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Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 6: 13 - 26

DOI: https://doi.org/10.11978/2023189

Review

A review on the population genetics of scleractinian corals

  • HUANG Wen , 1, 2 ,
  • FENG Yi 1, 2 ,
  • LI Ming 1, 2 ,
  • WU Qian 1, 2 ,
  • LUO Yanqiu 1, 2 ,
  • CHEN Yinmin 1, 2 ,
  • WANG Lirong 3 ,
  • YU Kefu , 1, 2, 4
Expand
  • 1. Coral Reef Research Center of China, School of Marine Science, Guangxi University, Nanning 530004, China
  • 2. Guangxi Laboratory on the Study of Coral Reefs in the South China Sea, Guangxi University, Nanning 530004, China
  • 3. Marine Environmental Engineering Center, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 4. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 511458, China
YU Kefu. email:

Editor: LIN Qiang

Received date: 2023-12-07

  Revised date: 2024-01-27

  Online published: 2024-02-05

Supported by

Guangxi Natural Science Foundation(2023GXNSFAA026510)

National Natural Science Foundation of China(42090041)

National Natural Science Foundation of China(41866006)

National Natural Science Foundation of China(42030502)

Fold

Abstract

With the rapid degradation of coral reefs due to global warming and anthropogenic impacts, implementing the measures of conservation and restoration for coral reefs are extremely urgent. The genetic diversity and connectivity of coral populations can reflect their adaptive potential and resilience when responding to environmental stresses, and is a key scientific basis for the restoration and management of coral reef ecosystem. This review aims to identify studies on the population genetics of scleractinian corals in typical marine areas, and discusses the factors that may affect the genetic structure of corals. In general, most of studies are concentrated in regions such as the Great Barrier Reef and the Caribbean. Microsatellite markers still remain the most widely used molecular markers. Breeding mode, isolation-by-distance, isolation-by-environment and human activities are significant factors affecting the genetic structure and genetic diversity of corals. Finally, this review analyzes the current problems and development trends of the population genetics of scleractinian corals in the South China Sea, with expectation to providing reference for the protection and restoration of coral reefs in China.

Key words： scleractinian corals; molecular marker; genetic diversity; genetic structure; influencing factors

Cite this article

HUANG Wen , FENG Yi , LI Ming , WU Qian , LUO Yanqiu , CHEN Yinmin , WANG Lirong , YU Kefu . A review on the population genetics of scleractinian corals[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(6) : 13 -26 . DOI: 10.11978/2023189

珊瑚礁作为海洋中的“热带雨林”, 是一个拥有很高物种多样性和初级生产力的生态系统。它不仅可以向人类提供食物、药物和工业原料等资源, 还可以起到防浪护岸、保护环境的作用, 具有非常重要的生态价值和经济价值(余克服, 2018)。然而, 近几十年来, 在气候变化和人类活动等因素的影响下, 全球已有不少珊瑚礁处在退化当中(张乔民 等, 2017)。例如, 澳大利亚大堡礁南部Heron Reef的活珊瑚覆盖度在2004年至2018年间, 从44%下降到25.6%(Roelfsema et al, 2021); 加勒比海伯利兹堡礁在1997—2016年间, 活珊瑚覆盖度从26.3%下降到10.6%(Alves et al, 2022); 我国西沙的活珊瑚覆盖度从2007年的53.8%急剧下降到2015年的2.7%(张振冬 等, 2018)。因此, 开展珊瑚礁的保护与修复的工作已成为当务之急。
设立自然保护区是目前最为广泛应用的珊瑚礁保护措施之一, 而造礁石珊瑚群体的遗传多样性和连通性是其设立的重要依据(Baums, 2008)。遗传多样性可以反映珊瑚群体之间的差异、进化趋势和环境适应能力, 遗传多样性较高的群体通常具有更强的抗干扰能力, 从而能够避免局部退化事件的发生(Reed et al, 2003; Caballero et al, 2013)。遗传连通性是指不同珊瑚群体之间通过幼虫交换而构筑的联系, 有助于维持珊瑚群体的遗传多样性(Schill et al, 2015; Matz et al, 2018)。研究连通性的模式可以辅助判断保护区的最佳大小和间隔, 以及了解珊瑚幼虫补充到非保护区的可能性(Botsford et al, 2001; Shanks et al, 2003)。目前在保护区内开展的珊瑚礁生态修复工作包括珊瑚移植、园艺式养殖珊瑚以及投放人工礁体等(覃祯俊 等, 2016)。在珊瑚移植修复工作中, 最理想的情况是能够将已退化群体的遗传多样性恢复至受损前的水平(Shearer et al, 2009; Banaszak et al, 2023)。Baums(2008)指出如果仅选择少数群体作为移植供体的来源, 而这些供体本身的遗传多样性较低或含有易受环境压力影响的等位基因, 则很可能会由于奠基者效应(founder effects)、遗传湮没(genetic swamping)、近交衰退(inbreeding depression)或远交衰退(outbreeding depression)等现象的影响, 导致已退化群体的遗传多样性进一步丧失, 在面对环境压力时更加脆弱, 在短时间内得到恢复的群体也将会再次面临退化。有学者建议, 在移植某一种珊瑚时, 供体的遗传组成应至少来源于10个以上的群体, 才能将移植群体的遗传多样性维持在该物种的平均水平以上, 以保持丰富的基因库, 提高适应性进化的潜力, 从而达到长期的修复效果(Shearer et al, 2009; Afiq-Rosli, 2019)。当然, 珊瑚的移植修复效果并不仅仅取决于遗传多样性的高低, 还需要考虑移植后的存活率和繁殖能力等(Boström-Einarsson et al, 2020)。总之, 要设计和实施更为具体有效的珊瑚礁保护修复措施, 首先需要解决的基本问题在于各珊瑚属种的遗传多样性和遗传结构如何, 其影响因素是什么, 适应性潜力如何, 不同珊瑚群体间的连通性如何, 能不能通过自然恢复或人工移植去修复受损的珊瑚礁, 以及明确应该优先保护哪些珊瑚种类和群体等(Huang et al, 2018; Wu et al, 2021; Li et al, 2022)。
群体遗传学(population genetics)是研究群体遗传多样性、遗传结构及其变化规律的遗传学分支学科(刘庆昌, 2015)。随着现代分子生物技术的高速发展, 海洋生物的基因组数据已经能够被准确、快速地获取。通过运用高分辨率的DNA分子标记探究珊瑚群体的遗传多样性、受选择基因区域及群体历史动态等, 是描述珊瑚种群对环境变化的响应, 评估其适应性潜力, 确定保护优先次序的一种重要手段(Tulloch et al, 2015), 对珊瑚保护区的设计及后续珊瑚礁修复的过程具有重要的参考价值。

1 造礁石珊瑚群体遗传学研究相关分子标记技术

海洋生物遗传和变异信息的获取首先需要选择合适的遗传标记。随着生物技术的迅猛进步, 遗传标记已经逐渐从形态学标记、细胞学标记、生化标记发展到DNA分子标记阶段(王惠君 等, 2018)。前3种标记由于会受到共生虫黄藻和微生物污染的影响, 较难在珊瑚群体遗传学研究中得到应用(余克服, 2018)。而DNA分子标记可以有效排除共生虫黄藻的影响, 且具有分辨率高、数量多、检测快速、成本低廉等优点, 因此有着广阔的应用前景。目前在珊瑚群体遗传学研究中应用的DNA分子标记主要有限制性片段长度多态性(restriction fragment length polymorphism, RFLP)、随机扩增多态性DNA (random amplified polymorphic DNA, RAPD)、扩增片段长度多态性(amplified fragment length polymorphism, AFLP)、微卫星DNA(microsatellite DNA)、β-微管蛋白(β-Tubulin)、线粒体DNA(mitochondrial DNA, mtDNA)、内转录间隔区(internal transcribed spacer, ITS)、表达序列标签(express sequence tag, EST)以及单核苷酸多态性(single nucleotide polymorphism, SNP)等(Thornhill et al, 2017; Alvarado-Cerón et al, 2023)。由于每种分子标记技术各有利弊, 且不同种珊瑚的基因序列的变异程度不一致, 因而在实际研究过程中需要根据珊瑚种类和研究需求去选择适宜的技术(表1)。其中, 微卫星DNA又称简单序列重复(simple sequence repeat, SSR), 由于具有特异性高、在基因组中分布均匀、重复性好及成本适中等优势, 是目前应用最为广泛的一种遗传标记(Alvarado-Cerón et al, 2023)。此外, 为了提高数据的说服力, 一些研究也偏好将多种标记的数据整合起来进行分析, 例如ITS、β-Tubulin、mtDNA COI等(Huang et al, 2018; Radhouani et al, 2019)。近年来由于高通量测序技术的蓬勃发展, SNP标记的开发难度和成本有所下降。由于SNP标记具有在基因组中分布广、数量多的优点, 覆盖度和分辨率较其他标记更高, 可以更详细地评估受威胁群体的遗传多样性, 目前已成为继SSR标记后开展珊瑚群体遗传学研究的“明星”分子标记(Willing et al, 2012; 边力 等, 2017; Alvarado-Cerón et al, 2023)。
表1 分子标记技术的特点及其在珊瑚中的应用情况

