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Journal of Tropical Oceanography >

2025 , Vol. 44 >Issue 1: 1 - 8

DOI: https://doi.org/10.11978/2024049

Marine Biology

Complete mitogenome data of sea slug Phyllidiella nanhaiensis sp. nov. and its phylogenetic implications

  • LIU Hui , 1, 2 ,
  • ZHANG Huixian , 2 ,
  • LIU Xinman 3 ,
  • LIN Qiang 2 ,
  • SHEN Pingping , 1
Expand
  • 1. Ocean School, Yantai University, Yantai 264005, China
  • 2. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 3. Zhuhai College of Science and Technology, Zhuhai 519041, China
SHEN Pingping, email: ;
ZHANG Huixian, email:

Copy editor: SUN Cuici

Received date: 2024-03-01

  Revised date: 2024-03-18

  Online published: 2024-04-15

Supported by

National Key Research and Development Program of China(2022YFC3102403)

National Key Research and Development Program of China(2021YFF0502803)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province, China(2023B1212060047)

Fold

Abstract

The sample was obtained in the South China Sea, and its morphological characters are very similar to those of the Phyllidiidae species. It is elongated and ovoid, with a dark grey dorsal surface and irregular creamy-white verrucae, and two rows of orange protrusions in the center of the dorsal surface in parallel. In this study, this species was identified by mitochondrial whole genome sequencing and analyzed based on the sequences of protein-coding genes (PCGs). The results show that the full length of the mitochondrial genome is 14677 bp, containing 37 genes, which are 13 PCGs, 2 rRNAs and 22 tRNAs. The base composition of the mitochondrial genome is 30.4% A, 37.3% T, 15.0% C, and 17.3% G, with a preference for AT (67.7%). Among the 13 PCGs, there are 11 start codons conformed to the codon form of ATN, which used TTG as the start codon. The evolutionary tree was constructed using the maximum likelihood method, and the results show that this species is closely related to Phyllidiella pustulosa and clustered with Phyllidia ocellata. The complete mitochondrial genome sequence similarity between this species and P. pustulosa reached 94.6% by BLAST, and the gene sequence similarity of COX1 reaches 98.8%. Based on combined morphological characters and molecular identification, it is a new species of the genus Phyllidiella in the South China Sea, Phyllidiella nanhaiensis sp. nov.. The mitogenome of P. nanhaiensis sp. nov. will provide a reference for further study of the genus Phyllidiella, which is important for the study of species diversity and phylogeny of sea slugs.

Key words： Phyllidiella nanhaiensis sp. nov.; mitochondrial genome; phylogenetic analysis; species identification

Cite this article

LIU Hui , ZHANG Huixian , LIU Xinman , LIN Qiang , SHEN Pingping . Complete mitogenome data of sea slug Phyllidiella nanhaiensis sp. nov. and its phylogenetic implications[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2025 , 44(1) : 1 -8 . DOI: 10.11978/2024049

线粒体是真核细胞中一种半自主细胞器, 为生命活动提供能量, 还参与蛋白质的合成、转录和复制(Richly, 2003; Karakaidos et al, 2020)。线粒体含有自己的基因组, 通常是一个环DNA分子(张丽丽 等, 2012)。线粒体基因组有很多种, 不同物种的线粒体基因组在大小和形态上有很大差异(Nass, 1969; Ma et al, 2019)。由于线粒体具有突变率高、母系遗传和缺乏重组等特点, 线粒体基因组是研究分子进化、遗传变异和系统发育的绝佳工具(肖武汉 等, 2000)。
海蛞蝓隶属于软体动物, 也称为“海兔”或“海牛”, 广泛分布于世界各地的海洋中, 在我国沿海区域也有分布(李晓露, 2016; Larkin et al, 2018)。近年来, 关于海蛞蝓的研究进展迅速, 主要集中于对其生活习性和行为特征的研究(李忠东, 2015; Mehrotra et al, 2019)。海蛞蝓是生物链中的重要成员之一, 掠食各种底栖生物, 如藻类、甲壳类、海绵和珊瑚礁, 有些甚至会捕食其他的海蛞蝓物种, 有助于维持生态系统的平衡(Larkin et al, 2018)。海蛞蝓还能够摄食海底的塑料垃圾。如Furfaro等人对蓝斑背肛海兔(Bursatella leachii)的胃内容物进行了分析, 在所有样本中均发现了微塑料(Furfaro et al, 2022)。另外, 海蛞蝓具有强烈的再生能力, 如Mitoh等人发现, 两类海蛞蝓(Elysia cf. marginata和E. atroviridis)在自切仅留下头部后, 摄食藻类的海蛞蝓均重新长出了完整的身体, 但未进食藻类的海蛞蝓并未重新长出断掉的身体组织(Mitoh et al, 2021)。因此, 海蛞蝓的再生被认为是通过摄食藻类获取其叶绿体, 从而获得了光合作用的能力, 为其提供营养和能量, 最终为其生存和再生等提供基础(Aoki et al, 2021)。
其次, 还对海蛞蝓生殖等生物学特性进行了研究, 为其保护和利用提供了重要参考。海蛞蝓是雌雄同体动物 (Sales et al, 2020), 被广泛应用于医药和科研领域。由于其本身无获得性免疫系统, 可以产生含抗炎分子的分泌物, 可提炼出应用于动物的抗癌剂, 如裸鳃类的Armina tigrina, Aglaja tricolorata和Armina maculata (谢金魁 等, 1997; Gomes et al, 2018)。由此可见, 海蛞蝓作为海洋生态系统中的重要成员, 具有重要的生态学功能与意义。但是由于海蛞蝓种群密度较低, 且具有拟态防御机制难以被发现, 其样品不易获得, 所以仍有许多海蛞蝓物种未得到鉴定(林光宇 等, 1965)。
本研究野外调查获得一个外部形态特征与叶海牛科物种极为相似的样品(刘晓晖 等, 2020), 但具体种类尚未确定。因此, 本文进一步通过线粒体基因组序列分析, 并结合其外部形态特征, 对该海蛞蝓物种进行了鉴定与系统发育分析, 期望为海蛞蝓的分类鉴定与多样性研究提供基础数据。

