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Journal of Tropical Oceanography >

2025 , Vol. 44 >Issue 4: 95 - 105

DOI: https://doi.org/10.11978/2024212

Marine Ecology

Morphological characteristics of epilithic algal matrix and their spatial and temporal patterns in a typical fringing reef of Sanya

  • HU Simin , 1, 2 ,
  • ZHOU Tiancheng 1, 3 ,
  • ZHANG Chen 1, 4 ,
  • JIA Nan 1, 4 ,
  • LIU Sheng , 1, 2 ,
  • LI Tao 1, 2, 5 ,
  • HUANG Hui 1, 2, 5
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  • 1. State Key Laboratory of Tropical Oceanography, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. Key Laboratory of Tropical Marine Biotechnology of Hainan Province, Sanya Institute of Marine Ecology and Environmental Engineering, Sanya 572000, China
  • 3. Guangdong Energy Group Science and Technology Research Institute Co.Ltd., Guangzhou 510630, China
  • 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • 5. Sanya Joint Laboratory of Marine Science Research, Sanya National Marine Ecosystem Research Station, Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, Chinese Academy of Sciences, Sanya 572000, China
LIU Sheng. email:

Received date: 2024-11-21

  Revised date: 2024-12-08

  Online published: 2025-01-13

Supported by

National Science & Technology Fundamental Resources Investigation Program of China(2022FY100602)

National Natural Science Foundation of China(42176118)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province, China(2023B1212060047)

Fold

Abstract

The epilithic algal matrix (EAM) is widely distributed in coral reef ecosystems and plays a crucial role in key processes such as primary production, nutrient recycling, sediment deposition, and coral reef phase shifts. To investigate the morphological characteristics and distribution patterns of EAM, a survey was conducted in a typical Sanya fringing reef in January, April, July, and October 2022, covering three transects (1 m, 3 m, 6 m). Substrate types and their coverage were recorded via video, and three substrate types (branched, massive, planiform) with epiphytic algae were sampled by scuba diving. The results revealed significant spatial but no seasonal differences in EAM coverage in the study area. Coverage was higher at 1 m and 6 m depths (66.96%) but lower at 3 m (16.55%), showing a negative correlation with live coral coverage. EAM primarily colonized highly porous hard substrates, with the highest coverage (98%) observed on dead planiform coral reefs. However, dead massive coral reefs exhibited the highest algal height [(11.16 ± 0.68) mm], highest biomass [(118.51±33.64) g∙m-2], and greatest organic matter content [(102.49±32.94) g C∙m-2], likely due to their higher surface porosity. EAM morphological characteristics and biomass varied with depth and season, peaking at 3 m and reaching their lowest values at 1 m. Temporally, EAM height, density, and biomass were highest in summer and lowest in winter. The study indicates that the benthic community in Sanya’s Luhuitou area is dominated by long sediment-laden algal turfs (LSATs) with high sediment content and heights exceeding 5 mm. This community type is unfavorable for coral larvae sediment and is avoided by herbivorous fish. EAM morphological traits and organic matter content exhibit distinct variations across substrates, depths, and seasons. Additionally, the rich organic matter in EAM may serve as a potential food source for benthic invertebrates, playing a vital role in the coral reef ecosystem’s food web.

Key words： epilithic algal matrix; coverage; morphological characteristics; spatiotemporal differences; Sanya

Cite this article

HU Simin , ZHOU Tiancheng , ZHANG Chen , JIA Nan , LIU Sheng , LI Tao , HUANG Hui . Morphological characteristics of epilithic algal matrix and their spatial and temporal patterns in a typical fringing reef of Sanya[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2025 , 44(4) : 95 -105 . DOI: 10.11978/2024212