Tab. 1 The features of molecular marker technology and its application in corals

标记类型 DNA质量要求 基因组分布 多态性 技术
难度		 可靠性 所用
时间		 实验
成本		 应用于珊瑚的情况 是否受虫黄藻
的影响		 参考文献
RFLP 高 低拷贝编码序列 中等 高 较低 多 高 少 是 Shearer et al, 2006;
董志军 等, 2008
RAPD 低 整个基因组 较高 低 低 少 较低 少 是 Féral, 2002
AFLP 高 整个基因组 较高 中等 较高 较多 较高 较少 是 Amar et al, 2008
SSR 低 整个基因组 高 低 高 少 中等 多 否 Alvarado-Cerón et al, 2023
β-Tubulin 中 微管蛋白基因序列 高 低 中 少 中等 较少 否 Goodbody-Gringley et al, 2012; Huang et al, 2018
mtDNA 中 线粒体基因组 高 低 中 少 中等 较少 否 田鹏 等, 2014; Shi et al, 2016
ITS 中 单位点 高 低 较高 少 中等 较多 否 Zvuloni et al, 2008;
Tisthammer et al, 2020
EST 高 功能基因区 高 高 高 多 高 少 否 Wang et al, 2009;
Iguchi et al, 2011
SNP 高 整个基因组 高 高 高 少 高 较多 否 边力 等, 2017;
Alvarado-Cerón et al, 2023

2 典型海域造礁石珊瑚群体遗传学研究进展

造礁石珊瑚主要分布在南北纬30°间的热带和亚热带浅海海域, 在生物地理学上可划分为两个区系, 分别为印度洋—太平洋区系和大西洋—加勒比海区系。其中, 印度洋—太平洋区域是大多数珊瑚种类栖息的区域, 珊瑚礁面积占全球珊瑚礁面积的90%以上; 大西洋—加勒比海区域的珊瑚礁面积则占全球珊瑚礁总面积的7.6%左右(余克服, 2018)。然而目前仅有约百余种珊瑚得到了群体遗传学方面的研究, 研究人员通常会根据某种珊瑚在当地珊瑚礁中所处的位置、丰度大小及它们在生态系统中起到的作用等方面来选取研究对象(Alvarado-Cerón et al, 2023)。本文对一些在典型海域中开展的珊瑚群体遗传学研究工作进行了梳理(表2)。
表2 部分典型海域造礁石珊瑚群体遗传学研究结果简表

Tab. 2 The results of population genetics on scleractinian corals in some typical marine areas

地区 物种 形态 繁殖方式 研究地点 分子标记 主要结论 遗传结构影响因素 参考文献
澳大利亚 箭排孔珊瑚
Seriatopora hystrix		 分枝状 排幼 澳大利亚东部 mtDNA、
SSR		 热带与亚热带群体间存在较大遗传分化 环境隔离 Noreen et al, 2009; Underwood et al, 2018
鹿角杯形珊瑚
Pocillopora damicornis		 分枝状 排卵/排幼 大堡礁、澳大利亚西部 SSR、
SNP		 高纬度的亚热带群体适应性进化能力有限 海流、
海表温度		 Torda et al, 2013; Thomas et al, 2017
多孔鹿角珊瑚
Acropora millepora		 分枝状 排卵 大堡礁中部 SNP 群体间未发现明显的遗传结构。热休克共伴侣蛋白sacsin具有长期受到平衡选择的特征 幼虫扩散
能力		 Fuller et al, 2020
肾形陀螺珊瑚
Turbinaria reniformis		 叶片状 排卵 澳大利亚西部 SNP 热带与温带群体间存在较大遗传分化 海表温度 Evans et al, 2021
茅枝鹿角珊瑚
Acropora aspera		 分枝状 排幼 澳大利亚西北部 SNP Kimberley群岛近岸的珊瑚群体与离岸群体在遗传结构上有较大差异 环境隔离 Underwood et al, 2020
珊瑚三角区 箭排孔珊瑚
Seriatopora hystrix
多孔鹿角珊瑚
Acropora millepora		 分枝状 排幼
排卵		 印尼 SSR 排幼型珊瑚的遗传分化水平较高, 而排卵型珊瑚的遗传分化水平较低 幼虫扩散
能力		 Van Der Ven et al, 2021b
伞房叶状珊瑚
Lobophyllia corymbosa		 团块状 排幼 印尼 mtDNA 苏拉威西南部和东部两个群体之间存在较高的连通性 海流 Umar et al, 2018
柔枝鹿角珊瑚
Acropora tenuis		 分枝状 排卵 印尼、澳大利亚西部 SSR 印度尼西亚种群和澳大利亚群体间存在高度遗传分化 种群历史
分化		 Rosser et al, 2020
中华扁脑珊瑚
Platygyra sinensis		 团块状 排幼 新加坡、印尼 SSR 新加坡海峡对基因流的阻碍作用不明显 幼虫扩散
能力		 Tay et al, 2015
风信子鹿角珊瑚
Acropora hyacinthus
指形鹿角珊瑚Acropora digitifera		 分枝状 排卵 密克罗尼西亚群岛 SSR 各岛屿鹿角珊瑚群体之间的遗传距离与地理距离相关 距离隔离、有效种群
规模		 Davies et al, 2015
日本群岛 指形鹿角珊瑚
Acropora digitifera		 分枝状 排卵 日本西南部 SSR、SNP 当地边缘群体具有较高的遗传多样性, 对极端环境的耐受能力较强 幼虫扩散能力、种群历史扩张、海流 Nakajima et al, 2010; Shinzato et al, 2015; Tsuchiya et al, 2022
从生盔形珊瑚
Galaxea fascicularis		 团块状 排卵 Nansei群岛 mtDNA、
SSR		 在两种刺细胞形态中均发现显著遗传分化 幼虫扩散
能力		 Nakajima et al, 2016
风信子鹿角珊瑚
Acropora hyacinthus		 分枝状 排幼 日本群岛 SNP 温带谱系具有扩张至边缘地带的历史, 但遗传多样性相对亚热带谱系较低 海表温度、种群历史
扩张		 Fifer et al, 2022
红海 柱状珊瑚
Stylophora pistillata		 分枝状 排幼 红海北部 ITS、
SNP		 遗传多样性从南到北呈下降趋势, 遗传分化显著 人类活动 Zvuloni et al, 2008; Buitrago-López et al, 2023
箭排孔珊瑚
Seriatopora hystrix		 分枝状 排幼 红海 SSR 群体间存在中等程度的遗传分化, 遗传距离与地理距离存在相关性 距离隔离 Maier et al, 2005
疣状杯形珊瑚
Pocillopora verrucosa		 分枝状 排卵 红海 SSR、S
NP		 群体间没有发现遗传结构差异, 盐度和温度的差异没有对群体分化产生明显影响 幼虫扩散
能力		 Robitzch et al, 2015; Buitrago-López et al, 2023
加勒比海 多孔鹿角珊瑚
Acropora millepora		 分枝状 排卵 加勒比海 SSR 除波多黎各群体外, 总体的遗传多样性水平较低 距离隔离 Mège et al, 2015; Japaud et al, 2019
Orbicella faveolata 团块状 排卵 加勒比海 mtDNA、
SSR		 加勒比海西南部、西部和东部的各群体间存在显著的遗传分化。应优先保护在遗传上特殊的群体 环境隔离、种群历史
扩张		 Rippe et al, 2017; Ulmo-Díaz et al, 2018;Alegría-Ortega et al, 2021
Acropora cervicornis 分枝状 排卵 佛罗里达 SNP 群体遗传多样性分布模式具有很强的空间差异 距离隔离、人类活动 Drury et al, 2017
非洲东部 疣状杯形珊瑚
Pocillopora verrucosa		 分枝状 排卵 南非东部、莫桑比克 SSR 遗传多样性随纬度增加而降低, 两地群体间连通性较弱 N/A Ridgway et al, 2008
柔枝鹿角珊瑚
Acropora tenuis		 分枝状 排卵 东非 SSR 肯尼亚和坦桑尼亚群体间存在较强的遗传连通性 幼虫扩散
能力、海流		 Van Der Ven et al, 2016
箭排孔珊瑚
Seriatopora hystrix		 分枝状 排幼 红海、西印度洋、东非 ITS、
SSR		 红海、西印度洋以及东非沿岸群体间存在高度遗传分化 幼虫扩散能力、环境
隔离		 Van Der Ven et al, 2021a
鹿角杯形珊瑚
Pocillopora damicornis		 分枝状 排卵/排幼 西印度洋、西南太平洋 SSR 西印度洋和热带西南太平洋的群体间存在高度遗传分化 距离隔离 Gélin et al, 2018
太平洋 团块滨珊瑚
Porites lobata		 团块状 排卵 太平洋中部和东部 ITS、
SSR		 群体间存在显著的遗传分化, 基因流受到阻碍作用 环境隔离、距离隔离 Baums et al, 2012; Tisthammer et al, 2020
大西洋 Montastraea cavernosa 团块状 排卵 大西洋 β-Tubulin、ITS、IGR 大西洋的珊瑚群体可以划分为三个集群, 基因流在较大地理范围内受到限制 距离隔离、环境隔离 Nunes et al, 2009; Goodbody-Gringley et al, 2012

