Search
E-mail
RSS

Online submission Editor-in-chief Peer review Staff Login

Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 4: 137 - 143

DOI: https://doi.org/10.11978/2023108

Marine Chemistry

Response of dissimilatory nitrate reduction processes in coral reef sediments of the Weizhou island to temperature changes

  • MO Danyang , 1 ,
  • NING Zhiming , 1, 2, 3 ,
  • YANG Bin 4 ,
  • XIA Ronglin 1 ,
  • LIU Zhijin 1
Expand
  • 1. School of Marine Sciences, Guangxi University, Nanning 530004, China
  • 2. Coral Reef Research Center of China, Guangxi University, Nanning 530004, China
  • 3. Guangxi Laboratory on the Study of Coral Reefs in the South China Sea, Nanning 530004, China
  • 4. Jiangsu Key Laboratory of Marine Bioresources and Environment, Jiangsu Ocean University, Lianyungang 222005, China
NING Zhiming. email:

Copy editor: SUN Cuici

Received date: 2023-08-02

  Revised date: 2023-09-13

  Online published: 2023-11-09

Supported by

Guangxi Natural Science Foundation(2019GXNSFAA185001)

College Students’ Innovative Entrepreneurial Training Plan Program(S202210593227)

Fold

Abstract

Dissimilatory nitrate reduction processes, including denitrification, anaerobic ammonium oxidation, and dissimilatory nitrate reduction to ammonium (DNRA) regulate the removal and retention of nitrogen elements in the ocean. Global warming affecting the nitrogen cycling processes in sediments, but it is not yet clear the differences in response of dissimilatory nitrate reduction processes in carbonate sand and silicate sand sediments to increased temperature. Therefore, we used 15N isotope tracing technology and temperature-controlled incubation of sediments to investigate the response of dissimilatory nitrate reduction processes in different sediment types in the coral reef area of the Weizhou Island to increased temperature. The results indicate that DNRA and denitrification processes exhibited significant differences in response to increased temperature in two different types of sediments. The rates of denitrification and DNRA in silicate sand were significantly increased with the increased temperature, but those in carbonate sand exhibited opposite trend, which may be related to differences in microbial community in different sediments. Due to anaerobic ammonium oxidation process being more sensitive to increased temperature, the contribution of denitrification to nitrogen removal increased, but its byproduct N2O may have a negative impact on climate. In addition, the increase in temperature led to an increase in the contribution of DNRA to nitrate dissimilation reduction, which will exacerbate the negative impact of nitrogen excess on the coral reef ecosystem of the Weizhou Island.

Key words： denitrification; increased temperature; DNRA; sediments; coral reef

Cite this article

MO Danyang , NING Zhiming , YANG Bin , XIA Ronglin , LIU Zhijin . Response of dissimilatory nitrate reduction processes in coral reef sediments of the Weizhou island to temperature changes[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(4) : 137 -143 . DOI: 10.11978/2023108

