2015年的10.37%(Yu et al, 2019), 2015年后活覆盖度呈现稳定并恢复的趋势, 2019年为10.5%~16.66%(梁文 等, 2021; 杨振雄 等, 2021), 2020年调查平均覆盖度为17.97%; 徐闻珊瑚礁的活珊瑚覆盖度从2000年的28.9%(卢伙胜 等, 2003)下降到2008年的12.1%(黄晖 等, 2011), 2020年为14.25%; 三亚鹿回头海域的活珊瑚覆盖度从1960年代的85%下降到1994年的35%, 再到2006年的12.16%, 2014年恢复到21.58%(赵美霞 等, 2010; 孙有方 等, 2018), 而后到2020年的37.78%。整体而言, 2000年左右四个研究区域的活珊瑚覆盖度均在30%左右, 到2010年左右退化到10%~20%, 之后到2020年各珊瑚群落的覆盖度趋于稳定 (图6), 这与保护区的建立与管护能力的提升有关(黄猛, 2007; 施祺 等, 2010; Sun et al, 2022)。
图6 涠洲岛和徐闻珊瑚礁区珊瑚的热白化照片

a. 霜鹿角珊瑚; b. 薄片刺孔珊瑚; c. 十字牡丹珊瑚; d. 盾形陀螺珊瑚; e. 粗糙刺叶珊瑚; f. 柱角孔珊瑚(左)和斯氏伯孔珊瑚(右); g. 澄黄滨珊瑚; h. 肉质扁脑珊瑚; i. 秘密角蜂巢珊瑚。其中a为枝状珊瑚; b、c为叶状珊瑚; d为板状珊瑚; e、f为皮壳状珊瑚; g—i为块状珊瑚

Fig. 6 Bleaching scleractinian corals on Weizhou Island and Xuwen coral reefs.

(a) Acropora pruinose; (b) Echinopora lamellose; (c) Pavona decussate; (d) Turbinaria peltate; (e) Echinophyllia aspera; (f) Goniopora columna (left) and Bernardpora stutchburyi (right); (g) Porites lutea; (h) Platygyra carnosus; (i) Favites abdita

活珊瑚覆盖度的下降, 会引发珊瑚群落结构的改变, 而珊瑚群落的结构组成也能反映其所在区域能够为热敏感珊瑚物种提供“避难所”的能力(Denis et al, 2013)。在南海北部近岸海域, 珊瑚群落结构整体呈现出枝状珊瑚优势度下降、块状珊瑚优势度升高并占据绝对优势地位的趋势。大亚湾珊瑚群落优势种从1984年的枝状霜鹿角珊瑚(Acropora pruinosa)和片状中华蔷薇珊瑚(Montipora sinensisi), 珊瑚物种数量为19种 (张元林 等, 1987), 演变到2008年以块状秘密角蜂巢珊瑚为优势种, 并且常见的珊瑚种类也全部为块状/皮壳状形态, 珊瑚种类数量记录到34种(Chen et al, 2009), 再演变到2020年同时由块状、枝状和片状珊瑚共同占据主导, 珊瑚种类数量也增加到43种 [本研究; 郭峰 等(2022)]。
涠洲岛珊瑚群落优势类群从1980年代中期复杂的多类型珊瑚组合(包括枝状的鹿角珊瑚属, 块状的盘星珊瑚属、菊花珊瑚属、扁脑珊瑚属和滨珊瑚属, 以及叶状的牡丹珊瑚属, 珊瑚物种数量为35种) (周浩郎 等, 2020), 演变到2020年主要以块状的澄黄滨珊瑚、秘密角蜂巢珊瑚和片状十字牡丹珊瑚以及薄片刺孔珊瑚为优势类群(珊瑚种类数量为32种, 本研究)。
徐闻珊瑚群落优势种从2000年的枝状粗野鹿角珊瑚(Acropora humilis)、块状澄黄滨珊瑚、普哥滨珊瑚(Porites pukoensis)和标准盘星珊瑚(Dipsastraea speciosa) (珊瑚种类数量为35种)(赵焕庭 等, 2002; 卢伙胜 等, 2003), 演变到2020年仅由块状珊瑚占据优势, 珊瑚种类数量为26种。三亚鹿回头珊瑚群落优势类群从1960年代复杂的多类型珊瑚组合(包括枝状的鹿角珊瑚属、片状的蔷薇珊瑚属、块状的腔星珊瑚属和滨珊瑚属等, 珊瑚种类数量为81种), 演变到2006年的滨珊瑚属和鹿角珊瑚属, 珊瑚种类数量为69种(赵美霞 等, 2009), 再到2020年澄黄滨珊瑚、丛生盔形珊瑚、斯氏伯孔珊瑚、繁锦蔷薇珊瑚、膨胀蔷薇珊瑚和鹿角杯形珊瑚多类型珊瑚组合占据优势, 珊瑚数量为43种。南海北部珊瑚群落结构的变化不仅仅体现在优势种组成的演变, 珊瑚群落的耐热性组成也出现了转变(图7)。
图7 南海北部造礁石珊瑚群落的耐热性组成历史演变