1 数据和方法

1.1 样品采集和DNA提取

本研究中样品通过潜水采样于西沙群岛七连屿(16°55'N, 112°21'E), 采集时间为2018年4月17日, 共采集样品1个(图1), 目前保存于中国科学院南海海洋研究所热带海洋生物资源与生态重点实验室(张辉贤, zhanghuixian@scsio.ac.cn)。
图1 样品形态学特征

Fig. 1 The morphological characteristics of the sample

取样品肌肉组织约20 mg, 并使用TINAamp海洋动物DNA试剂盒(TIANGEN, 中国北京)抽提基因组DNA。提取后, 使用1%的琼脂糖凝胶电泳对基因组DNA的纯度进行监测, 并用分光光度计Qubit 2.0 检验DNA的完整性后, 将样品保存在-20℃冰箱中。

1.2 DNA测序和线粒体基因组组装

将样品送至广州瑞科基因科技有限公司, 使用VAHTS通用DNA文库制备试剂盒(Illumina V3 cat:ND607-02, Vazyme, 中国)构建文库。利用Illumina Hiseq 4000测序平台(Illumina, San Diego, CA, USA)进行测序(pair-end 150)。使用Sequencing V1.5(广州瑞科基因科技有限公司)对原始数据(raw data)进行处理, 包括修剪适配体和去除低质量碱基(quality< 20, Perror> 0.01)。使用chloroplast & mitochondrion assemble (CMA) V1.1.1(广州瑞科基因科技有限公司)对所得到的测序片段(reads)进行组装。为确认组装的准确性, 将双末端reads映射到基因组, 并根据覆盖率、插入大小、测序深度和覆盖率等进行评估。将该物种的线粒体全基因组序列上传至NCBI数据库中, Genbank登录号为MG822789。

1.3 基因注释与分析

使用DOGMA(https://dogma.ccbb.utexas.edu/)和NCBI(National Center for Biotechnology Information)数据库的ORF Finder(https://www.ncbi.nlm.nih.gov/orffinder/)进行注释, 并使用将注释的初步结果与已报道的近缘物种线粒体基因组进行BLAST, 验证结果的准确性并进行修正。利用tRNAscan-SE v1.2.1和ARWEN软件(http://130.235.46.10/ARWEN/)对tRNA进行注释。以已发表的线粒体rRNA基因为基础通过与rRNA序列比对确定12S rRNA和16S rRNA基因的边界。使用MEGA 6.06分析碱基组成、密码子使用和核苷酸替换情况。使用GC-skew和AT-skew公式计算线粒体基因组的GC和AT偏移率, 公式如下:
$\text{GC-skew=}\frac{\text{G}-\text{C}}{\text{G}+\text{C}}$
$\text{AT-skew=}\frac{\text{A}-\text{T}}{\text{A}+\text{T}}$
使用OGDRAW 在线工具(https://chlorobox. mpimp-golm.mpg.de/OGDraw.html)绘制线粒体基因组圈图及基因顺序图谱, 线粒体基因组序列均从NCBI数据库获得。