2.1 澳大利亚

澳大利亚沿岸有众多珊瑚礁分布, 其中位于热带海域的大堡礁是世界上最大的珊瑚礁生态系统(Lundgren et al, 2013)。然而目前澳大利亚的珊瑚礁同样经历着一系列直接或间接的气候变化和人类活动的影响(De’ath et al, 2009)。大量研究数据表明, 由于生活史、物候、形态和栖息地的差异, 澳大利亚不同纬度的珊瑚群体之间存在明显的遗传差异, 识别出其中能够适应气候和环境变化的耐受性较强的群体, 或许对未来开展珊瑚的移植修复工作具有指导意义。例如, 澳大利亚东部的高纬度箭排孔珊瑚(Seriatopora hystrix)边缘群体和大堡礁南部的热带群体间的遗传分化水平较高, Noreen等(2009)推测这两个群体在历史上可能相互独立, 缺乏基因交流, 分别累积了大量遗传变异从而导致分化的形成, 这一现象不利于维持边缘珊瑚群体的长期存续。Underwood等(2020)等在澳大利亚西北部的研究发现, 尽管地理距离较近, Kimberley群岛近岸的茅枝鹿角珊瑚(Acropora aspera)群体与离岸群体在遗传结构上有较大差异, 证明所处地理环境的差异也会对珊瑚群体分化产生影响。鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)是少数具有混合繁殖方式(排幼和排卵)的珊瑚物种之一, 这种繁殖方式可以有效促进其传播潜力(Torda et al, 2013)。Torda等(2013)发现大堡礁内部的各个鹿角杯形珊瑚群体具有相仿的遗传簇, 遗传多样性维持在较高水平, 可以有效降低自身的退化风险。但澳大利亚西部的高纬度鹿角杯形珊瑚边缘群体, 由于受到温度筛选, 同时基因流受限导致遗传多样性较低, 或许比热带群体更容易受到气候变化的威胁(Maier et al, 2012; Thomas et al, 2017)。

2.2 珊瑚三角区

“珊瑚三角区”是东南亚海区中一片呈三角形的海域, 栖息着全球60%以上的造礁石珊瑚种类, 是世界上珊瑚物种多样性最高的区域(Walton et al, 2014)。然而, 由于气候变化、过度捕捞以及沿海设施开发等, 目前珊瑚三角区已有超过85%的珊瑚礁正面临严重退化的风险, 但仅约16%的礁区受到了保护, 大多数礁区仍缺乏有效管理(Burke et al, 2012)。当地珊瑚群体遗传方面的研究数量相对加勒比海、大堡礁等区域较少, 多数珊瑚的遗传特征尚不明确。根据Alvarado-Cerón等(2023)的统计结果显示, 目前印尼苏拉威西海域和望加锡海峡是珊瑚三角区开展珊瑚群体遗传学研究较为集中的区域。其中Umar等(2018, 2019)发现苏拉威西海域的排卵型珊瑚伞房叶状珊瑚(Lobophyllia corymbosa)群体之间保持着较高的连通性, 并推测海流驱动了它们之间的交流。Rosser等(2020)发现印尼和澳大利亚的柔枝鹿角珊瑚(Acropora tenuis)群体间存在高度的遗传分化, 可能自末次盛冰期后这两个群体就相互保持独立。

2.3 日本群岛

日本群岛的珊瑚礁位于太平洋西北部, 所处的纬度相对较高, 从亚热带一直延伸到温带, 是多数珊瑚物种生长的北部边界。日本群岛周围存在一股强劲的暖流——黑潮, 由于这股暖流具有沿着群岛从南到北的运输作用, 被认为是维持岛屿周边珊瑚礁和礁栖生物生长和扩张的主要因素之一(黄镇国, 1991)。近年来的一些研究认为, 高纬度珊瑚礁可能具有作为热带珊瑚“避难所”的潜力, 为热带珊瑚提供在不利环境下迁移并持续生长的栖息地(Nakabayashi et al, 2019)。Yamano等(2011)汇总了过去80年间日本珊瑚的纬度分布记录, 发现部分热带珊瑚出现了向温带扩张的现象, 并具有持续北扩的潜力。Nakajima等(2010)对日本西南部的指形鹿角珊瑚(Acropora digitifera)边缘群体进行研究, 发现了较低的遗传分化和较高的遗传连通性, 表明当地群体对环境压力的耐受能力较高。Tsuchiya等(2022)基于全基因组SNP分析阐释了Nansei群岛指形鹿角珊瑚群体的遗传结构和迁徙网络, 发现最南端和最北端群体间(>1000km)存在遗传相似性, 总体迁移方向与黑潮流向一致。Fifer等(2022)基于SNP标记将日本的风信子鹿角珊瑚划分为温带、亚热带L和亚热带D三个谱系, 推测这些群体已经分别适应了各自的环境, 但是由于温带谱系在扩张过程中经历了瓶颈效应(bottleneck effect), 遗传多样性相对亚热带谱系较低。上述研究证明日本群岛的高纬度珊瑚礁具有作为热带珊瑚潜在避难所的条件, 但关于这些高纬度珊瑚群落应对环境压力的反应机制还有待进一步揭示。

2.4 红海

红海是位于热带海域最北端的一片狭长型和半封闭的盆地, 属于印度洋—太平洋的边缘区域, 也是世界上温度和盐度较高的海域之一, 故而分布在红海珊瑚礁的珊瑚群落通常被认为具有很高的抗逆性(Berumen et al, 2013; Van Der Ven et al, 2021a)。同时红海由于具有复杂的季节性环流, 也被认为是研究珊瑚群体连通性的天然实验室(Wang et al, 2022)。Robitzch等(2015)基于SSR标记发现红海疣状杯形珊瑚(Pocillopora verrucosa)在跨越约850km的范围内没有遗传结构差异, 其体内的共生虫黄藻可能帮助宿主大幅提升了耐受极端环境的能力, 从而使其可以在不同环境中成功定居, 促进了群体间的基因交流。Buitrago-López等(2023)基于SNP标记同样发现红海疣状杯形珊瑚(排卵型)不存在明显的遗传分化, 但在相同采样点采集的柱状珊瑚(Stylophora pistillata)(排幼型)群体间则存在复杂的遗传结构, 基因流受限, 研究人员推测这一现象可能是由于它们繁殖方式的差异造成的。

2.5 加勒比海区

加勒比海区覆盖的珊瑚礁分布区域包括佛罗里达、安的列斯群岛等。在过去的40年间, 加勒比海区的珊瑚覆盖面积减少了约60%, 形势同样不容乐观(Jackson et al, 2014)。有报道称波多黎各多孔鹿角珊瑚(Acropora millepora)群体的遗传多样性目前仍处于较高水平, 但小安的列斯群岛多孔鹿角珊瑚群体的遗传多样性水平则低于加勒比海其他区域的报道。另外, 也有研究认为小安地列斯群岛南端的群体可能是当地潜在的幼虫来源, 应该优先进行保护(Mège et al, 2015; Japaud et al, 2019)。Orbicella faveolata是加勒比海最重要的造礁石珊瑚种类之一, 然而这一物种十分容易感染珊瑚疾病, 种群数量近年来正在严重下降(Miller et al, 2018)。Ulmo-Díaz等(2018)发现古巴西北地区的O. faveolata群体和古巴其他群体间分别形成两个遗传簇, 有限的基因流限制了群体间的连通性。Alegría-Ortega等(2021)则发现哥伦比亚的O. faveolata群体间与其他加勒比海群体有所差异, 哥伦比亚群体可能具有在极端环境中生存的能力。