数据来源于本研究和历史文献, 包括张元林 等(1987); 于登攀 等(1996); 赵焕庭 等(2002); 卢伙胜 等(2003); 林昭进 等(2007); 赵美霞 等(2009); Chen等(2009); 赵美霞 等(2010); 黄晖 等(2011); 孙有方 等(2018); Yu等(2019); 周浩郎 等(2020)

Fig. 7 Evolution of heat tolerance composition for coral community structure in the northern South China Sea

结合历史数据分析表明, 涠洲岛、徐闻、三亚鹿回头的珊瑚群落中热耐受型物种和热中度适应型物种占比增加, 有助于提高珊瑚群落的热白化耐受性(Darling et al, 2013, Tkachenko et al, 2017)。但是, 这两类物种组成的总占比在大亚湾珊瑚群落的变化不明显(图6)。在1984—2020年间, 大亚湾珊瑚群落中的热敏感型物种和热中度适应性物种的占比呈现增加的趋势, 出现热带珊瑚生存适宜性增加的特点。在1984—2020年间, 涠洲岛珊瑚群落中的热敏感型物种占比下降, 热耐受型物种占比上升, 珊瑚群落整体的热白化耐受能力增加; 类似的, 徐闻珊瑚群落在2000—2020年间也呈现出热敏感型物种占比下降、热中度适应性物种占比升高的趋势; 三亚鹿回头珊瑚群落在1965—2020年间, 其耐热性组成结构略有变化, 热耐受型和热中度适应型物种占比略有上升, 而热敏感型物种占比从40%下降到35%左右。综上, 珊瑚群落结构组成和耐热性组成分析表明, 在南海北部的四个区域中, 涠洲岛和徐闻珊瑚群落呈现更强的热耐受性, 这可能是区域性珊瑚群落驯化和适应的结果。