氮是海洋生命中的基本元素, 也是海洋初级生产力的限制性因子(Falkowski, 1997)。但是, 由人类活动引起的“氮瀑布”效应和气候变化对生态系统和生物地球化学循环的影响已成为全球性环境问题(Galloway et al, 2003), 同时联合国政府间气候变化专门委员会(intergovernmental panel on climate change, IPCC)预测全球未来温度将持续升高, 温室效应得不到有效的缓解(Hoegh-Guldberg et al, 2019)。由于氮循环过程都是由微生物主导, 温度的升高将不可避免地影响相关微生物的活性, 从而影响氮的生物地球化学循环过程。反硝化、厌氧氨氧化和异化硝酸盐还原为铵 (dissimilatory nitrate reduction to ammonium, DNRA) 是氮循环的关键过程, 前两者控制着氮元素的移除, 后者则实现氮元素的保留, 而温度的上升可能会打破原有的氮元素分配格局(Brin et al, 2015; Tan et al, 2020)。
海洋沉积物中的反硝化作用是海洋环境中最大的氮移除途径, 并可能移除流入海洋总氮的一半以上, 大部分研究证明反硝化过程随温度的上升而得到增强的(Brandes et al, 2007)。厌氧氨氧化作为氮移除的一个新过程已经被越来越多的学者所证实, 并且为海洋中的氮移除做出了很大的贡献(Devol, 2015)。与反硝化过程相比, 厌氧氨氧化过程不涉及温室气体N2O的释放, 因此厌氧氨氧化被认为是一种对气候更友好的氮移除途径, 但研究显示厌氧氨氧化菌的耐热性较低, 变暖不利于其活性(Canion et al, 2014)。DNRA是氮循环中另一个关键的过程, 不同于反硝化和厌氧氨氧化过程转化为氮气移出系统, DNRA可以将硝酸盐( NO 3 −)转化为铵( NH 4 +), 因此DNRA过程保留了海洋中的氮元素(Deng et al, 2015)。实验表明升温可以通过增强DNRA微生物的代谢来提高DNRA速率, 因此沿海生态系统中的 NO 3 −可在较高的温度下转化为 NH 4 +, 使氮元素得以继续保留(Dong et al, 2011; Yin et al, 2017)。
珊瑚礁生态系统是海洋生态系统的重要组成部分, 研究表明氮过剩可直接影响珊瑚的生理机能, 并可通过促进其他生物的生长间接影响珊瑚礁生态系统的恢复力, 因此沉积物中氮元素的迁移转化对珊瑚礁生态系统的正常发展有着至关重要的影响, 而温度是影响氮元素迁移转化的重要因素(Zhao et al, 2021)。尽管我们已经认识到气候变暖可以通过影响氮循环过程进而影响珊瑚礁生态系统的健康, 但由于缺乏足够的数据, 无法评估升温如何影响珊瑚礁区两种沉积物(硅质砂和钙质砂)中氮元素在氮循环三个关键过程中的重新分配, 也无法预测珊瑚礁区硝酸盐异化还原过程对环境的响应和气候影响, 因此急需了解在升温条件下珊瑚礁区沉积物中氮元素迁移转化路径与强度特征, 对珊瑚礁区沉积物开展升温胁迫下量化硝酸盐异化还原过程的研究势在必行。
涠洲岛位于我国南海北部, 属于热带地区, 年平均海温为27.5℃(Qin et al, 2019), 海温受气候变化影响较大, 并且近年来涠洲岛海温普遍升高, 在全球变暖的大环境下, 涠洲岛海域将更直面气温的影响。同时涠洲岛海域的营养盐结构特征为氮过剩(Ning et al, 2019), 因此涠洲岛是研究解决珊瑚礁沉积物中氮元素在升温条件下迁移转化的良好场所。本研究对涠洲岛珊瑚礁区两种不同的沉积物进行升温培养, 量化珊瑚礁区沉积物中氮元素迁移转化的速率, 探究变暖对沉积物中硝酸盐异化还原过程的影响, 分析变暖对氮元素在三种关键过程中的重新分配, 为珊瑚礁的修复与生态环境管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 样品采集和沉积物培养实验

为了确定涠洲岛珊瑚礁区沉积物硝酸盐异化还原过程对温度变化的响应, 2022年1月对涠洲岛珊瑚礁区I1站位(109°5′39″E, 21°1′27″N)的硅质沉积物和I5站位(109°5′12″E, 21°2′1″N)的钙质沉积物进行样品采集, 取样地点为距离海岸20m、水深1m的潮下带, 取表层10cm的沉积物收集至样品袋中, 并用10L聚乙烯桶收集上覆水, 2h内带回实验室开展沉积物培养实验。实验装置为流动式反应器, 由圆柱形有机玻璃柱和带有出水口的上下盖子组成, 下出水口外接2cm软管作为取样途径, 装置底面积为78.5cm2, 高20cm。
现场测量的平均海温为20℃, 根据前人研究可知涠洲岛年平均海温为27.5℃, 夏季最高海温超过31℃, 并且近年来海温上升的趋势不减, 因此实验培养沉积物的温度设置为20℃(原位温度)、28℃、35℃。人工将沉积物中的大型底栖生物去除后均匀混合, 然后将混合后的沉积物填充至流动式反应器中0~10 cm处。用采集的上覆海水配置100μmol·L-1 的 NO 15 3 −同位素溶液, 将配置好的海水加入并充满流动式反应器, 将下出水口打开确保 NO 15 3 −标记的海水置换掉原来的沉积物孔隙水后关闭, 此时作为反应初始的0时刻。通过外循环水浴装置控制实验温度, 在0、6、12、18、24h时取样, 取样时先放掉约2mL停留在外接软管的体积。每个取样时刻, 用20mL注射器从下出水口的外接软管抽取水样, 迅速转移至12mLExetainer顶空瓶(品牌: 英国Labco)中, 立刻加入0.2mL饱和HgCl2溶液用于终止反应, 样品倒置并避光保存后续用于 N 29 2、 N 30 2和 NH 15 4 +的测定。同时, 另用20 ml注射器从下出水口的外接软管抽取水样, 通过外接0.45μm聚醚砜过滤膜将水样过滤到10mL离心管中, 冷冻保存, 后续用全自动营养盐分析仪测定 NO 3 −浓度。