礁石表生藻席(epilithic algal matrix, EAM)是一类生长于珊瑚礁硬质基底表面、以丝状藻类为主体形成的低矮(<5cm)席状生物复合体, 其立体孔隙结构可截留颗粒物, 因而藻席中富含底栖微藻、微生物和小型无脊椎动物(Wilson et al, 1997; Connell et al, 2014)。礁石表生藻席是珊瑚礁区重要的初级生产者, 其净初级生产力可达~4g C·m-2·d-1, 可为植食性鱼类、碎屑食性鱼类和小型底栖无脊椎动物等众多礁栖生物提供重要食物来源(Wilson, 2002; Wilson et al, 2003; Barros et al, 2024)。且由于丝状藻类具有较高的光能利用效率和营养吸收能力, 使得藻席具有极高的周转率(Klumpp et al, 1989; Copertino, 2005), 成为珊瑚礁区极具生产潜力的生物碳储库。因而, 研究礁石表生藻席的分布特征及其变化规律对于认识珊瑚礁区基础生物生产过程具有重要的意义。
礁石表生藻席具有多种不同的形态, 主要分为两类: 一类是藻丝稀疏、整体呈低矮状(<5mm)的藻席, 通常具有低沉积物负荷和高生产力的特点, 在健康珊瑚礁区分布较多, 是珊瑚礁区初级生产力的重要组成部分, 被称为高产草皮海藻(short productive algal turfs, SPAT); 另一类则为藻丝较长, 整体高度>5mm的相对成熟型藻席, 具有较高的沉积物负荷, 不利于植食性生物摄食, 因而处于一个相对稳定的低生产力状态, 称为多沉积物草皮海藻(long sediment-laden algal turfs, LSAT)(Goatley et al, 2016)。不同形态的藻席在生物量、藻体密度、有机碳储量等定量指标上具有明显的差异, 这些特征的差异又会进一步影响摄食者对于藻席的摄取, 从而影响由藻席介导的食物链传递的功能和效率(Bellwood et al, 2018)。影响藻席形态的因素包含光照、营养盐浓度、水动力状况、植食性摄食者、底质特征等(Kench et al, 2006), 另有研究发现, 藻席在小尺度(cm)内的差异远大于大尺度(100m), 因而推测底质微生境在塑造藻席形态、影响其演变过程中发挥了重要作用(Harris et al, 2015)。底质复杂度(孔洞数量、孔洞面积等)会影响藻席的形态特征, 自然基底(珊瑚礁体)上生长的藻席比人工基质上的藻席具有更高的藻体高度和沉积物负荷, 可能是不同底质表面孔隙度、水动力等差异导致定植的藻类群落存在差异, 并最终发育成不同形态的藻席群体, 具有不同程度的沉积物富集能力(Karimi et al, 2021; Tebbett et al, 2021, 2022)。因而, 研究不同底质微生境中藻席的特征差异及其影响因素对于深入认识藻席的生态功能有重要的意义(Connell et al, 2014)。
近岸珊瑚礁区受人类活动影响显著, 悬浮物增加、营养盐浓度升高、海岸开发等导致活珊瑚覆盖率下降, 适宜藻席生长的死珊瑚礁石和人工基质的增多, 使得近岸礁区藻席的覆盖率不断升高。近岸环境条件的变动使得藻席的演变过程充满不确定因素, 且近岸区域也是植食性鱼类集中分布的区域, 藻席的生产力变动可能会影响鱼类组成及生产量。因而, 厘清近岸珊瑚礁区藻席的特征及其影响因素尤为重要。三亚鹿回头分布有典型的岸礁型珊瑚礁, 近几十年来, 由于沿岸开发、富营养化、过度捕捞等人类活动影响, 鹿回头珊瑚礁的活珊瑚覆盖率由20世纪60年代的80%~90%下降到目前的20%左右(Zhang et al, 2006; Huang et al, 2019, 2025)。珊瑚礁的退化为礁石表生藻席的生长与扩张提供了有利条件, 2008—2015年在鹿回头发现的藻类种类比20世纪90年代增加了26% (Titlyanov et al, 2019), 藻类生物量可达1.10~1.58kg·m-3(Li et al, 2016)。但目前的研究多集中于大型藻类的物种组成及其演变特征, 对于礁石表生藻席仅有物种组成的调查和描述, 在潮间带上部, 藻席构成以霍维多管藻(Polysiphonia howei)、浒苔(Ulva prolifera)和条浒苔(U. clathrata)为主, 在潮间带下部则以纵胞藻(Centroceras clavulatum)和宽角叉珊藻(Jania adhaerens)为主(Titlyanov et al, 2019), 但关于藻席整体的形态特征和有机碳储量等定量信息仍不清楚。有鉴于此, 本文以鹿回头近岸礁区为研究区域, 调查了礁石表生藻席的群体特征及其生物量, 分析其时空格局与储存颗粒有机碳的能力, 探讨其在珊瑚礁生态系统中的碳汇功能。研究结果将有助于揭示其在珊瑚礁生态系统中的功能, 完善珊瑚礁生态系统物质循环途径, 为珊瑚礁生态系统保护与修复工作的开展提供科学指导。

1 材料与方法

1.1 现场调查与样品采集

分别于2022年1月、4月、7月、10月四个季度在三亚鹿回头岸礁区进行调查与采样, 采样区域为浅水珊瑚礁区(18°12′41.4′N—18°12′′46.8"N, 108°28′21"E—108°28′33.6"E), 依据光强和珊瑚群落特点, 分别在水深1、3、6m处设置调查断面(Luo et al, 2022)。用多参数水质分析仪(YSIEXO2, 美国)测量水体的温度、盐度、pH、溶解氧、浊度等环境参数。随后在每个水深处拍摄水下调查样带, 并选取不同底质生境类型(分枝状死珊瑚、团块状死珊瑚、坪状死珊瑚)聚集的区域, 拍摄25cm×25cm样框的照片。每个深度随机设置采样点15~20个(确保每种底质至少有5个点, 每个采样点间隔至少5m), 使用凿子和锤子采集藻席及其附着的礁石基底(约40cm2), 放入单独的密封袋中带回实验室立即处理。同时采集每个深度的水样500mL, 带回实验室过滤后作营养盐浓度测定。