3.2 南海北部近岸珊瑚群落对夏季高温的差异响应与适应性分析

2020年夏季南海北部近岸海域发生的海洋热浪事件对涠洲岛和徐闻海域的珊瑚群落造成了严重影响(白化率分别为65.52%和84.78%, 死亡率分别为0.7%和10.68%) (图4)。RDA分析结果显示海表温度SST和营养盐浓度(无机氮和无机磷)与珊瑚白化率呈正相关, 说明 SST和营养盐浓度是影响本次大规模珊瑚热白化事件的主要因素(图5)。全球气候变化和厄尔尼诺引起的SST上升及太阳辐射增加的协同效应, 是导致全球珊瑚大规模白化的最主要原因(Pandolfi, 2015), 2020年南海北部珊瑚礁发生珊瑚白化事件已被证实与长期和不断增加的热压力(异常高的卫星SST和热暴露程度)密切相关(Lyu et al, 2022; Mo et al, 2022)。涠洲和徐闻海域的最大周热度(degree heating weeks, DHW)均超过20℃-周, 已经远超珊瑚严重白化和大规模死亡的DHW阈值(8℃-周)(Mo et al, 2022)。基于珊瑚优势种的白化率分析, 徐闻海域珊瑚群落的热白化抵抗能力几乎失效(SST为31.5 ℃, 优势种白化率高达84.85%~100%), 而涠洲岛珊瑚礁珊瑚群落的白化抵抗力仍能发挥(SST为31.3 ℃, 优势种白化率为19.08%~ 89.83%)(表2)。一方面, 这与海洋热浪的强度有关, 涠洲岛和徐闻两个海域海表温度的MMM值及超过MMM天数基本一致, 但徐闻超过MMM+1℃的持续天数(68d)高于涠洲岛(40d), 徐闻珊瑚群落经历了更长时间更高强度的热压力胁迫。另一方面, 与两区域的营养盐浓度水平有关。本次调查的热胁迫区域中, 徐闻和涠洲岛珊瑚礁区的无机氮浓度均相对较高, 尤其是徐闻无机氮浓度, 比涠洲岛高1.9倍。已有研究表明水质富营养(尤其是无机氮)会降低珊瑚热白化的温度阈值、增加珊瑚热白化的敏感性(Wooldridge et al, 2009), 而且高温和高氮的协同胁迫, 导致相对高营养区的珊瑚热白化程度显著高于相对低营养区 (Donovan et al, 2020) 。因此, 高无机氮浓度可能增加了徐闻珊瑚物种的热白化敏感性, 使得热耐受型的优势种澄黄滨珊瑚的白化率都高达93.04%, 因而其珊瑚群落的白化率显著高于涠洲岛珊瑚礁区。
尽管徐闻和涠洲岛两个区域的珊瑚热白化率较高, 但死亡率均较低, 对活珊瑚覆盖度的影响可能有限。这可能与珊瑚群落结构组成有关, 两个区域的珊瑚群落中热敏感型珊瑚的占比均很低, 呈现出较强的热耐受性(Darling et al, 2013, Tkachenko et al, 2017)。同时, 已有研究表明适当的水体浑浊可以通过减少太阳辐射对珊瑚共生体的损害, 在热胁迫中为珊瑚提供保护(Sully et al, 2020) 。本研究中两个海域的水体浊度相对较高(Qin et al, 2019; 江绿苗 等, 2023), 在一定程度上可以缓解珊瑚热白化的影响。涠洲和徐闻海域的固定站位调查结果显示, 两个区域2021年的活珊瑚覆盖度相比于2020年均没有显著减少(Lyu et al, 2022)。这表明了南海北部海域的珊瑚群落可能具有较强的热白化耐受能力, 即便遭受高于白化阈值的热压力胁迫, 其覆盖度也没有显著减少。
本研究中, 纬度更低的三亚鹿回头和纬度更高的大亚湾海域的珊瑚群落没有记录到珊瑚白化现象, 可能是由于调查期间两海域遭受的热压力相对较低, 其SST分别为28.9℃和30.1℃, 处于夏季正常温度波动范围内。Lyu等(2022)在三亚海域的珊瑚礁也未记录到珊瑚白化现象, 此时的DHW为4~8℃-周, Mo等(2022)在2020年9月调查到三亚海域珊瑚群落出现了轻微的白化现象, 白化率仅为13%。但在以往的研究记录中, 2010年海洋热浪事件导致了三亚鹿回头海域珊瑚白化, 其白化率平均为28%, 除蔷薇珊瑚属的死亡率较高为21.7%, 其余珊瑚属种死亡率均低于5%(Li et al, 2012)。这可能受益于海南岛东岸夏季琼东上升流将低温海水持续输入到三亚珊瑚礁中, 削弱了海洋热浪的影响, 因而三亚鹿回头珊瑚热白化的频率和强度相对较低(Li et al, 2012; Mo et al, 2022)。大亚湾海域因所处纬度相对较高, 夏季最高月平均SST变化于27℃~29.5℃, 处于珊瑚生长的适宜温度(Chen et al, 2009; Qin et al, 2019), 暂未发现有热白化相关报道。除纬度较高的因素外, 大亚湾海域夏季也存在着粤东近岸上升流带来的低温海水(李禹辉 等, 2021), 在一定程度上能够保护珊瑚群落避免高温胁迫。因此, 三亚鹿回头和大亚湾海域的珊瑚群落可能得益于沿岸上升流或(和)地处较高纬度气候条件和的影响, 降低了海洋热浪的冲击, 有利于该海域(特别是更高纬度的大亚湾)珊瑚避难所功能的发挥。

4 结论

基于本研究对南海北部大亚湾、涠洲岛、徐闻和三亚鹿回头四个海域珊瑚群落的生态调查数据, 并结合历史资料, 分析了南海北部珊瑚群落物种多样性的大空间尺度变化及其历史演变情况, 研究了海洋热浪对南海北部海域珊瑚白化状况的影响, 得出以下主要结论。
1)南海北部近岸海域珊瑚群落的优势种组成、 α多样性指数均以及活珊瑚覆盖度在珊瑚礁区之间均存在差异, 大亚湾珊瑚栖息地和三亚鹿回头海域的珊瑚群落具有更高的生物多样性和覆盖度;
2)全球变暖背景下, 大亚湾海域的珊瑚群落中热敏感型珊瑚物种的占比保持稳定可能预示其正在发挥热带珊瑚避难所的功能, 而加强珊瑚礁区的保护和管理力度是珊瑚群落物种多样性恢复和相对高纬度珊瑚礁避难所功能正常发挥的关键;
3) 2020年海洋热浪对涠洲岛和徐闻海域的珊瑚群落均造成严重的白化影响, 但是该海域的珊瑚群落对高强度的热压力影响具有很强的抵抗性(表现为低死亡率); 而由于地处较高纬度(大亚湾)和沿岸上升流(大亚湾和三亚鹿回头)的有利影响, 大亚湾和三亚鹿回头海域的珊瑚群落均没有出现珊瑚热白化现象。
虽然人类活动被认为是导致南海北部近岸珊瑚群落退化的重要因素, 但由于2020年以来近岸珊瑚群落已经受到气候变暖引发的热白化影响, 说明南海北部近岸珊瑚群落已面临着人为活动和气候变暖的双重威胁。 因此, 一方面需进一步加强珊瑚群落集中分布区的保护和管理力度, 促使我国南海北部珊瑚群落的潜在避难所发挥更大功能, 另一方面亟需强化珊瑚礁生态保护基础科学研究, 为积极提升珊瑚礁生态系统适应气候变化提供科学支撑。

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