1.4 系统进化分析

利用Phylosuite v1.2.2构建了系统发生树, 并利用在线网络(https://itol.embl.de/)进行了可视化处理和人工校正。从GenBank数据库中(https://www.ncbi. nlm.nih.gov/genbank/)获得了其他15个海蛞蝓物种的线粒体基因组序列(表1)。使用Phylosuite分别提取16个物种的13个PCGs序列, 并使用软件中的MAFFT进行比对。以物种Berthellina sp.和Aplysia californica作为外群, 基于PCGs序列使用最大似然法构建系统进化树。整个过程包括以下步骤(该步骤软件均为Phylosuite软件的自带工具):
表1 线粒体基因组信息表

Tab. 1 List of mitochondrial genome information

物种 长度 GenBank登录号
Chromodoris annae 14260bp MF683074
Chromodoris quadricolor 14259bp NC 030004
Phyllidiella pustulosa 14717bp NC 048495
Phyllidia ocellata 14598bp NC 030039
Notodoris gardineri 14424bp NC 015111
Roboastra europaea 14472bp NC 004321
Sakuraeolis japonica 15059bp NC 033968
Melibe leonina 14513bp NC 026987
Tritonia diomedea 14540bp NC 026988
Berthellina sp. 15688bp NC 015091
Aplysia californica 14117bp NC 005827
Hypselodoris bullocki 14666bp MF785092
Hypselodoris festiva 14880bp NC 030774
Nembrotha kubaryana 14395bp NC 034920
Homoiodoris japonica 14601bp NC 034006
1)在Phylosuite中提取13个PCGs序列, 并使用MAFFT软件对齐。
2)使用Gblocks对PCGs序列进行修剪, 并将序列连接起来。
3)使用PartitionFinder v2.1.1和ModelFinder选择最佳分块方案和进化模型。
4)使用IQ-tree构建最大似然系统进化树, 并进行5000次超快重复引导。
这一过程确保了系统发生树的可靠性和精确性, 并结合了系统进化学的最新方法, 对海蛞蝓物种进行了全面分析。

2 结果

2.1 线粒体基因组的组成及基本特征

利用Illumina Hiseq 4000测序平台对完整的线粒体基因组进行测序, 获得了9382个raw data和1407300bp碱基。最终, 线粒体基因组的覆盖深度为95.88X。研究发现, 该物种线粒体全基因组长度为14677bp, 包括37个基因。这些基因包括13个PCGs(COX1、COX2、COX3、ND4L、CYTB、ATP8、ATP6、ND1、ND2、ND3、ND4、ND5、ND6)、22个tRNA和2个rRNA(16S rRNA和12S rRNA)(图2)。线粒体基因组的碱基组成为30.4%A、37.3%T、15.0%C和17.3%G, 其中A+T的含量为67.7%。AT偏移率(skew)为-0.1023, GC-skew为0.0719(表2)。
图2 线粒体基因组圈图

图中箭头方向表示转录方向, 内圈的灰色部分代表序列的GC含量

Fig. 2 The mitogenome map. The direction of the arrow indicates the direction of transcription. The grey part of the inner ring represents the GC content of the sequence, which is calculated according to a certain window size and can be visualized in the figure

表2 线粒体基因组的碱基组成

Tab. 2 Composition of the mitochondrial genome

基因 长度 A/% T/% C/% G/% (A+T)/% AT-skew GC-skew
全基因组 14 677 30.4 37.3 15.0 17.3 67.7 -0.1023 0.0719
蛋白质编码基因 10 777 28.8 37.8 15.5 17.9 66.6 -0.1345 0.0700
tRNA 1 379 35.0 33.1 17.3 14.7 68.1 0.0266 0.0818
12S rRNA 755 34.3 40.9 15.5 13.0 71.5 -0.0926 -0.0884
16S rRNA 1 125 36.5 35.0 11.7 16.7 71.6 0.0211 0.1750
该物种线粒体基因组的13个PCGs占线粒体全基因组全长的73.4%, 总长度为10777bp, 22个tRNA长度为1379bp, 占线粒体基因组全长的9.4%, 12S rRNA和16S rRNA的长度分别为755bp和1125 bp(表2)。大部分基因均位于重链(H链)上, 包括9个PCGs、13个tRNAs和16S rRNA。在13个PCGs中, 除了ND5和ND6使用TTG, 其他的11个基因以ATN作为起始密码子。此外, 9个PCGs中, 5个基因使用TAA和TAG作为终止密码子, 其余4个基因以T作为终止密码子(表3)。
表3 线粒体基因组特征