1.2 底质生境影像资料处理

现场拍摄的样带由专业人员进行判读, 分别记录活珊瑚、死珊瑚、大型藻、砂质基底等信息, 获取底质生境类型, 同时记录藻席生长分布的信息。藻席样框则使用CPCe(coral point count with Excel extensions)软件(Kohler et al, 2006), 通过随机生成20个点并手动注释分析图像, 计算每种底质类型上的藻席覆盖度。

1.3 样品处理

为了评估藻席的群体特征, 选择藻席高度、藻体生物量、沉积物负荷、藻体密度4个关键参数进行分析, 每个样品的具体测量过程如下: (1)在装有藻席样品的封口袋中加入经0.2μm滤膜过滤后的海水使藻体处于均匀直立状态, 使用游标卡尺尾部测量针插入藻席基底, 随机测量10处藻席藻体高度; (2)充分摇匀封口袋中的礁石块使藻席富集的沉积物掉落, 取出礁石块后的悬浊液经1mm孔径的筛网去除破碎礁体后, 依次通过75μm的筛网和0.2μm滤膜, 被截留的依次为碎屑组分和沉积物组分; (3)使用刮刀将藻席刮至底层2mm深度, 刮下的藻席加入封口袋中加入经0.2μm滤膜过滤后的海水, 充分摇匀后通过200μm的筛网, 被筛网截留的为藻类组分, 吸干水分后依次称量湿重以及冷冻干燥48h后的干重, 藻类组分、碎屑组分和沉积物组分三者之和即为藻席的总重; (4)去除藻席后的礁体通过铝箔包埋法测量表面积(梁宇娴 等, 2020); (5)藻体密度通过藻体生物量除以藻席高度进行估算(Arjunwadkar et al, 2022)。藻席藻类组分和颗粒物组分(碎屑组分和沉积物组分之和)的有机碳含量使用煅烧法(loss after combustion, LAC)测量(Fang et al, 2013), 将干燥后的样品在马弗炉中550°C煅烧2h后称重, 损失的重量即为有机碳的质量, 将有机碳质量除以礁体表面积即得到单位面积藻席的有机碳储量(g C·m-2)。
采集的不同深度的海水样品经过0.45μm滤膜过滤后, 用中国科学院海南热带海洋生物实验站的营养盐自动分析仪(AA3, 德国)进行分析, 分别测定硝酸盐 NO 3 −-N、亚硝酸盐 NO 2 −-N、氨氮 NH 4 +-N、磷酸盐 PO 4 3 −-P和硅酸盐 SiO 3 2 −-Si的浓度。

1.4 数据分析

使用SAS 9.4的广义线性模型和Duncan多重比较对藻席群体形态参数进行差异显著性检验, 使用ANOVA过程做方差分析以确定季节、水深、底质的交互作用对藻席群体形态的影响, 并采用逐步回归方法确定对藻席群体形态有显著影响的环境变量。在进行显著性检验和相关性分析之前, 使用Shapiro-Wilk检验检查数据是否符合正态分布, 对不符合正态分布的数据使用RANK过程进行变换。使用Origin2021绘制藻席群体参数分布图及相关性图。

2 结果

2.1 环境因子与底质特征

调查区域属于典型的热带珊瑚礁区, 总体上季节变化不明显, 仅冬季温度显著低于其他季节(F=53.64, P<0.0001), 约为24℃, 其他季节均为27℃左右(表1)。盐度变化不明显, 春夏稍高于秋冬季, 温度和盐度均没有明显的深度差异。水体悬浮物浓度变化较大, 夏季最高, 是其他季节的3倍左右, 最高值出现在6m水深处[(14.62±0.3)mg·L-1], 其他季节的高值一般在1m水深处。冬季的磷酸盐显著高于其他季节(F=48.23, P<0.0001), 高值出现在6m水深[(0.31±0.21)μmol·L-1], 夏季的硅酸盐浓度稍高, 没有明显的季节和水深差异。溶解无机氮的季节变化较大, 春秋季较高, 约为冬夏季的3倍, 四个季节均表现为6m水深高于1m和3m水深。
表 1 研究区域环境因子