2.6 中国南海

中国的造礁石珊瑚区系属于印度洋—太平洋区系, 主要分布于南海海域。南海珊瑚礁的面积约有37935km2, 占全世界珊瑚礁总面积的5%(王丽荣 等, 2014)。由于气候变化和人类活动的影响, 南海珊瑚礁退化尤其严重, 过去30年间我国大陆和海南岛沿岸的珊瑚礁至少80%已退化(余克服, 2012; Hughes et al, 2013), 开展国内珊瑚礁的保护性研究已成为一项刻不容缓的工作。回顾早期的研究, 发现仅有零星文章发表, 例如Yu和Ng等基于等位酶电泳的方法, 分别研究了台湾岛的Mycedium elephantotus和香港海域中华扁脑珊瑚(Platygyra sinensis)的遗传结构(Yu et al, 1999; Ng et al, 2003), Keshavmurthy等(2012)使用ITS和基因间区(intergenic region, IGR)标记研究了台湾岛南部小尺度范围内(<12km)扁脑珊瑚Platygyra verweyi的遗传结构。由于早期研究采用的方法相对低效, 研究的珊瑚种类较少且采样尺度较小, 因此对珊瑚遗传多样性与遗传结构的认识仍有许多不充分的地方。
近年来, 随着中国海洋科考能力的提升和高通量测序技术的发展, 科研人员得以获取大量南海珊瑚样品, 同时开发更高效的分子标记去开展珊瑚群体遗传学研究。例如澄黄滨珊瑚(Porites lutea)作为在南海广泛分布的优势种(廖芝衡, 2021; 许莉佳 等, 2024), 近十年间围绕其开展的研究取得了一系列丰硕的研究成果。田鹏和牛文涛等探究了ITS和COI标记在澄黄滨珊瑚群体遗传研究中的可行性, 认为使用ITS标记分析澄黄滨珊瑚群体遗传多样性的效果较好, 而COI标记效果较差, 不适用于澄黄滨珊瑚(田鹏 等, 2014; 牛文涛 等, 2015)。Huang等(2018)基于ITS和β-Tubulin两种标记, 研究了大尺度范围内(约1500km) 14个不同纬度的南海澄黄滨珊瑚群体的遗传特征, 结果表明除相对高纬度的大亚湾群体外, 南海澄黄滨珊瑚群体普遍具有较高的遗传多样性, 但未能发现群体间精细的遗传结构。李福宇 等(2021)则开发了适用于澄黄滨珊瑚的具有更高多态性的SSR标记。Luo等(2022)通过SSR标记发现了南海澄黄滨珊瑚群体间存在明显的遗传结构, 热带和亚热带群体可以得到明显区分, 且海表温度和地理距离与澄黄滨珊瑚群体间的遗传距离存在显著正相关关系。Huang等(2022)通过室内模拟实验和转录组分析验证了澄黄滨珊瑚群体会受到温度的筛选, 进一步证实了温度是导致澄黄滨珊瑚不同纬度群体分化的重要因素。付成冲 等(2023)也基于SSR标记, 揭示海南岛岸礁的澄黄滨珊瑚集合种群形成了北东南遗传连通带, 且与西岸群体存在一定的地理隔离。
除澄黄滨珊瑚外, 国内的研究团队也陆续开展了针对南海海域不同礁区的多种珊瑚优势种的研究(廖芝衡, 2021; 许莉佳 等, 2024)。Wu等(2021)开发了10对盾形陀螺珊瑚(Turbinaria peltata)的SSR标记, 并结合COI和ITS标记, 发现南海北部盾形陀螺珊瑚群体的遗传多样性处于较低水平, 退化风险相对较高; 各群体间存在中等程度的遗传分化, 海表温度和地理距离是造成上述种群遗传结构差异的主要因素。与红海、东非等地以排卵为主的疣状杯形珊瑚不同, 南海附近海域的疣状杯形珊瑚被观察到存在排幼行为(Villanueva et al, 2008)。Li等(2022)选取了12对SSR标记, 配合ITS和β-Tubulin标记, 发现南海疣状杯形珊瑚群体的遗传多样性处在中等水平, 遗传分化较高, 海表温度、敌害生物爆发和排幼型繁殖方式是影响其遗传结构的主要因素。Huang等(2023)选取了8对SSR标记对南海跨越12个纬度的9个丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)群体进行分析, 结果显示南海丛生盔形珊瑚的遗传多样性和遗传分化均处在中等水平, 但呈现出遗传多样性下降、基因流受限的特点, 可能说明其适应潜力有限, 将会面临进一步衰退的风险。
将上述提到的四种南海造礁石珊瑚优势种的群体遗传学研究结果进行对比(表3、图1), 可以发现: (1)南海相对高纬度的边缘珊瑚群体, 通常具有较低的遗传多样性和较高的遗传分化, 需要给予更多关注和保护; (2)海表温度和地理距离是导致这四种珊瑚群体产生遗传分化的共性因素; (3)人类活动或长棘海星的爆发等局部因素造成少数群体在遗传上较为独立; (4)排幼型珊瑚比排卵型珊瑚的幼虫扩散时间短, 群体之间更容易产生分化; (5)对南海造礁石珊瑚的保护优先次序依次为盾形陀螺珊瑚、疣状杯形珊瑚、丛生盔形珊瑚和澄黄滨珊瑚。
表3 四种南海造礁石珊瑚优势种的主要遗传特征

Tab. 3 Genetic characteristics of four dominant scleractinian corals in the South China Sea

遗传特征 种类
澄黄滨珊瑚 盾形陀螺珊瑚 疣状杯形珊瑚 丛生盔形珊瑚
形态 块状 片状 枝状 块状
抗逆性 强 强 差 强
种群下降速度 慢 慢 快 快
繁殖方式 排卵 排卵 排幼 排卵
是否覆盖边缘群体 是 是 是 是
遗传多样性与遗传潜力 高 低 中 中
群体间分化程度 低 中 高 中
影响遗传结构的因素 海表温度、距离隔离、
种群历史扩张		 海表温度、距离隔离、
人类活动		 海表温度、敌害生物爆发、幼虫扩散能力差 海表温度、距离隔离、人类活动
保护优先级别 低 高 高 中
参考文献 Huang et al, 2018; Luo et al, 2022; 付成冲 等, 2023 Wu et al, 2021 Li et al, 2022 Huang et al, 2023
图1 四种南海造礁石珊瑚优势种

a. 澄黄滨珊瑚; b. 盾形陀螺珊瑚; c. 疣状杯形珊瑚; d. 丛生盔形珊瑚

Fig. 1 Four dominant scleractinian corals in the South China Sea.

(a) Porites lutea; (b) Turbinaria peltata; (c) Pocillopora verrucosa; (d) Galaxea fascicularis

3 影响造礁石珊瑚遗传结构的因素

3.1 珊瑚繁殖方式与幼虫扩散能力

造礁石珊瑚是一类底栖固着生活的海洋动物, 其迁移以及群体之间的连通性主要通过幼虫的扩散来维持。有着较强扩散能力的种类可以促使距离很远的群体之间产生基因交流, 进而影响群体遗传分化和局部适应(Hellberg et al, 2002; Hellberg, 2009)。珊瑚可以通过有性或无性的方式进行繁殖, 其中有性繁殖方式又可以分为排卵型和排幼型两种。目前在已研究的珊瑚中, 约85%为排卵型(Baird et al, 2009)。排卵型珊瑚将精子和卵子同时排出进行体外受精, 受精卵再经过约4~6d的发育, 成为浮浪幼虫后才开始附着(Harrison et al, 1990; Miller et al, 2003)。排幼型珊瑚则是在母本的螅体内完成受精, 发育成浮浪幼虫后, 才排出体外开始附着(Harrison et al, 1990)。由于珊瑚幼虫在水体中的停留时间与扩散距离之间存在正相关关系, 因此相对于排幼型珊瑚, 排卵型珊瑚能够在附着前扩散到更远的距离, 从而在大尺度的范围内表现出高度的遗传连通性(Shanks et al, 2003)。例如我国南海的澄黄滨珊瑚, 澳大利亚西部的肾形陀螺珊瑚, 印度尼西亚的多孔鹿角珊瑚, 日本西南部的指形鹿角珊瑚, 大西洋西部的Montastraea cavernosa等, 这些排卵型的珊瑚均表现出了低水平的遗传分化和高的遗传连通性(Nakajima et al, 2010; Goodbody-Gringley et al, 2012; Huang et al, 2018; Evans et al, 2021; Van Der Ven et al, 2021b)。而排幼型珊瑚群体间的遗传分化普遍较高, 以箭排孔珊瑚为例, 有研究发现无论是在大尺度范围内(如红海和西印度洋群体间), 还是在小尺度范围内(如澳大利亚东部的群体间、东非群体间), 均存在高水平的遗传分化和较低的遗传连通性(Noreen et al, 2009; Van Der Ven et al, 2021a)。同样, 在红海的柱状珊瑚群体间以及我国南海的疣状杯形珊瑚群体间也发现了类似的现象(Zvuloni et al, 2008; Li et al, 2022; Buitrago-López et al, 2023)。因此, 排幼型的繁殖方式可能是造成珊瑚群体间具有较大差异的原因之一。

3.2 距离与环境隔离

在许多物种中, 个体的扩散在空间上是受到限制的。由于生物的繁殖或者扩散特征, 在空间上接近的个体之间进行交配的可能性更高(Leblois et al, 2003)。距离隔离(isolation-by-distance, IBD)是由地理距离形成的屏障, 会导致群体间或群体内部的基因流动受到限制, 遗传差异在局部不断累积, 从而引起遗传分化程度上升(Wright, 1943)。此外, 近年来的一些研究发现, 由于地理环境条件(例如温度、浊度等)差异带来的环境隔离(isolation-by-environment, IBE)也可能是影响群体遗传多样性分布的重要因素之一(Nosil et al, 2005; Wang et al, 2014)。

3.2.1 海表温度

造礁石珊瑚为狭温性动物, 对温度变化十分敏感, 因此温度往往是主导珊瑚群体遗传结构形成的环境因子(Carricart-Ganivet, 2004)。珊瑚的热耐受性是影响其基因表达和自然选择的重要遗传学基础之一(Dixon et al, 2015)。海表温度可能会对珊瑚的基因型进行筛选, 只有能够适应所处环境的基因型才能存活, 从而塑造珊瑚群体间的地理差异(D’Croz et al, 2004)。目前在我国南海的多种珊瑚中均发现群体间的遗传距离与海表温度存在显著正相关关系(Wu et al, 2021; Li et al, 2022; Luo et al, 2022; Huang et al, 2023)。另外, Pettay等(2013)通过研究东太平洋鹿角杯形珊瑚共生虫黄藻 Symbiodinium glynni的遗传结构发现, 温度和光照强度的季节性变化差异会造成该种虫黄藻形成适应性分化, 从而增强宿主在不同环境中的环境耐受能力。在当前全球气候变暖的背景下, 探明珊瑚共生体对温度变化的响应机制, 是未来制定科学的珊瑚礁管理措施所不可或缺的。