1.2 样品分析及计算方法

水样的 NO 3 −浓度均使用全自动营养盐分析仪(型号: QuAAtro, 品牌: 德国SEAL)测定。海水中 N 29 2与 N 30 2样品的测试采用自组装膜进样质谱直接进样测试; NH 15 4 +则采用碱性次溴酸钠氧化法首先将 NH 15 4 +转化为 N 29 2与 N 30 2, 然后再使用膜进样质谱测定。根据 N 29 2与 N 30 2浓度与时间的线性回归斜率可得到 N 29 2、 N 30 2产率, NH 15 4 +的浓度由转化后测出的 N 29 2和 N 30 2的浓度而得。
通过测定各实验组的 N 29 2、 N 30 2和 NH 15 4 +产率可分别计算反硝化、厌氧氨氧化和DNRA潜在速率及其对脱氮和硝酸盐异化还原的贡献率(Thamdrup et al, 2002)。
A = P 29 + 2 × ( 1 − F N − 1 ) × P 30 F N
D = P 30 × F N − 2
P A = A A + D × 100 %
P D = D A + D × 100 %
式中, A为厌氧氨氧化速率(μmol N·m-3·h-1); D为反硝化速率(μmol N m-3·h-1); PA为厌氧氨氧化脱氮贡献率, PD为反硝化脱氮贡献率; FN是 NO 15 3 −占总 NO 3 −的百分比; P29和P30分别是 N 29 2和 N 30 2的生成速率(μmol N·m-3·h-1)。
DNRA = p NH 15 4 + F N
P 1 = A A + D + DNRA × 100 %
P 2 = D A + D + DNRA × 100 %
P 3 = DNRA A + D + DNRA × 100 %
式中, DNRA为DNRA速率(μmol N·m-3·h-1); p NH 15 4 +为 NH 15 4 +的生成速率(μmol N·m-3·h-1); P1为厌氧氨氧化的硝酸盐异化还原贡献率; P2为反硝化的硝酸盐异化还原贡献率; P3为DNRA的硝酸盐异化还原贡献率。

2 结果

2.1 反硝化、厌氧氨氧化和DNRA速率随温度变化

在I1站位中, 各温度下的 NO 3 −浓度都随时间变化出现了显著的下降趋势, NO 3 −浓度在20℃时下降了25.11%, 由36.16 μmol·L-1下降至27.08 μmol·L-1; 在28℃时下降了21.97%, 由35.77μmol·L-1下降至27.91μmol·L-1; 在35℃时下降了17.58%, 由31.07μmol·L-1下降至25.77μmol·L-1 (图1a)。
图1 不同温度下I1(a)、I5(b)站位沉积物孔隙水中 NO 3 −浓度随时间变化

Fig. 1 Change in NO 3 − concentration in pore water of sediments at stations I1 (a) and I5 (b) over time under different temperature conditions

在I5站位中, 35℃时 NO 3 −浓度并没有随时间变化出现显著的变化趋势, 20℃和28℃下的 NO 3 −浓度出现了显著的下降, 在20℃时下降了99.20%, 由16.87μmol·L-1下降至0.135μmol·L-1; 在28℃时下降了96.71%, 由23.51μmol·L-1降至0.781μmol·L-1 (图1b)。在相同时间下I5站位中 NO 3 −的下降程度远高于I1, 说明I5站位的硝酸盐还原率远高于I1站位。
在I1站位(图2a)中, 反硝化速率随温度升高出现缓慢的上升, 由49.49μmol N·m-3·h-1上升至59.60μmol N·m-3·h-1。DNRA速率随温度上升而表现出显著的上升趋势, 由4.97μmol N·m-3·h-1上升至36.29μmol N·m-3·h-1, 反应速率提升了约730%。在28℃时厌氧氨氧化速率有略微上升, 但并不显著, 此后在35℃实验中出现了显著的下降, 由最高时12.19μmol N·m-3·h-1下降至1.56μmol N·m-3·h-1。
图2 不同温度下I1(a)、I5(b)站位沉积物反硝化、厌氧氨氧化和DNRA的潜在速率