Tab. 3 Characterization of the mitochondrial genome

基因 反密码子 起始位点 终止位点 编码链 长度 起始/终止密码子
COX1 / 1 1530 H 1530 ATG/TAA
tRNA-Val TAC 1542 1605 H 64 /
16S rRNA / 1614 2738 H 1125 /
tRNA-Leu TAG 2745 2811 H 67 /
tRNA-Ala TGC 2808 2875 H 68 /
tRNA-Pro TGG 2885 2950 H 66 /
NAD6 / 2951 3421 H 471 TTG/TAA
NAD5 / 3438 5087 H 1650 TTG/TAG
NAD1 / 5065 5979 H 915 ATG/TAA
tRNA-Trp TCA 6055 6117 H 63 /
NAD4L / 6127 6411 H 285 ATA/TAA
CYTB / 6413 7534 H 1122 ATA/TAA
tRNA-Asp GTC 7530 7599 H 70 /
tRNA-Phe GAA 7603 7667 H 65 /
COX2 / 7670 8347 H 678 ATG/TAG
tRNA-Gly TCC 8356 8419 H 64 /
tRNA-His GTG 8422 8485 H 64 /
tRNA-Cys GCA 8498 8568 H 71 /
tRNA-Gln TTG 8809 8870 L 62 /
tRNA-Leu TAA 8883 8945 L 63 /
ATP8 / 8953 9108 L 156 ATG/TAA
tRNA-Asn GTT 9110 9175 L 66 /
ATP6 / 9198 9866 L 669 ATG/TAA
tRNA-Arg TCG 9867 9933 L 67 /
tRNA-Glu TTC 9957 10024 L 68 /
12S rRNA / 10017 10771 L 755 /
tRNA-Met CAT 10769 10835 L 67 /
NAD3 / 10834 11187 L 354 ATG/TAA
tRNA-Ser TGA 11234 11293 L 60 /
tRNA-Ser GCT 11299 11359 H 61 /
NAD4 / 11458 12690 H 1233 ATA/TAA
tRNA-Thr TGT 12710 12774 L 65 /
COX3 / 12770 13549 L 780 ATG/TAG
tRNA-Ile GAT 13604 13675 H 72 /
NAD2 / 13677 14610 H 934 ATG/T
tRNA-Lys TTT 14611 14676 H 66 /

注: PCGs已用加粗字体表示; “/” 表示无数据。Val为缬氨酸, Leu为亮氨酸, Ala为丙氨酸, Pro为脯氨酸, Trp为色氨酸, Asp为天冬氨酸, Phe为苯丙氨酸, Gly为甘氨酸, His为组氨酸, Cys为半胱氨酸, Gln为谷氨酰胺, Asn为天冬酰胺, Arg为精氨酸, Glu为谷氨酸, Met为蛋氨酸, Ser为丝氨酸, Thr为苏氨酸, Ile为异亮氨酸, Lys为赖氨酸

2.2 基因排布顺序与系统发育分析

将该物种线粒体基因组序列与NCBI数据库中已有的5个海蛞蝓物种线粒体基因组序列进行比较分析。结果发现, 该物种线粒体基因组的基因排列顺序与已报道的多数海蛞蝓的基因排布相同(图3), 如突丘小叶海蛞蝓(P. pustulosa)、 安娜多彩海蛞蝓(C. annae)、狮鬃海蛞蝓 (M. leonina)和樱花蓑海牛(S. japonica)(COX1-ND6-ND5-ND1-ND4L-CYTB-COX2-ATP8-ATP6- ND3-ND4-COX3-ND2), 该PCGs的基因排布顺序与异鳃总目(Heterobranchia)多数物种相同, 仅有H. festiva中ND4基因的位置发生了改变(Varney et al, 2021), 表明该物种属于海蛞蝓。
图3 物种基因排列顺序(物种的线粒体基因组序列均在NCBI数据库下载)

Fig. 3 Gene order of species. The mitochondrial genome sequences of the species were downloaded from the NCBI database