3.2.2 海流

海流是世界海岸线上最普遍的水动力特征之一, 已被证明是影响海洋生物群落动态、遗传连通性和遗传结构的重要物理因素(Li et al, 2017)。海流可以作为具有远距离扩散能力的海洋生物种群之间的基因交换廊道, 并由此产生基因同质的种群(Roberts, 1997)。例如, 日本群岛由于黑潮的作用,当地的部分珊瑚群体表现出了高度的遗传连通性(Rodriguez-Lanetty et al, 2002; Nakajima et al, 2010; Tsuchiya et al, 2022)。而大堡礁由于东澳大利亚暖流的存在, 也表现出了相似的现象(Noreen et al, 2009; Torda et al, 2013)。但同时, 海流也有可能会构成无形的地理屏障(Palumbi, 1994)。例如在东非沿岸, 南赤道流在向西流动的过程中, 会在坦桑尼亚南部开始形成分流, 往北形成恒定的东非沿岸流, 往南形成复杂的涡流。Van Der Ven等(2016)发现东非沿岸流中的柔枝鹿角珊瑚群体可以聚为一类, 而位于南赤道流分流区的群体则聚为另一类, 由此推测海流对这一珊瑚群体间的基因流形成了屏障, 从而导致了遗传分化。

3.2.3 其他

距离与环境的隔离作用往往会形成综合作用共同影响群体遗传结构的形成(Wang et al, 2014)。例如, 在大尺度范围内, 夏威夷群岛的滨珊瑚群体和2500km以外的Johnston Atoll群体间由于过长的距离以及涡流和洋流的扰动等, 两个岛礁之间的基因流动受到限制(Polato et al, 2010)。类似地, 在对箭排孔珊瑚的研究中, 无论是在红海和西印度洋之间大尺度范围内(>6000km), 还是在东非沿岸的小尺度范围内(<65km), 箭排孔珊瑚都显示出有限的扩散能力和高度分化, 较长的距离、扩散路径中的涡旋以及红海南部较高的浊度可能共同形成了珊瑚群体间连通的障碍(Van Der Ven et al, 2021a)。Nunes等(2011)分析加勒比、巴西和西非珊瑚群体之间存在显著遗传分化的原因时, 认为跨越较长距离的开阔大洋、河流淡水涌出造成的低盐度海域, 以及从河流输入海水中的大量沉积物, 都会对珊瑚扩散造成阻碍, 从而减弱了群体间的基因流动。日本Nansei群岛复杂的珊瑚种群历史动态表明, 地理距离和局部环境差异会对珊瑚物种的群体结构形成深刻影响, 因此建议在制定珊瑚保护和管理措施时需要充分考虑物种特性以及相适应的环境特征(Tsuchiya et al, 2022)。

3.3 人类活动

根据Burke等(2012)的珊瑚礁调查结果显示, 世界上超过60%的珊瑚礁生态系统正在受到人类活动的直接损害, 其中包括过度捕捞、沿海开发以及海洋污染等。大量捕捞珊瑚礁鱼类会导致藻类过度生长, 进而限制珊瑚的恢复与生长(Hughes et al, 2007)。而沿海区域的开发, 例如工厂施工、基础设施修建等排放的大量污染物, 也会对近岸生态系统产生强烈的负面影响。Van Der Ven等(2021b)发现在印尼雅加达北部Pulau Seribu的珊瑚群体遗传多样性普遍较低, 认为可能是由于该海域受到人类活动影响较为严重, 水体污染、富营养化、悬浮物堆积等因素造成了当地珊瑚群体的退化。在我国南海, Wu等(2021)在对南海北部盾形陀螺珊瑚群体的研究过程中发现, 东方群体的遗传多样性很低, 与其他群体间存在高度的遗传分化, 推测可能是由于东方渔港的修建和污染物排放等剧烈人类活动引起的。

4 总结与展望

在全球气候变化的背景下, 如何去保护珊瑚礁不受损害是人们亟须去思考的问题, 而随着分子标记技术的进步, 我们得以从微观的角度去获取丰富的遗传信息。目前大多数珊瑚礁生态区域都已开展了造礁石珊瑚群体遗传学的研究, 对不同气候带、不同海区、不同种类的造礁石珊瑚群体遗传特征有了一定认识。从全球整体来看, 部分种类的珊瑚群体内部仍维持着较高水平的遗传多样性和连通性, 如抗逆性和幼虫扩散能力较强的滨珊瑚, 这些群体在面临存在环境压力时具有一定的复原潜力; 但一些边缘珊瑚群体由于繁殖方式、距离隔离、环境隔离以及人为活动等因素, 群体数量减少, 基因交流受到阻碍, 群体间高度分化, 遗传多样性降低, 导致抗干扰能力较弱, 十分容易面临退化风险。
近年来我国的造礁石珊瑚群体遗传学研究也取得了一些进展。根据对南海几种具有代表性的优势珊瑚种类的分析, 我们发现海表温度、距离隔离以及人类活动等是影响这些珊瑚群体遗传结构和多样性的重要因素。值得注意的是, 当前的研究多数基于SSR标记开展, 尚未见我国有使用更高分辨率的标记(如SNP标记)的研究报道, 对珊瑚基因组的认识仍不全面, 仅依据现有的研究成果不足以设计完善的珊瑚礁生态修复和保护措施。综合国内外研究进展, 未来我国珊瑚群体遗传学的研究有必要在以下几方面加强研究。
1) 对我国广阔海域内更多种类的珊瑚群体进行采样, 扩大珊瑚群体遗传学研究的时空尺度, 同时加强与国际相关领域的交流和合作。将多种珊瑚的遗传学特征进行比较, 确定优先保护次序, 识别耐高温等高抗逆性群体, 追踪珊瑚幼虫扩散路径, 并加强对边缘珊瑚群体的保护与管理。
2) 珊瑚作为共生生物, 应同时加强对共生虫黄藻的遗传多样性与遗传结构研究, 并分析其与宿主间的关系。
3) 开发和优化具有更高多态性的分子标记, 提升珊瑚群体遗传多样性和遗传结构分析的准确程度和效率, 以指导珊瑚苗圃构建和移植修复工作, 提高珊瑚礁生态修复成效。
4) 除海表温度、地理距离、海流、人类活动等对珊瑚群体遗传分化造成主要影响的环境因素外, 采集和补充更多其他环境因素的相关数据, 如盐度、有效光合辐射、溶解氧、pH、浊度等, 以期更综合地分析环境因子对珊瑚群体的影响。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
边力, 王军, 2017. 简化基因组测序技术及其在海洋生物研究中的应用[J]. 厦门大学学报(自然科学版), 56(1): 3-12.

BIAN LI, WANG JUN, 2017. The reduced-representation sequencing technique and its applications in marine organisms[J]. Journal of Xiamen University (Natural Science), 56(1): 3-12 (in Chinese with English abstract).

[2]
董志军, 黄晖, 黄良民, 等, 2008. 虫黄藻的分类和遗传多样性研究进展[J]. 海洋通报, 27(3): 95-101.

DONG ZHIJUN, HUANG HUI, HUANG LIANGMIN, et al, 2008. Progress in taxonomy and genetic diversity of zooxanthellae[J]. Marine Science Bulletin, 27(3): 95-101 (in Chinese with English abstract).

[3]
付成冲, 李福宇, 陈丹丹, 等, 2023. 海南岛岸礁澄黄滨珊瑚(Porites lutea)集合种群的遗传结构和连通性[J]. 热带海洋学报, 42(2): 64-77.

FU CHENGCHONG, LI FUYU, CHEN DANDAN, et al, 2023. The genetic structure and connectivity of Porites lutea metapopulation of the fringing reefs around the Hainan Island[J]. Journal of Tropical Oceanography, 42(2): 64-77 (in Chinese with English abstract).

[4]
黄镇国, 1991. 中国、日本珊瑚礁之比较[J]. 热带地理, (3): 200-213.

HUANG ZHENGUO, 1991. Comparison of coral reef between China and Japan[J]. Tropical Geography, (3): 200-213 (in Chinese with English abstract).

[5]
李福宇, 陈丹丹, 李元超, 等, 2021. 澄黄滨珊瑚微卫星标记的开发[J]. 基因组学与应用生物学, 40(Z2): 2513-2521.

LI FUYU, CHEN DANDAN, LI YUANCHAO, et al, 2021. Development of microsatellite markers for the Hermatypic coral Porites lutea[J]. Genomics and Applied Biology, 40(Z2): 2513-2521 (in Chinese with English abstract).

[6]
廖芝衡, 2021. 南海珊瑚群落和底栖海藻的空间分布特征及其生态影响[D]. 南宁: 广西大学.

LIAO ZHIHENG, 2021. Spatial distribution of coral community and benthic algae and their ecological impacts across the South China Sea[D]. Nanning: Guangxi University (in Chinese with English abstract).

[7]
刘庆昌, 2015. 遗传学[M]. 3版. 北京: 科学出版社: 339-358.