Tab. 1 Environmental parameters of the study area

季节 水深/m 温度/℃ 盐度/‰ 悬浮物/(mg·L-1) 溶解无机氮/(μmol·L-1) 溶解无机磷/(μmol·L-1) 硅酸盐/(μmol·L-1)
冬 1 24.25±0.02 33.00±0.03 4.43±1.61 0.12±0.17 0.18±0.01 8.13±0.88
3 24.21±0.01 33.02±0.00 1.30±0.54 0.11±0.09 0.18±0.01 5.41±0.31
6 24.19±0.00 33.02±0.00 3.40±1.13 0.66±0.14 0.31±0.21 5.55±0.80
春 1 27.23±0.01 33.66±0.00 4.44±2.29 1.12±0.23 0.03±0.01 6.26±0.42
3 27.08±0.02 33.65±0.00 3.74±0.67 1.52±0.07 0.02±0.00 5.77±0.09
6 27.07±0.00 33.66±0.00 2.75±1.81 2.16±0.17 0.02±0.00 6.47±0.14
夏 1 27.84±0.04 33.55±0.01 12.93±0.39 0.79±0.05 0.01±0.00 7.97±0.21
3 27.31±0.14 33.57±0.02 12.80±0.78 0.60±0.08 0.01±0.00 5.92±0.08
6 26.14±0.15 33.56±0.59 14.62±0.30 0.88±0.29 0.01±0.00 8.50±0.18
秋 1 27.10±0.02 32.06±0.01 4.67±1.73 1.16±0.28 0.05±0.01 5.38±1.46
3 27.08±0.01 32.05±0.00 2.22±0.41 1.72±0.12 0.03±0.03 7.46±0.26
6 27.10±0.00 32.17±0.00 2.60±0.82 1.75±0.04 0.02±0.01 8.45±0.45
根据样带资料判读结果, 调查区域底质类型主要包含活珊瑚、大型藻、礁石表生藻席和碎砂4种类型(图1a)。礁石表生藻席在不同水深的硬质基底上均有分布, 覆盖率在1m和6m水深处较高, 平均为66.96%, 3m水深处较低, 约为16.55%, 与活珊瑚覆盖率呈现负相关的关系。礁石表生藻席生长的硬质基底主要包括死亡的分枝状珊瑚断枝、团块状珊瑚礁石和坪状珊瑚礁石, 三种基底主导的底质生境在结构复杂度上存在显著差异, 表现为分枝状珊瑚礁石>团块状珊瑚礁石>坪状珊瑚礁石(F=28.72, P<0.0001)。在1m水深处, 藻席主要生长于分枝状和团块状珊瑚礁石上, 随着水深增加, 分枝状珊瑚断枝和团块状珊瑚礁石逐渐减少, 坪状珊瑚礁石增多, 在6m水深处, 珊瑚礁修复投放的人工水泥礁体底质也是礁石表生藻席主要分布的区域(图1b)。
图1 调查区域底质生境类型(a)及礁石表生藻席(EAM)在不同底质区域的分布(b)

Fig.1 Substrate habitat types in the study area (a) and distribution of epilithic algal matrix (EAM) on different substrate types (b)

2.2 礁石表生藻席的表观特征

分析了三种典型底质上的藻席表观特征差异(表2), 坪状珊瑚礁石具有最高的孔隙度和表面积, 因而藻席覆盖度最高, 其次是团块状珊瑚礁石, 藻席覆盖度平均为(65.13±25.39)%, 分枝状珊瑚断枝上藻席覆盖度最低, 约为(32.64±12.13)%, 三种底质上的藻席覆盖度存在显著差异(F=31.14, P<0.0001)。
表 2 不同类型底质的表观特征

Tab. 2 Classification and apparent characteristics of different substrate types

底质生境 简称 描述 n 孔隙度/% 表面积/m2 藻席覆盖度/%
分枝状珊瑚礁石 F 死亡的分枝状珊瑚骨骼形成的坚硬、多孔基底, 主要位于1m、3m水深 60 7.71±2.38 0.02±0.01 32.64±12.13
团块状珊瑚礁石 T 死亡的团块状珊瑚骨骼形成的坚硬、多孔基底, 在各水深都有分布 81 3.05±0.05 0.28±0.20 65.13±25.39
坪状珊瑚礁石 P 死亡的坪状珊瑚骨骼形成的坚硬、多孔基底, 在各水深都有分布 64 9.93±4.97 9.90±14.07 98.07±3.25
藻席的表观特征存在季节和水深的差异。藻席高度夏季最高、冬季最低, 最高值[(11.16±0.68)mm]和最低值[(4.98±1.70)mm]均出现在3m水深处团块状珊瑚礁石上。总体上, 团块状珊瑚礁石上生长的藻席高度高于其他两种底质, 且在不同水深处差异不明显, 但分枝状珊瑚礁石上生长的藻席则随着水深增加有增高的趋势, 坪状珊瑚礁石上的藻席则在3m水深处最高(图2a)。藻席总重的季节波动较大, 夏季最高, 变化范围为150.32~1677.41g∙m-2, 冬季最低, 变化范围为14.03~400.08g∙m-2。藻席总重在底质和水深上的变化与藻席高度的变化相似, 团块状珊瑚礁石上的藻席总重高于其他两种底质, 团块状与坪状珊瑚礁石上的藻席总重均在3m处最大, 最大值出现在3m水深处团块状珊瑚礁石上, 平均为(1337.34±452.84)g∙m-2, 分枝状珊瑚礁石上的藻席总重最小, 且随着水深增加有增高的趋势(图2b)。其中, 藻类生物量夏季最高[(114.4 ±161.22)g∙m-2]、冬季最低[(18.41±10.7)g∙m-2], 春季和秋季相近, 平均值分别为(51.51±41.73)g∙m-2和(56.03±43.91)g∙m-2。总体上, 藻类生物量在1m和3m处高于6m, 团块状和坪状珊瑚礁石上的藻类生物量高于分枝状, 夏季3m水深处团块状珊瑚礁上的藻类生物量最高, 平均为(529.8±159.7)g∙m-2(图2d)。藻体密度的季节变化与藻类生物量一致, 夏季最高[(14.50±13.08)g∙m-3]、冬季最低[(4.39±1.78)g∙m-3], 春季和秋季相近, 平均值分别为(9.74±6.35)g∙m-3和(10.18±5.13)g∙m-3(图2c)。在不同季节, 藻体密度均表现出随着水深增加而降低的趋势(夏季3m水深除外), 分枝状珊瑚断枝上的藻体密度随水深增加降低的趋势更加明显。就介质而言, 坪状和团块状珊瑚礁石上的藻体密度高于枝状珊瑚礁石。
图2 不同季节和水深礁石表生藻席的表观特征差异