利用Phylosuite软件, 基于GenBank中海蛞蝓物种的13个PCGs的序列, 构建了最大似然树, 以确定该种海蛞蝓的分子分类位置。通过BLAST搜索, 未发现关于该物种的现有信息, 但其COX1序列与突丘小叶海蛞蝓(NC 048495)的相似度为98.8%, 线粒体基因组序列的相似度为94.6%。通过系统发育分析发现, 该物种聚类于Phyllidiella内, 其分类位置与突丘小叶海蛞蝓极为密切, 并与P. ocellata聚类于叶海牛科内(图4)。此外, 该种海蛞蝓与突丘小叶海蛞蝓的形态特征极为相似, 两物种均体型修长, 整体为卵圆状, 体表皮肤为深灰色; 背部均有浅色的瘤状突起, 排列成脊状, 嗅角颜色为深灰色。不同的是, 突丘小叶海蛞蝓背部突起均为粉白色, 而本研究物种背部有许多单独分布的突出的乳白色瘤状结节, 被体表的深色条带分隔开, 并且背部中央区域并列排布橙色的瘤状突起(数量较少), 单一分布, 不融合。这些研究结果均表明, 该海蛞蝓应为Phyllidiella属一个新物种。由于该物种采集于南海海域, 且属于Phyllidiella属, 因此将其命名为南海小叶海蛞蝓(Phyllidiella nanhaiensis sp. nov. )。
图4 基于线粒体基因组13个PCGs序列构建的系统发育树

Fig. 4 Phylogenetic tree constructed based on the sequences of 13 PCGs of the mitochondrial genome

3 讨论

本研究首次鉴定了南海小叶海蛞蝓, 报道了其线粒体基因组的结构特征和进化关系, 并且基于下列证据, 将南海小叶海蛞蝓确立为一个新的海蛞蝓物种: (1)基于13个PCGs的系统发育分析, 该物种在Phyllidiella属中占有独特的分类学地位; (2)从线粒体基因组序列上来看, 该物种与其他物种的序列并不完全相同; (3)从形态学特征上看, 该物种与其同属其他物种突丘小叶海蛞蝓较为相似, 但与叶海牛科其他4个属(Ceratophyllidia, Phyllidia, Phyllidiopsis, Reticulidia)的物种有明显的不同。
南海小叶海蛞蝓体型修长, 身体呈现两头窄中间宽的卵形, 黑灰色的背部上方不规则的分布着许多白色结节, 其背部中央有若干橙色块状结节成排分布(图1)。突丘小叶海蛞蝓(P. pustulosa)体型细长, 呈卵形, 黑色的背部上方分布有粉色簇状结节(Do et al, 2019a)。二者的瘤状突起均为单个成簇, 而与两者合为一支的Phyllidia ocellata与二者外部形态特征有较大不同。P. ocellata的背部同体呈金黄色, 且其背部有4~10个黑色的圆环花纹, 每个圆环中心均有一个金色或白色的瘤状突起, 且这些圆环花纹会随体表面积的增大逐渐扩大, 而金黄色的表皮变化较小(http://seaslugforum.net/find/phylocel)(Xiang et al, 2016)。Ceratophyllidia的物种如C. papilligera和C. africana, 二者背部均大面积布有球状小瘤(Brunckhorst, 1993)。Phyllidiopsis属的物种同样呈卵圆形, 该属物种背部均有脊突, 但物种体表和脊突颜色有所差异(http://www.seaslugforum.net/find/22736)(Alqudah et al, 2015)。而Reticulidia属的体表外侧有一圈颜色鲜亮的花纹, 背部有突出的背脊, 不同物种颜色差异较大(Brunckhorst, 1993)。
此外, 我们对南海小叶海蛞蝓的线粒体基因组的结构特征和进化关系进行了阐释。与其他已报道的海蛞蝓物种的线粒体基因组大小和组成相似, 南海小叶海蛞蝓的线粒体基因组结构为环状, 全长为14677 bp, 包含37个基因, 包括22个tRNAs, 13个PCGs以及12S rRNA和16S rRNA。该物种的线粒体全基因组及其各部分均表现为AT含量较高, 且线粒体全基因组及PCGs均表现为AT偏向性, 该结果与N. kubaryana、S. japonica以及Hermissenda emurai等物种相同(Do et al, 2019b)。该现象可能与碱基突变等相关(Yu et al, 2018; Melo Clavijo et al, 2021)。通过构建系统进化树发现, 南海小叶海蛞蝓(14677bp)与突丘小叶海蛞蝓(14717bp)序列大小相差不大, 且二者的非编码区均占比很小, 几乎每一对碱基都参与了基因的组成。由于非编码区具有携带遗传信息并控制基因表达强弱的功能, 该区域占比较大发生变异的概率也相对较大, 从而导致疾病的发生。此外, 南海小叶海蛞蝓的基因排列比较保守, 顺序与大部分已公布的海蛞蝓物种相同(Sevigny et al, 2015)。上述均支持了本文的结论, 即南海小叶海蛞蝓为Phyllidiella属新种。
通过检索NCBI数据库可以得知, 目前已公布的海蛞蝓的线粒体基因组信息仍然较少, 后续还需要提供更多的线粒体基因组数据, 为其进化和遗传分化提供数据支持。

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