北京:科学出版社: 339-358. LIU QINGCHANG, 2015. Genetics[M]. 3rd ed. Beijing: Science Press: 339-358 (in Chinese).

[8]
牛文涛, 田鹏, 林荣澄, 等, 2015. 蓝碧海峡澄黄滨珊瑚群体遗传多样性[J]. 应用海洋学学报, 34(3): 419-426.

NIU WENTAO, TIAN PENG, LIN RONGCHENG, et al, 2015. Genetic structure of ITS gene sequence of Porites lutea populations in Lembeh Strait[J]. Journal of Applied Oceanography, 34(3): 419-426 (in Chinese with English abstract).

[9]
覃祯俊, 余克服, 王英辉, 2016. 珊瑚礁生态修复的理论与实践[J]. 热带地理, 36(1): 80-86.

DOI

QIN ZHENJUN, YU KEFU, WANG YINGHUI, 2016. Review on ecological restoration theories and practices of coral reefs[J]. Tropical Geography, 36(1): 80-86 (in Chinese with English abstract).

DOI

[10]
田鹏, 牛文涛, 林荣澄, 等, 2014. 2种分子标记应用于澄黄滨珊瑚群体遗传多样性研究中的可行性[J]. 应用海洋学学报, 33(1): 46-52.

TIAN PENG, NIU WENTAO, LIN RONGCHENG, et al, 2014. Applicability of two molecular markers in genetic diversity study of Porites lutea population[J]. Journal of Applied Oceanography, 33(1): 46-52 (in Chinese with English abstract).

[11]
王惠君, 孙妍, 王文泉, 等, 2018. 分子标记技术在海洋生物研究中的方法选择[J]. 江苏农业科学, 46(21): 1-6.

WANG HUIJUN, SUN YAN, WANG WENQUAN, et al, 2018. Selection of molecular markers in marine organism research[J]. Jiangsu Agricultural Sciences, 46(21): 1-6 (in Chinese with English abstract).

[12]
王丽荣, 余克服, 赵焕庭, 等, 2014. 南海珊瑚礁经济价值评估[J]. 热带地理, 34(1): 44-49.

WANG LIRONG, YU KEFU, ZHAO HUANTING, et al, 2014. Economic valuation of the coral reefs in South China Sea[J]. Tropical Geography, 34(1): 44-49 (in Chinese with English abstract).

[13]
许莉佳, 廖芝衡, 陈辉, 等, 2024. 南海北部珊瑚群落结构特征及其对海洋热浪事件的响应[J]. 热带海洋学报, 43(3): 58-71.

XU LIJIA, LIAO ZHIHENG, CHEN HUI, et al, 2024. Community structure of scleractinian corals in the northern South China Sea and their responses to the marine heatwaves[J]. Journal of Tropical Oceanography, 43(3): 58-71 (in Chinese with English abstract).

[14]
余克服, 2012. 南海珊瑚礁及其对全新世环境变化的记录与响应[J]. 中国科学: 地球科学, 42(8): 1160-1172.

YU KEFU, 2012. Coral reefs in the South China Sea: their response to and records on past environmental changes[J]. Science China: Earth Sciences, 55(8): 1217-1229

[15]
余克服, 2018. 珊瑚礁科学概论[M]. 北京: 科学出版社:477- 486.

YU KEFU, 2018. Introduction to the science of coral reefs[M]. Beijing: Science Press: 477-486 (in Chinese).

[16]
张乔民, 赵美霞, 王丽荣, 等, 2017. 世界珊瑚礁现状和威胁研究进展[J]. 广西科学, 24(5): 435-440.

ZHANG QIAOMIN, ZHAO MEIXIA, WANG LIRONG, et al, 2017. A review of current status of coral reefs and their threats in the world[J]. Guangxi Sciences, 24(5): 435-440 (in Chinese with English abstract).

[17]
张振冬, 邵魁双, 杨正先, 等, 2018. 西沙珊瑚礁生态承载状况评价研究[J]. 海洋环境科学, 37(4): 487-492.

ZHANG ZHENDONG, SHAO KUISHUANG, YANG ZHENGXIAN, et al, 2018. Evaluation of the Xisha coral reef ecosystem carrying capacity[J]. Marine Environmental Science, 37(4): 487-492 (in Chinese with English abstract).

[18]
AFIQ-ROSLI L, HUANG DANWEI, TOH T C, et al, 2019. Maximising genetic diversity during coral transplantation from a highly impacted source reef[J]. Conservation Genetics, 20(3): 629-637.

[19]
ALEGRÍA-ORTEGA A, SANÍN-PÉREZ M J, QUAN-YOUNG L I, et al, 2021. Genetic structure of Orbicella faveolata population reveals high connectivity among a marine protected area and Varadero reef in the Colombian Caribbean[J]. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 31(4): 764-776.

[20]
ALVARADO-CERÓN V, MUÑIZ-CASTILLO A I, LEÓN-PECH M G, et al, 2023. A decade of population genetics studies of scleractinian corals: a systematic review[J]. Marine Environmental Research, 183: 105781.

[21]
ALVES C, VALDIVIA A, ARONSON R B, et al, 2022. Twenty years of change in benthic communities across the Belizean Barrier Reef[J]. PLoS One, 17(1): e0249155.

[22]
AMAR K O, DOUEK J, RABINOWITZ C, et al, 2008. Employing of the amplified fragment length polymorphism (AFLP) methodology as an efficient population genetic tool for symbiotic cnidarians[J]. Marine Biotechnology, 10(4): 350-357.

[23]
BAIRD A H, GUEST J R, WILLIS B L, 2009. Systematic and biogeographical patterns in the reproductive biology of scleractinian Corals[J]. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 40: 551-571.

[24]
BANASZAK A T, MARHAVER K L, MILLER M W, et al, 2023. Applying coral breeding to reef restoration: best practices, knowledge gaps, and priority actions in a rapidly-evolving field[J]. Restoration Ecology, 31(7): e13913.

[25]
BAUMS I B, 2008. A restoration genetics guide for coral reef conservation[J]. Molecular Ecology, 17(12): 2796-2811.

DOI PMID

[26]
BAUMS I B, BOULAY J N, POLATO N R, et al, 2012. No gene flow across the Eastern Pacific Barrier in the reef-building coral Porites lobata[J]. Molecular Ecology, 21(22): 5418-5433.

[27]
BERUMEN M L, HOEY A S, BASS W H, et al, 2013. The status of coral reef ecology research in the Red Sea[J]. Coral Reefs, 32(3): 737-748.

[28]
BOSTRÖM-EINARSSON L, BABCOCK R C, BAYRAKTAROV E, et al, 2020. Coral restoration-A systematic review of current methods, successes, failures and future directions[J]. PLoS One, 15(1): e0226631.

[29]
BOTSFORD L W, HASTINGS A, GAINES S D, 2001. Dependence of sustainability on the configuration of marine reserves and larval dispersal distance[J]. Ecology Letters, 4(2): 144-150.

[30]
BUITRAGO‐LÓPEZ C, CÁRDENAS A, HUME B C C, et al, 2023. Disparate population and holobiont structure of pocilloporid corals across the Red Sea gradient demonstrate species‐specific evolutionary trajectories[J]. Molecular Ecology, 32(9): 2151-2173.

[31]
BURKE L, REYTAR K, SPALDING M, et al, 2012. Reefs at risk revisited in the Coral Triangle[M]. Washington:World Resources Institute:72.

[32]
CABALLERO A, GARCÍA-DORADO A, 2013. Allelic diversity and its implications for the rate of adaptation[J]. Genetics, 195(4): 1373-1384.

DOI PMID

[33]
CARRICART-GANIVET J P, 2004. Sea surface temperature and the growth of the West Atlantic reef-building coral Montastraea annularis[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 302(2): 249-260.

[34]
DAVIES S W, TREML E A, KENKEL C D, et al, 2015. Exploring the role of Micronesian islands in the maintenance of coral genetic diversity in the Pacific Ocean[J]. Molecular Ecology, 24(1): 70-82.

DOI PMID

[35]
D’CROZ L, MATÉ J L, 2004. Experimental responses to elevated water temperature in genotypes of the reef coral Pocillopora damicornis from upwelling and non-upwelling environments in Panama[J]. Coral Reefs, 23(4): 473-483.

[36]
DE’ATH G, LOUGH J M, FABRICIUS K E, 2009. Declining coral calcification on the great barrier reef[J]. Science, 323(5910): 116-119.

DOI PMID

[37]
DIXON G B, DAVIES S W, AGLYAMOVA G V, et al, 2015. Genomic determinants of coral heat tolerance across latitudes[J]. Science, 348(6242): 1460-1462.

[38]
DRURY C, SCHOPMEYER S, GOERGEN E, et al, 2017. Genomic patterns in Acropora cervicornis show extensive population structure and variable genetic diversity[J]. Ecology and Evolution, 7(16): 6188-6200.

[39]
EVANS R D, THOMAS L, KENNINGTON W J, et al, 2021. Population genetic structure of a broadcast-spawning coral across a tropical-temperate transition zone reveals regional differentiation and high-latitude reef isolation[J]. Journal of Biogeography, 48(12): 3185-3195.

[40]
FÉRAL J P, 2002. How useful are the genetic markers in attempts to understand and manage marine biodiversity?[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 268(2): 121-145.