a. 藻席高度; b. 藻席总重; c. 藻体密度; d. 藻类生物量; F: 分枝状珊瑚断枝; T: 团块状珊瑚礁石; P: 坪状珊瑚礁石; WIN: 冬季; SPR: 春季; SUM: 夏季; AUT: 秋季

Fig. 2 Apparent characteristics of EAM on reef substrates across different seasons and water depths. (a) Matrix height; (b) total matrix weight; (c) algal density; d. algal biomass). F: Branched dead coral; T: massive dead coral; P: planiform dead coral; WIN: winter; SPR: spring; SUM: summer; AUT: autumn

2.3 礁石表生藻席有机碳储量

藻席中的有机碳主要来源于藻类组分和有机碎屑。调查区域藻席的有机碳储量变动剧烈, 其中藻类有机碳的变动范围为0.52~132.45g C∙m-2, 碎屑有机碳的变动范围为0.81~548.46g C∙m-2, 存在显著的时空差异和底质差异(F=12.53, P<0.0001)(图3)。夏秋季节的藻席总有机碳含量高, 平均值约为(97.2±4.2)g C∙m-2, 其次是春季, 冬季最低, 仅为夏秋季节的1/10。藻席总有机碳含量在深水区高于浅水区, 3m水深处有机碳含量最高, 1m处最低。团块状珊瑚礁石上藻席的有机碳含量高于其他两种介质, 最高值出现在夏季3m水深处(207.58g C∙m-2)(图3a)。虽然藻类是藻席的主体生物, 但是藻类有机碳比例远低于碎屑, 夏季3m团块状珊瑚礁石的藻类有机碳含量最高, 平均为 (102.49±26.89)g C∙m-2, 其次是坪状珊瑚礁石, 平均为(46.03±20.93)g C∙m-2, 其他大部分样品的藻类有机碳含量均低于10g C∙m-2(图3b)。春季藻类有机碳占总有机碳的比例最高, 平均为(33.25±18.28)%, 其次是冬季, 平均为(26.17±14.64)%, 夏秋季节虽然藻席总有机碳含量高, 但藻类有机碳比例均较低(<20%)。
图3 不同季节和水深礁石表生藻席的有机碳储量(a. 总有机碳含量; b. 藻类有机碳含量)

F: 分枝状珊瑚断枝; T: 团块状珊瑚礁石; P: 坪状珊瑚礁石; WIN: 冬季; SPR:春季; SUM:夏季; AUT:秋季)

Fig. 3 Organic carbon storage in EAM of reef rocks across different seasons and water depths (a. total organic carbon content; b. algal organic carbon content). F: Branched dead coral; T: massive dead coral; P: planiform dead coral; WIN: winter; SPR: spring; SUM: summer; AUT: autumn

2.4 影响礁石表生藻席特征的环境因子

将藻席特征参数与各环境因子进行相关性分析(表3), 结果显示水深与藻体高度呈显著正相关, 但与藻席中藻类有机碳比例呈显著负相关。水体温度与藻席总重、藻体密度、总有机碳、藻类生物量、沉积物负荷、藻类有机碳呈显著正相关关系, 盐度则与藻席总重、总有机碳、沉积物负荷呈现显著负相关关系。水体悬浮物则主要影响藻类, 与藻席高度、藻体密度、藻类生物量呈现显著正相关关系。营养盐各要素中, 溶解无机磷与藻席总重、藻体密度、总有机碳、沉积物负荷呈负相关关系。
表 3 环境因子与礁石表生藻席特征的相关性系数

Tab. 3 Correlation coefficients between environmental factors and feature parameters of EAM

环境因子 藻席高度 藻席总重 藻体密度 总有机碳 藻类生物量 沉积物负荷 藻类有机碳 藻类有机碳比例%
水深 0.440** 0.178* −0.141 0.099 −0.023 0.192* −0.055 −0.322**
孔隙度 −0.144 0.131 0.029 0.056 −0.048 0.146 −0.107 0.001
温度 0.171 0.323** 0.372** 0.302** 0.295** 0.294** 0.278** −0.169
盐度 0.139 −0.246** 0.077 −0.229* 0.112 −0.279** 0.166 0.320**
悬浮物 0.286** 0.207* 0.272** 0.179 0.306** 0.169 0.235* −0.075
溶解无机氮 0.157 0.233* 0.025 0.158 −0.006 0.248** −0.052 −0.281**
溶解无机磷 −0.116 −0.309** −0.274** −0.319** −0.219* −0.292** −0.210* 0.154
硅酸盐 0.016 0.144 −0.107 0.080 −0.104 0.169 −0.186 −0.137