Fig. 2 Potential rates of denitrification, anaerobic ammonium oxidation and DNRA in sediments at stations I1 (a) and I5 (b) under different temperature conditions

在I5站位(图2b)的研究中发现, 氮循环的三个关键过程随温度的升高均出现了不同程度的下降, 反硝化受温度影响最显著, 反应速率由493.36μmol N·m-3·h-1下降至61.19μmol N·m-3·h-1, 反应速率下降了87.61%。其次为厌氧氨氧化过程, 速率由109.80μmol N·m-3·h-1下降至1.66μmol N·m-3·h-1。DNRA反应速率由72.09μmol N·m-3·h-1下降至34.97μmol N·m-3·h-1。

2.2 反硝化、厌氧氨氧化和DNRA贡献率随温度变化

温度的升高导致反硝化对硝酸盐异化还原的贡献率略有下降, 但仍占据着60%以上的贡献率(图3), 说明在高温情况下硝酸盐的还原途径依旧是以反硝化过程为主。 温度升高显著地提升了DNRA对硝酸盐异化还原贡献率, 在28℃和35℃时成为硝酸盐异化还原的次要途径, 说明在未来全球变暖的格局下, DNRA对硝酸盐异化还原的潜力巨大。厌氧氨氧化对硝酸盐异化还原贡献率较小, 最高时不足20%, 温度高达35℃时贡献率下降至2%以下, 说明厌氧氨氧化菌对高温表现出明显的不适应性。
图3 不同温度下I1(a)、I5(b)站位反硝化、厌氧氨氧化和DNRA的硝酸盐异化还原贡献率

Fig. 3 Nitrate dissimilatory reduction contribution of denitrification, anaerobic ammonium oxidation and DNRA in sediments at stations I1(a) and I5 (b) under different temperature conditions

在I1和I5站位的实验中, 可以看出氮移除途径始终是以反硝化过程为主(图4), 并且温度越高反硝化的贡献率越高。厌氧氨氧化对氮移除的贡献率最高时也不到20%, 并且随着温度的升高厌氧氨氧化的贡献越来越小, 在未来变暖的格局下, 反硝化将显得愈发重要。
图4 不同温度下I1 (a)、I5(b)站位沉积物反硝化和厌氧氨氧化的氮移除贡献率

Fig. 4 Nitrogen removal contribution of denitrification and anaerobic ammonium oxidation at different temperatures