[41]
FIFER J E, YASUDA N, YAMAKITA T, et al, 2022. Genetic divergence and range expansion in a western North Pacific coral[J]. Science of the Total Environment, 813: 152423.

[42]
FULLER Z L, MOCELLIN V J L, MORRIS L A, et al, 2020. Population genetics of the coral Acropora millepora: toward genomic prediction of bleaching[J]. Science, 369(6501): 268.

[43]
GÉLIN P, PIROG A, FAUVELOT C, et al, 2018. High genetic differentiation and low connectivity in the coral Pocillopora damicornis type β at different spatial scales in the Southwestern Indian Ocean and the Tropical Southwestern Pacific[J]. Marine Biology, 165(10): 167.

[44]
GOODBODY-GRINGLEY G, WOOLLACOTT R M, GIRIBET G, 2012. Population structure and connectivity in the Atlantic scleractinian coral Montastraea cavernosa (Linnaeus, 1767)[J]. Marine Ecology, 33(1): 32-48.

[45]
HARRISON P L, WALLACE C C, 1990. Reproduction, dispersal and recruitment of scleractinian corals[J]. Ecosystems of the World, 25: 133-207.

[46]
HELLBERG M E, BURTON R S, NEIGEL J E, et al, 2002. Genetic assessment of connectivity among marine populations[J]. Bulletin of Marine Science, 70(S1): 273-290.

[47]
HELLBERG M E, 2009. Gene flow and isolation among populations of marine Animals[J]. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 40: 291-310.

[48]
HUANG WEN, LI MING, YU KEFU, et al, 2018. Genetic diversity and large-scale connectivity of the scleractinian coral Porites lutea in the South China Sea[J]. Coral Reefs, 37(4): 1259-1271.

[49]
HUANG WEN, YANG ENGUANG, YU KEFU, et al, 2022. Lower cold tolerance of tropical Porites lutea is possibly detrimental to its migration to relatively high latitude refuges in the South China Sea[J]. Molecular Ecology, 31(20): 5339-5355.

[50]
HUANG WEN, CHEN YINMING, WU QIAN, et al, 2023. Reduced genetic diversity and restricted gene flow of broadcast-spawning coral Galaxea fascicularis in the South China Sea reveals potential degradation under environmental change[J]. Marine Pollution Bulletin, 193: 115147.

[51]
HUGHES T P, BELLWOOD D R, FOLKE C S, et al, 2007. No-take areas, herbivory and coral reef resilience[J]. Trends in Ecology & Evolution, 22(1): 1-3.

[52]
HUGHES T P, HUANG HUI, YOUNG M A L, 2013. The wicked problem of China’s disappearing coral reefs[J]. Conservation Biology, 27(2): 261-269.

[53]
IGUCHI A, SHINZATO C, FORÊT S, et al, 2011. Identification of fast-evolving genes in the Scleractinian coral Acropora using comparative EST analysis[J]. PLoS One, 6(6): e20140.

[54]
JACKSON J, DONOVAN M, CRAMER K, et al, 2014. Status and trends of Caribbean coral reefs: 1970-2012[R]. Washington: Global Coral Reef Monitoring Network.

[55]
JAPAUD A, BOUCHON C, MAGALON H, et al, 2019. Geographic distances and ocean currents influence Caribbean Acropora palmata population connectivity in the Lesser Antilles[J]. Conservation Genetics, 20(3): 447-466.

[56]
KESHAVMURTHY S, HSU C M, KUO C Y, et al, 2012. Symbiont communities and host genetic structure of the brain coral Platygyra verweyi, at the outlet of a nuclear power plant and adjacent areas[J]. Molecular Ecology, 21(17): 4393-4407.

[57]
LEBLOIS R, ESTOUP A, ROUSSET F, 2003. Influence of mutational and sampling factors on the estimation of demographic parameters in a “Continuous” population under isolation by distance[J]. Molecular Biology and Evolution, 20(4): 491-502.

[58]
LI JINGJING, HU ZIMIN, GAO XU, et al, 2017. Oceanic currents drove population genetic connectivity of the brown alga Sargassum thunbergii in the north-west Pacific[J]. Journal of Biogeography, 44(1): 230-242.

[59]
LI MING, HUANG WEN, WU QIAN, et al, 2022. High genetic differentiation and moderate genetic diversity of the degenerative branching coral Pocillopora verrucosa in the tropical South China Sea[J]. Science of the Total Environment, 819: 153076.

[60]
LUNDGREN P, VERA J C, PEPLOW L, et al, 2013. Genotype-environment correlations in corals from the great barrier reef[J]. BMC Genetics, 14: 9.

[61]
LUO YANQIU, HUANG WEN, YU KEFU, et al, 2022. Genetic diversity and structure of tropical Porites lutea populations highlight their high adaptive potential to environmental changes in the South China Sea[J]. Frontiers in Marine Science, 9: 791149.

[62]
MAIER E, TOLLRIAN R, RINKEVICH B, et al, 2005. Isolation by distance in the scleractinian coral Seriatopora hystrix from the Red Sea[J]. Marine Biology, 147(5): 1109-1120.

[63]
MAIER E, BUCKENMAIER A, TOLLRIAN R, et al, 2012. Intracolonial genetic variation in the scleractinian coral Seriatopora hystrix[J]. Coral Reefs, 31(2): 505-517.

[64]
MATZ M V, TREML E A, AGLYAMOVA G V, et al, 2018. Potential and limits for rapid genetic adaptation to warming in a great barrier reef coral[J]. PLoS Genetics, 14(4): e1007220.

[65]
MÈGE P, SCHIZAS N V, REYES J G, et al, 2015. Genetic seascape of the threatened Caribbean elkhorn coral, Acropora palmata, on the Puerto Rico Shelf[J]. Marine Ecology, 36(2): 195-209.

[66]
MILLER K, MUNDY C, 2003. Rapid settlement in broadcast spawning corals: implications for larval dispersal[J]. Coral Reefs, 22(2): 99-106.

[67]
MILLER M W, BAUMS I B, PAUSCH R E, et al, 2018. Clonal structure and variable fertilization success in Florida Keys broadcast-spawning corals[J]. Coral Reefs, 37(1): 239-249.

[68]
NAKABAYASHI A, YAMAKITA T, NAKAMURA T, et al, 2019. The potential role of temperate Japanese regions as refugia for the coral Acropora hyacinthus in the face of climate change[J]. Scientific Reports, 9(1): 1892.

[69]
NAKAJIMA Y, NISHIKAWA A, IGUCHI A, et al, 2010. Gene flow and genetic diversity of a broadcast-spawning coral in northern peripheral populations[J]. PLoS One, 5(6): e11149.

[70]
NAKAJIMA Y, ZAYASU Y, SHINZATO C, et al, 2016. Genetic differentiation and connectivity of morphological types of the broadcast-spawning coral Galaxea fascicularis in the Nansei Islands, Japan[J]. Ecology and Evolution, 6(5): 1457-1469.

[71]
NG W C, MORTON B, 2003. Genetic structure of the scleractinian coral Platygyra sinensis in Hong Kong[J]. Marine Biology, 143(5): 963-968.

[72]
NOREEN A M E, HARRISON P L, VAN OPPEN M J H, 2009. Genetic diversity and connectivity in a brooding reef coral at the limit of its distribution[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 276(1675): 3927-3935.

[73]
NOSIL P, VINES T H, FUNK D J, 2005. Perspective: reproductive isolation caused by natural selection against immigrants from divergent habitats[J]. Evolution, 59(4): 705-719.

PMID

[74]
NUNES F, NORRIS R D, KNOWLTON N, 2009. Implications of isolation and low genetic diversity in peripheral populations of an amphi-Atlantic coral[J]. Molecular Ecology, 18(20): 4283-4297.

DOI PMID

[75]
NUNES F L D, NORRIS R D, KNOWLTON N, 2011. Long distance dispersal and connectivity in Amphi-Atlantic corals at regional and basin scales[J]. PLoS One, 6(7): e22298.

[76]
PALUMBI S R, 1994. Genetic divergence, reproductive isolation, and marine speciation[J]. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 25: 547-572.

[77]
PETTAY D T, LAJEUNESSE T C, 2013. Long-range dispersal and high-latitude environments influence the population structure of a “stress-tolerant” dinoflagellate endosymbiont[J]. PLoS One, 8(11): e79208.

[78]
POLATO N R, CONCEPCION G T, TOONEN R J, et al, 2010. Isolation by distance across the Hawaiian archipelago in the reef-building coral Porites lobata[J]. Molecular Ecology, 19(21): 4661-4677.

[79]
RADHOUANI F, ZAMPIERI E, GUASMI F, et al, 2019. Assessment of β-tubulin gene as a complementary molecular marker for desert truffle identification: a study case on Tunisian samples[J]. Plant Biosystems-An International Journal Dealing with all Aspects of Plant Biology, 153(1): 19-24.

[80]
REED D H, FRANKHAM R, 2003. Correlation between fitness and genetic diversity[J]. Conservation Biology, 17(1): 230-237.

[81]
RIDGWAY T, RIGINOS C, DAVIS J, et al, 2008. Genetic connectivity patterns of Pocillopora verrucosa in southern African marine protected areas[J]. Marine Ecology Progress Series, 354: 161-168.