注: n=123; 粗体表示差异显著，其中*表示P<0.05, **表示P<0.01

逐步回归分析结果显示, 水深是影响藻席高度的主要因子(R2=0.319, t=4.769, P<0.01), 悬浮物则主要影响藻类有机碳比例(R2=0.270, t=−3.312, P<0.01)和沉积物负荷(R2=0.270, t=2.956, P<0.01)。
对藻席特征参数进行分析发现藻席高度与藻席总重、藻类生物量、藻体密度、沉积物负荷、藻类有机碳存在显著的正相关关系(图4), 说明藻席高度是衡量藻席群体差异的关键参数。
图4 藻席高度与藻席其他特征的相关性分析

a—f分别为藻席高度与藻席总重、藻类生物量、沉积物负荷、藻体密度、藻类有机碳、总有机碳的散点图; 趋势线两侧条带表示95%置信区间

Fig. 4 Correlation analysis between EAM height and other characteristics of EAM. Panels a-f are scatter plots of algal matrix height versus total matrix weight, algal biomass, sediment load, algal density, algal organic carbon, and total organic carbon, respectively; the bands on either side of the trend line represent the 95% confidence interval

3 讨论

礁石表生藻席是普遍存在于珊瑚礁区的底质生物复合体, 是珊瑚礁生态系统重要的初级生产来源, 同时又是与造礁石珊瑚存在底质竞争的关键类群。近年来, 由于珊瑚礁退化底质生境发生变化, 加之陆源输入等的影响, 藻席呈现扩张的趋势, 为珊瑚礁生态系统的演替带来了不确定因素, 因此, 有必要明确藻席的群落特征及其变动规律, 进而解析其介导的沉积物动力过程和物质传递过程, 为理解珊瑚礁生态系统功能演变提供科学参考。本研究结果显示, 礁石表生藻席在三亚鹿回头岸礁区分布广泛, 尤其是在珊瑚退化的区域, 覆盖率高达70%, 成为主要的底质类型。且鹿回头近岸礁区的藻席均为长度>5mm的多沉积物型的藻席, 这种藻席富含有机碎屑, 可为小型底栖无脊椎动物和小型植食/杂食性鱼类提供重要的食物资源, 因而可能成为驱动鹿回头近岸礁区生物群落组成变动的重要因素。但同时, 这种类型的藻席一般处于生产力比较低且稳定的状态, 可能不利于珊瑚幼体的生长附着, 导致底质结构简单化。