3 讨论

3.1 珊瑚礁区沉积物硝酸盐异化还原过程对温度的响应差异

气候变暖可能直接通过温度效应来改变生态系统中底栖环境的氮循环(Brin et al, 2015)。升温能有效地促进反硝化过程的进行, 并且在到达反硝化菌的最适温度(Topt)前反硝化过程会随着温度上升而持续升高(Brin et al, 2014), 细菌代谢相关的基因丰度与硝酸盐异化还原过程存在密切联系, 有学者在研究中发现夏季反硝化功能基因(nirS)的丰度比冬季高出一个数量级(罗跃辉 等, 2017), 因此研究中反硝化过程随升温而得到增强, 有可能是高温时的基因丰度更高。DNRA过程也是如此, 在升温条件下DNRA过程会得到显著增强, Lai等人在研究中发现在10~40℃时DNRA的速率增加, 并且DNRA菌的nrfA基因丰度与温度成正相关(Lai et al, 2021), 因此在我们的实验中DNRA速率随温度上升而得到显著的提升与大部分硅质砂升温的研究是相符的(图2a)。但据报道厌氧氨氧化菌的耐热性较低(Canion et al, 2014), 并且有学者发现冬季时厌氧氨氧化菌出现最高速率是在20~30℃之间, 环境温度若是超出细菌的Topt值额则会降低细菌的活性(Tan et al, 2020), 本研究中发现硅质砂中的厌氧氨氧化过程在35℃时出现了显著的下降(图2a), 这表明在35℃时已经严重超出厌氧氨氧化菌的Topt值, 厌氧氨氧化速率显著下降是符合客观事实的。同时亚涛(2022)发现低温对厌氧氨氧化菌代谢的相关基因丰度的抑制作用不明显, 但高温则会严重抑制其丰度, 这表明温度通过对厌氧氨氧化菌相关基因丰度的影响从而影响厌氧氨氧化过程。本研究虽然没有对各个温度下的反硝化菌、DNRA菌和厌氧氨氧化菌进行基因测序, 但在实验升温过程中, 反硝化和DNRA过程得到增强, 而厌氧氨氧化过程受到了抑制, 很可能是因为温度影响了细菌代谢的相关基因丰度, 同时过高的环境温度超过了厌氧氨氧化菌的Topt值, 抑制了厌氧氨氧化菌的活性。此外厌氧氨氧化所需的 N O 2 −来源于反硝化的第一步, 同时 N O 2 −也能被DNRA菌体内酶所利用(刘祯 等, 2022), 因此反硝化和DNRA过程对 N O 2 −的利用都与厌氧氨氧化过程存在竞争关系, 从而影响厌氧氨氧化潜在速率。
在钙质砂研究中, 我们发现温度上升导致反硝化速率和DNRA速率均显著降低(图2b), 这与Brin等人对沉积物进行升温培养的研究结果一致(Brin et al, 2015)。此外, 实验发现硅质砂和钙质砂的反硝化和DNRA呈现两种相反的趋势(图2)。Wild等人认为钙质砂和硅质砂在物理化学特征上的差异, 可能让两种不同的沉积物出现不同类型的微生物类型(Wild et al, 2005)。同时研究表明钙质砂有着更大的比表面积、孔隙度和渗透率, 因此存在着更高的细菌群落丰度, 这也导致两种沉积物中微生物群落的差异(Rasheed et al, 2003)。此外温度也是影响微生物优势群落的重要原因, King等(1984)对在盐沼沉积物的研究中, 从同一沉积物样品的10℃和25℃的培养下分离出不同的硝酸盐还原优势物种。有学者发现在较为狭窄的温度范围内(14~17℃)对反硝化过程有利, 其机制可能是不同硝酸盐还原细菌对不同温度的适应性差异(Kelly-Gerreyn et al, 2001)。此外Ogilvie等(1997)在实验中发现两种不同的硝酸盐代谢细菌在5℃和20℃下有着不同的表现, 他认为环境温度的季节性变化能导致不同硝酸盐代谢细菌对硝酸盐进行利用。因此, 硅质砂和钙质砂的反硝化和DNRA呈现两种相反的趋势, 有可能是因为不同的微生物群落对温度变化的响应存在差异。

3.2 升温条件下珊瑚礁区沉积物硝酸盐异化还原过程的生态效应

我们研究发现钙质砂和硅质砂无论是在原位温度或是升温条件下, 氮移除都是以反硝化过程为主(图4), 这说明在全球变暖无法得到缓解的情况下, 气候导致海温的升高可能会进一步抑制沉积物中的厌氧氨氧化过程。与厌氧氨氧化相比, 反硝化作为氮去除的主要途径, 其中间产物N2O的释放会加剧气候变暖。我们研究发现在高温条件下厌氧氨氧化对氮移除的贡献微乎其微, 但在原位温度培养下厌氧氨氧化过程对氮移除的贡献依旧不容忽视(图4)。因此, 在冬季海温较低的情况下, 涠洲岛沉积物中氮的移除方式相对于环境更为友好。
此外, 高温显著地提升了DNRA过程对硝酸盐异化还原的贡献度, 这与我们的研究结果一致。我们研究发现升温更加地凸显DNRA对硝酸盐还原的重要性(图3), 由于人类活动影响, 目前涠洲岛珊瑚礁区处于氮过剩的状态(Ning et al, 2019), 而升温条件下DNRA对硝酸盐的还原率得到大幅度提高, 因此可以预见的是在夏季高温时将会有更多的氮得以保留在沉积物中, 加剧海域氮过剩的情况, 这会给涠洲岛的珊瑚礁生态系统带来更大的氮负荷压力, 氮过剩会严重影响珊瑚的正常生长发育, 降低珊瑚的耐热性, 加剧珊瑚的热白化效应(Wooldridge, 2013; Burkepile et al, 2020)。因此在全球变暖得不到有效控制的情况下, 需要加大控制沿海地区人类生活污水的排放, 加强养殖污水的处理以及减少其他外源氮输入的途径, 减缓珊瑚礁生态系统的氮负荷压力, 避免氮过剩而导致珊瑚礁生态系统脱氮能力的下降, 从而导致生态系统遭到破坏。