[82]
RIPPE J P, MATZ M V, GREEN E A, et al, 2017. Population structure and connectivity of the mountainous star coral, Orbicella faveolata, throughout the wider Caribbean region[J]. Ecology and Evolution, 7(22): 9234-9246.

[83]
ROBERTS C M, 1997. Connectivity and management of Caribbean coral reefs[J]. Science, 278(5342): 1454-1457.

[84]
ROBITZCH V, BANGUERA-HINESTROZA E, SAWALL Y, et al, 2015. Absence of genetic differentiation in the coral Pocillopora verrucosa along environmental gradients of the Saudi Arabian Red Sea[J]. Frontiers in Marine Science, 2: 5.

[85]
RODRIGUEZ-LANETTY M, HOEGH-GULDBERG O, 2002. The phylogeography and connectivity of the latitudinally widespread scleractinian coral Plesiastrea versipora in the Western Pacific[J]. Molecular Ecology, 11(7): 1177-1189.

[86]
ROELFSEMA C, KOVACS E M, VERCELLONI J, et al, 2021. Fine-scale time series surveys reveal new insights into spatio-temporal trends in coral cover (2002-2018), of a coral reef on the Southern Great Barrier Reef[J]. Coral Reefs, 40(4): 1055-1067.

[87]
ROSSER N L, EDYVANE K, MALINA A C, et al, 2020. Geography and spawning season drive genetic divergence among populations of the hard coral Acropora tenuis from Indonesia and Western Australia[J]. Coral Reefs, 39(4): 989-999.

[88]
SCHILL S R, RABER G T, ROBERTS J J, et al, 2015. No reef is an island: integrating coral reef connectivity data into the design of regional-scale marine protected area networks[J]. PLoS One, 10(12): e0144199.

[89]
SHANKS A L, GRANTHAM B A, CARR M H, 2003. Propagule dispersal distance and the size and spacing of marine reserves[J]. Ecological Applications, 13(S1): S159-S169.

[90]
SHEARER T L, COFFROTH M, 2006. Genetic identification of Caribbean scleractinian coral recruits at the Flower Garden Banks and the Florida Keys[J]. Marine Ecology Progress Series, 306: 133-142.

[91]
SHEARER T L, PORTO I, ZUBILLAGA A L, 2009. Restoration of coral populations in light of genetic diversity estimates[J]. Coral Reefs, 28(3): 727-733.

DOI PMID

[92]
SHI XIAOFENG, TIAN PENG, LIN RONGCHENG, et al, 2016. Complete mitochondrial genome of disc coral Turbinaria peltata (Scleractinia, Dendrophylliidae)[J]. Mitochondrial DNA Part A, 27(2): 962-963.

[93]
SHINZATO C, MUNGPAKDEE S, ARAKAKI N, et al, 2015. Genome-wide SNP analysis explains coral diversity and recovery in the Ryukyu Archipelago[J]. Scientific Reports, 5: 18211.

DOI PMID

[94]
TAY Y C, NOREEN A M E, SUHARSONO, et al, 2015. Genetic connectivity of the broadcast spawning reef coral Platygyra sinensis on impacted reefs, and the description of new microsatellite markers[J]. Coral Reefs, 34(1): 301-311.

[95]
THOMAS L, KENNINGTON W J, EVANS R D, et al, 2017. Restricted gene flow and local adaptation highlight the vulnerability of high-latitude reefs to rapid environmental change[J]. Global Change Biology, 23(6): 2197-2205.

DOI PMID

[96]
THORNHILL D J, HOWELLS E J, WHAM D C, et al, 2017. Population genetics of reef coral endosymbionts (Symbiodinium, Dinophyceae)[J]. Molecular Ecology, 26(10): 2640-2659.

DOI PMID

[97]
TISTHAMMER K H, FORSMAN Z H, TOONEN R J, et al, 2020. Genetic structure is stronger across human-impacted habitats than among islands in the coral Porites lobata[J]. PeerJ, 8: e8550.

[98]
TORDA G, LUNDGREN P, WILLIS B L, et al, 2013. Revisiting the connectivity puzzle of the common coral Pocillopora damicornis[J]. Molecular Ecology, 22(23): 5805-5820.

[99]
TSUCHIYA K, ZAYASU Y, NAKAJIMA Y, et al, 2022. Genomic analysis of a reef-building coral, Acropora digitifera, reveals complex population structure and a migration network in the Nansei Islands, Japan[J]. Molecular Ecology, 31(20): 5270-5284.

[100]
TULLOCH V J D, TULLOCH A I T, VISCONTI P, et al, 2015. Why do we map threats? Linking threat mapping with actions to make better conservation decisions[J]. Frontiers in Ecology and the Environment, 13(2): 91-99.

[101]
ULMO-DÍAZ G, CASANE D, BERNATCHEZ L, et al, 2018. Genetic differentiation in the mountainous star coral Orbicella faveolata around Cuba[J]. Coral Reefs, 37(4): 1217-1227.

[102]
UMAR W, JOMPA J, TASSAKKA A C M A R, 2018. Genetic diversity and geographical gene flow patterns of spawning broadcast coral Lobophyllia corymbosa in the Sulawesi Waters as a Coral Triangle Area[J]. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science, 116: 012060.

[103]
UMAR W, TASSAKKA A C M A R, JOMPA J, 2019. High genetic connectivity in a scleractinian coral (Lobophyllia corymbosa) around Sulawesi, Indonesia[J]. Biodiversitas Journal of Biological Diversity, 20(12): 3484-3492.

[104]
UNDERWOOD J N, RICHARDS Z T, MILLER K J, et al, 2018. Genetic signatures through space, time and multiple disturbances in a ubiquitous brooding coral[J]. Molecular Ecology, 27(7): 1586-1602.

DOI PMID

[105]
UNDERWOOD J N, RICHARDS Z, BERRY O, et al, 2020. Extreme seascape drives local recruitment and genetic divergence in brooding and spawning corals in remote north-west Australia[J]. Evolutionary Applications, 13(9): 2404-2421.

DOI PMID

[106]
VAN DER VEN R M, TRIEST L, DE RYCK D J R, et al, 2016. Population genetic structure of the stony coral Acropora tenuis shows high but variable connectivity in East Africa[J]. Journal of Biogeography, 43(3): 510-519.

[107]
VAN DER VEN R M, FLOT J F, BUITRAGO-LÓPEZ C, et al, 2021a. Population genetics of the brooding coral Seriatopora hystrix reveals patterns of strong genetic differentiation in the Western Indian Ocean[J]. Heredity, 126(2): 351-365.

[108]
VAN DER VEN R M, HEYNDERICKX H, KOCHZIUS M, 2021b. Differences in genetic diversity and divergence between brooding and broadcast spawning corals across two spatial scales in the Coral Triangle region[J]. Marine Biology, 168(2): 17.

[109]
VILLANUEVA R, YAP H, MONTAÑO M, 2008. Timing of planulation by pocilloporid corals in the northwestern Philippines[J]. Marine Ecology Progress Series, 370: 111-119.

[110]
WALTON A, WHITE A T, TIGHE S, et al, 2014. Establishing a functional region-wide coral triangle marine protected area system[J]. Coastal Management, 42(2): 107-127.

[111]
WANG I J, BRADBURD G S, 2014. Isolation by environment[J]. Molecular Ecology, 23(23): 5649-5662.

DOI PMID

[112]
WANG SHI, ZHANG LINGLING, MATZ M, 2009. Microsatellite characterization and marker development from public EST and WGS databases in the reef-building coral Acropora millepora (Cnidaria, Anthozoa, Scleractinia)[J]. Journal of Heredity, 100(3): 329-337.

[113]
WANG YIXIN, RAITSOS D E, KROKOS G, et al, 2022. A Lagrangian model-based physical connectivity atlas of the Red Sea coral reefs[J]. Frontiers in Marine Science, 9: 925491.

[114]
WILLING E M, DREYER C, VAN OOSTERHOUT C, 2012. Estimates of genetic differentiation measured by FST do not necessarily require large sample sizes when using many SNP markers[J]. PLoS One, 7(8): e42649.

[115]
WRIGHT S, 1943. Isolation by distance[J]. Genetics, 28(2): 114-138.

DOI PMID

[116]
WU QIAN, HUANG WEN, CHEN BIAO, et al, 2021. Genetic structure of Turbinaria peltata in the northern South China Sea suggest insufficient genetic adaptability of relatively high-latitude scleractinian corals to environment stress[J]. Science of the Total Environment, 775: 145775.

[117]
YAMANO H, SUGIHARA K, NOMURA K, 2011. Rapid poleward range expansion of tropical reef corals in response to rising sea surface temperatures[J]. Geophysical Research Letters, 38(4): L04601.

[118]
YU J K, WANG H Y, LEE S C, et al, 1999. Genetic structure of a scleractinian coral, Mycedium elephantotus, in Taiwan[J]. Marine Biology, 133(1): 21-28.

[119]
ZVULONI A, MOKADY O, AL-ZIBDAH M, et al, 2008. Local scale genetic structure in coral populations: a signature of selection[J]. Marine Pollution Bulletin, 56(3): 430-438.

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