3.1 藻席在鹿回头珊瑚礁区的分布及其特征

近年来, 随着人类活动的影响加剧, 鹿回头近岸珊瑚礁的群落组成出现了显著的变化, 活珊瑚覆盖率仅维持在20%左右(Huang et al, 2025)。死亡的珊瑚断枝及其人工基质等为藻类附着生长提供了理想的硬质基底, 加之营养盐相对丰富, 底栖藻类种类及生物量显著增加(Li et al, 2016)。本研究调查结果显示, 藻席主要生长于6m以浅的硬质基底表面, 已成为三亚鹿回头近岸珊瑚礁区的主要底质类群, 尤其是在珊瑚覆盖率比较低的区域, 藻席覆盖率高达70%, 在珊瑚覆盖率高的3m水深处, 藻席覆盖率也接近20%。根据文献报道, 藻席在印度洋—太平洋和加勒比海的珊瑚礁中覆盖率约为30%~70%(Wilson et al, 2003; Goatley et al, 2011), 廖芝衡(2021)在鹿回头的调查结果显示藻席覆盖率为20%~30%, 本研究的调查结果与此接近, 说明鹿回头珊瑚礁区的藻席覆盖率可能处于一个相对稳定的状态。调查结果显示研究区域藻席中沉积物负荷较高, 较高的沉积物负荷可能会产生不利于藻类生长的其他因素, 比如研究发现藻席中4mm深度的沉积物会产生硫化氢, 抑制藻类的生长, 使藻席由生产型转变为饱和型(Clausing et al, 2014)。这种藻席不利于植食性动物的摄食, 因而也不会再恢复为生产型(Goatley et al, 2016)。因此, 鹿回头珊瑚礁区这种富含沉积物的饱和型藻席可能并非大型海藻或珊瑚恢复的过渡状态, 而是一种相对稳定的状态(Kench et al, 2006; Bellwood et al, 2008)。这种状态不利于珊瑚幼体的附着生长, 可能会影响退化珊瑚礁的次生演替方向。在断面调查的结果中可以看出, 藻席覆盖率与活珊瑚覆盖率呈现此消彼长的趋势。虽然3m水深处光照较好, 适宜藻类生长, 但由于造礁石珊瑚覆盖率高, 底质结构复杂, 藻席覆盖率低于20%。而在水深1m和6m的区域, 珊瑚礁退化, 死亡珊瑚礁石为藻席生长提供了理想的基质, 因而藻席覆盖率高达70%。
藻席的主要组分是具有匍匐茎可无性繁殖的丝状藻类, 此外还可能包含大型藻的早期阶段(如繁殖体或配子体)、小型藻的成体(如单列和细丝状)以及肉眼可见的微藻群体(如硅藻和蓝藻)等(Hackney et al, 1988)。这些藻体由于水流作用可能通过缠绕等方式聚集成立体的框架结构, 可以截留沉积物, 为小型生物提供栖息躲避场所。因而藻体高度是划分藻席类型和功能的重要参数, 在已开展的研究中通常都将藻席高度作为“普遍性状(universal trait)”, 因为这一参数的差别可以表征藻席的其他许多特征的不同(Flower et al, 2017; Steneck et al, 2018; Tebbett et al, 2020)。本研究中, 三亚鹿回头珊瑚礁区的藻体高度均大于5mm, 理论上5mm的高度最高可富集1000g∙m-2的沉积物(Tebbett et al, 2019), 本研究中沉积物负荷约为200g∙m-2, 可能是藻席中的生物活动使其处于相对稳定的动态平衡过程。虽然鹿回头藻席中藻类组分的生物量在夏季高达(529.80±195.59)g∙m-2, 但仅占藻席总重的约30%。以往研究发现藻体高度通常与藻席沉积物负荷呈正相关(Connell et al, 2014), 但沉积物本身会影响藻类的生长和植食性动物摄食, 藻席一旦捕获了过多的沉积物, 就会转变为富含沉积物的低生产状态且维持稳定(Tebbett et al, 2019, 2020)。早期关于藻体密度的研究曾以单位面积藻席中直立茎密度为参数, 后来的研究一般定性表述为“密集”或“稀疏”(Connell et al, 2014)。本研究中是通过藻席生物量与藻体高度的比例间接反映藻丝的空间堆积密度, 也可以定量反应藻席中藻类组分的特征。
本研究发现藻席具有较高的有机碳含量, 主要包括藻类有机碳和碎屑有机碳。藻席中藻类组分现存量是影响其周转率的最重要因素, 当其生物量大于10g C∙m-2时, 周转率迅速由每天20%下降至5%以下(Tebbett et al, 2021), 本研究中大部分站位的藻席生物量高于此值, 表明鹿回头礁区的藻席可能未被植食性生物很好地摄食利用。碎屑组分也是藻席有机碳库中的重要组成部分, 占藻席总有机质的10%~78%, 且研究显示碎屑中的细菌和微藻可以显著提高碎屑营养价值, 因而碎屑的多项营养指标均高于藻类(Wilson et al, 2003)。但藻席颗粒物负荷中也包括不具备营养价值的无机沉积物, 滞留在藻席中的沉积物可能会降低每次摄食活动的营养回报, 模拟研究实验结果也显示, 添加沉积物会使植食性鱼类的潜在生产力分别降低2000%(以藻席生物量计)和3300%(以氮含量计) (Tebbett et al, 2018), 这可能是鹿回头礁区的藻席没有被充分摄食的原因。