4 结论

(1)在升温的过程中, 氮移除主要通过反硝化进行, 珊瑚礁区钙质砂和硅质砂的厌氧氨氧化过程都受到了明显的抑制。因此, 反硝化和DNRA是涠洲岛珊瑚礁区主要的硝酸盐异化还原过程。
(2)钙质砂和硅质砂中的反硝化和DNRA过程在经历升温后具有不同的表现, 这可能与两种沉积物中不同的生境有关, 以后需要结合微生物分析手段进一步验证。
(3)温度升高会明显地改变氮元素在三种关键过程中的分配, 同时会导致DNRA对硝酸盐异化贡献度增加。此外, 钙质砂在升温培养后, 氮移除的能力显著减弱, 这会给珊瑚礁生态系统带来更大的氮负荷压力, 威胁珊瑚礁的生存环境, 因此需要人类控制对外源氮的输入。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
刘祯, 郑志宏, 2022. 水体中DNRA与反硝化之间竞争研究进展[J]. 河南化工, 39(9): 4-7.

LIU ZHEN, ZHNEG ZHIHONG, 2022. Research progress of competition between DNRA and denitrification in water[J]. Henan Chemical Industry, 39(9): 4-7 (in Chinese with English abstract).

[2]
罗跃辉, 阮晓红, 李荣富, 等, 2017. 太湖西部湖区沉积物厌氧氨氧化潜在速率及其脱氮贡献研究[J]. 环境科学学报, 37(11): 4187-4194.

LUO YUEHUI, RUAN XIAOHONG, LI RONGFU, et al, 2017. The study of potential ANAMMOX rate and its contribution to the nitrogen loss in the sediments of west Taihu lake[J]. Acta Scientiae Circumstantiae, 37(11): 4187-4194 (in Chinese with English abstract).

[3]
亚涛, 2022. 温度对厌氧氨氧化系统运行特性及微生物相互作用关系的影响机理研究[D]. 北京: 北京化工大学.

YA TAO, 2022. Effect of temperature on the operation characteristics and microbial interaction in anammox system[D]. Beijing: Beijing University of Chemical Technology. (in Chinese with English abstract).

[4]
BRANDES J A, DEVOL A H, DEUTSCH C, 2007. New developments in the marine nitrogen cycle[J]. Chemical Reviews, 107(2): 577-589.

PMID

[5]
BRIN L D, GIBLIN A E, RICH J J, 2014. Environmental controls of anammox and denitrification in southern New England estuarine and shelf sediments[J]. Limnology and Oceanography, 59(3): 851-860.

[6]
BRIN L D, GIBLIN A E, RICH J J, 2015. Effects of experimental warming and carbon addition on nitrate reduction and respiration in coastal sediments[J]. Biogeochemistry, 125(1): 81-95.

[7]
BURKEPILE D E, SHANTZ A A, ADAM T C, et al, 2020. Nitrogen identity drives differential impacts of nutrients on coral bleaching and mortality[J]. Ecosystems, 23(4): 798-811.

[8]
CANION A, KOSTKA J E, GIHRING T M, et al, 2014. Temperature response of denitrification and anammox reveals the adaptation of microbial communities to in situ temperatures in permeable marine sediments that span 50° in latitude[J]. Biogeosciences, 11(2): 309-320.

[9]
DENG FENGYU, HOU LIJUN, LIU MIN, et al, 2015. Dissimilatory nitrate reduction processes and associated contribution to nitrogen removal in sediments of the Yangtze Estuary[J]. Journal of Geophysical Research: Biogeosciences, 120(8): 1521-1531.

[10]
DEVOL A H, 2015. Denitrification, anammox, and N2 production in marine sediments[J]. Annual Review of Marine Science, 7: 403-423.

[11]
DONG L F, SOBEY M N, SMITH C J, et al, 2011. Dissimilatory reduction of nitrate to ammonium, not denitrification or anammox, dominates benthic nitrate reduction in tropical estuaries[J]. Limnology and Oceanography, 56(1): 279-291.

[12]
FALKOWSKI P G, 1997. Evolution of the nitrogen cycle and its influence on the biological sequestration of CO2 in the ocean[J]. Nature, 387(6630): 272-275.

[13]
GALLOWAY J N, ABER J D, ERISMAN J W, et al, 2003. The nitrogen cascade[J]. Bioscience, 53(4): 341-356.

[14]
HOEGH-GULDBERG O, JACOB D, TAYLOR M, et al, 2019. The human imperative of stabilizing global climate change at 1.5℃[J]. Science, 365(6459): eaaw6974.

[15]
KELLY-GERREYN B A, TRIMMER M, HYDES D J, 2001. A diagenetic model discriminating denitrification and dissimilatory nitrate reduction to ammonium in a temperate estuarine sediment[J]. Marine Ecology Progress Series, 220: 33-46.

[16]
KING D, NEDWEL D B, 1984. Changes in the nitrate-reducing community of an anaerobic saltmarsh sediment in response to seasonal selection by temperature[J]. Microbiology, 130(11): 2935-2941.

[17]
LAI T V, RYDER M H, RATHJEN J R, et al, 2021. Dissimilatory nitrate reduction to ammonium increased with rising temperature[J]. Biology and Fertility of Soils, 57(3): 363-372.

[18]
NING ZHIMING, YU KEFU, WANG YINGHUI, et al, 2019. Carbon and nutrient dynamics of permeable carbonate and silicate sands adjacent to coral reefs around Weizhou Island in the northern South China Sea[J]. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 225: 106229.

[19]
OGILVIE B G, RUTTER M, NEDWELL D B, 1997. Selection by temperature of nitrate-reducing bacteria from estuarine sediments: species composition and competition for nitrate[J]. FEMS Microbiology Ecology, 23(1): 11-22.

[20]
QIN ZHENJUN, YU KEFU, WANG YINGHUI, et al, 2019. Spatial and intergeneric variation in physiological indicators of corals in the South China Sea: insights into their current state and their adaptability to environmental stress[J]. Journal of Geophysical Research: Oceans, 124(5): 3317-3332.

[21]
RASHEED M, BADRAN M I, HUETTEL M, 2003. Particulate matter filtration and seasonal nutrient dynamics in permeable carbonate and silicate sands of the Gulf of Aqaba, Red Sea[J]. Coral Reefs, 22(2): 167-177.

[22]
TAN EHUI, ZOU WENBIN, ZHENG ZHENZHEN, et al, 2020. Warming stimulates sediment denitrification at the expense of anaerobic ammonium oxidation[J]. Nature Climate Change, 10(4): 349-355.

[23]
THAMDRUP B, DALSGAARD T, 2002. Production of N2 through anaerobic ammonium oxidation coupled to nitrate reduction in marine sediments[J]. Applied and Environmental Microbiology, 68(3): 1312-1318.

[24]
WILD C, RASHEED M, JANTZEN C, et al, 2005. Benthic metabolism and degradation of natural particulate organic matter in carbonate and silicate reef sands of the northern Red Sea[J]. Marine Ecology Progress Series, 298: 69-78.

[25]
WOOLDRIDGE S A, 2013. Breakdown of the coral-algae symbiosis: towards formalising a linkage between warm-water bleaching thresholds and the growth rate of the intracellular zooxanthellae[J]. Biogeosciences, 10(3): 1647-1658.

[26]
YIN GUOYU, HOU LIJUN, LIU MIN, et al, 2017. DNRA in intertidal sediments of the Yangtze Estuary[J]. Journal of Geophysical Research: Biogeosciences, 122(8): 1988-1998.

[27]
ZHAO HONGWEI, YUAN MEILE, STROKAL M, et al, 2021. Impacts of nitrogen pollution on corals in the context of global climate change and potential strategies to conserve coral reefs[J]. Science of the Total Environment, 774: 145017.

Options
Outlines

/

〈 〉