3.2 影响藻席分布及其特征的环境因子

藻席的分布主要受水体环境、底质类型和植食者等因素影响(Sammarco, 1983)。以往研究发现, 营养盐输入增加的区域通常具有更高的藻席覆盖率, 因为无机营养盐的可用性是底栖藻类生长的主要限制因素之一(Fong et al, 2018)。鹿回头藻席覆盖率的增高与该区域水体不断升高的营养盐水平密切相关。藻席的总重等指标与溶解无机氮呈现正相关关系, 但与溶解无机磷呈现明显的负相关关系, 说明氮营养盐是影响鹿回头藻席生长的重要限制因素。这与其他地区的研究结果一致, Karcher 等(2020)在大堡礁区域的研究也表明底栖藻类群落中只有藻席受到氮营养盐的限制, 并且从氮添加(浓度提高3倍)中获益最大, 但营养盐添加对大型藻类无显著促进作用(Littler et al, 2010; Sura et al, 2019)。除了水体中的氮营养盐, 藻席也可以从碎屑食性鱼类排泄物中获取氨氮, 从而达到更快的生长速度(Blanchette et al, 2019)。本研究中并未对鹿回头礁区碎屑食性鱼类进行调查, 因而不确定这部分营养盐的贡献。
底质类型也是影响藻席附着生长的重要因素, 本研究发现低复杂度且多孔的平坦底质有利于藻席的繁殖生长以及沉积物的富集。虽然现有的藻席原位调查中极少关注或记录底质的相关参数, 但从基于附着板的控制实验中仍然可以发现, 藻席的群体特征和生产力与基底有极大关系, 自然基底上生长的藻席比人工附着板上的藻席具有更高的沉积物负荷和更低的生长速率(Tebbett et al, 2021)。另外, 藻席群落在小尺度(cm)上的高变异性也暗示了底质因素对藻席群体结构的影响(Harris et al, 2015)。本研究中, 坪状珊瑚礁石上的藻席覆盖度最高, 可能是因为坪状珊瑚礁石既具有利于藻席附着的孔隙结构又具有藻席扩张的平坦界面。此外, 植食性活动的强度也是影响藻席分布的主要因子, 植食性生物的摄食作用可以调节藻体高度、促进高周转率、限制藻席等底栖藻类过度增长, 从而维持珊瑚礁的健康状态(Carpenter, 1986)。本研究中发现珊瑚覆盖率与藻席覆盖率呈现此消彼长的关系, 在3m水深处珊瑚覆盖率高的区域, 藻席覆盖率最低, 这应该与此区域较强的植食性活动有关, 主要是雀鲷等小型鱼类。
藻席的最重要组分是框架藻类, 而温度和光照是影响藻类生长最重要的因子(Tebbett et al, 2021), 本研究也发现藻席的群体特征与有机碳含量表现出水深和季节的差异。藻类有机碳的高值区主要出现在光照充足的浅水区(1~3m), 但藻席的总重随深度增加呈现增加的趋势, 这主要与深水区藻席的高沉积物负荷有关。以往研究也报道了深度是引起藻席生产力变化的最重要因素, 藻席在5m以浅都保持较高的生产力水平, 之后生产力和生物量均随深度的增加而降低(Tebbett et al, 2021)。藻席中的丝状藻类能充分利用光照, 其光合作用随光强稳定增加, 几乎没有光抑制的现象(Carpenter, 1985), 因此藻席可以在光照充足的条件下保持很高的生产力。另外, 光照也会影响藻席的藻类物种组成, 因为不同藻类对光的耐受性不同, 因而不同深度具有差异化的藻席组成, 从而具有不同的群体特征(Fricke et al, 2014; Magalhães et al, 2015)。植食作用的强弱也会影响藻类的形态, 研究表明在摄食压力弱的生境中, 藻席通常表现为稀疏、更高、叶状的形态, 在高摄食压力下则表现为更短且紧密的细丝状形态(Liddle, 1975), 而植食作用的强度会随着深度的增加而显著减少(Brokovich et al, 2010; Cooper et al, 2019), 这也是导致藻席群体特征具有深度差异的一个因素。
本研究中发现, 藻席在夏季具有最高的藻类有机碳储量和藻体高度, 这与其他研究中藻席在夏季具有高生产力的结果一致(Copertino et al, 2005), 引起这种季节性差异的主要还是温度和光照的季节性变化。温度升高促使藻类拥有更高的光合速率和生长速率, 初级生产力也随之增加(Roth et al, 2020)。以往研究结果显示, 升温1.2℃可使藻席的覆盖率增加24%, 但物种多样性减少了33%, 结构复杂度也下降(Walden et al, 2019)。另外, 季节变化也会导致光强和营养盐水平的变动, 冬季的光强仅有夏季的1/7(Dishon et al, 2012), 夏季和秋季也具有更高的悬浮物浓度、氨氮、硅酸盐浓度, 有利于藻席在适宜的条件下快速增长形成高生物量(Vermeij et al, 2010)。以藻席为代表的底栖藻类群落对营养盐的增加十分敏感, 尤其是石莼属(Ulva)、刚毛藻属(Cladophora)、硬毛藻属(Chaetomorpha)等类群, 能够迅速吸收利用营养物质, 使藻席呈现季节性的藻体高度增加、覆盖率增加的特征(Raven et al, 2003; Quimpo et al., 2020), 根据我们的调查结果, 鹿回头区域的藻席主要也由上述种属的框架藻类组成, 因而也会呈现有机碳和藻体高度的季节性变化。

4 结论

礁石表生藻席是三亚鹿回头近岸礁区的主要底质类型, 主要分布在珊瑚覆盖率低的浅水区域, 坚硬多孔的死亡珊瑚礁石为藻席的附着生长提供了有利条件, 底质生境已呈现藻席占优的趋势。而且, 鹿回头礁区分布的藻席均为长度>5mm的多沉积物型的藻席, 藻席覆盖率与活珊瑚覆盖率呈现负相关的关系, 表现为水深的差异但是没有明显的季节差异, 说明鹿回头珊瑚礁区的藻席处于相对稳定的状态。藻席群体特征的四个参数(总重、藻体生物量、藻席高度、藻体密度)均具有明显的时空差异和底质差异, 温度和光照是主要的影响因子, 夏季高温、高光强、低复杂度的浅水生境有利于藻席群体的生长和有机碳累积, 而鹿回头浅水区活珊瑚覆盖率显著降低, 作为典型的热带海区, 温度和光照不会成为藻类生长的限制因子, 较高的沉积物负荷又会影响植食性生物的摄食活动, 因而藻席仍有扩张的可能, 需要深入研究其形成和演变机制。另一方面, 富含有机碳的藻席可能成为小型底栖无脊椎动物重要的栖息与觅食场所, 从而改变鹿回头珊瑚礁区的生物组成及食物网结构, 因此以藻席为起点的食物网结构和功能研究也是需要关注的重点, 以实现退化背景下维持珊瑚礁关键功能和服务价值的目标。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
梁宇娴, 俞晓磊, 郭亚娟, 等, 2020. 3种传统方法对不同珊瑚表面积测量的适用性及其校准方法—以3D扫描技术为基准[J]. 热带海洋学报, 39(1): 85-93.

DOI

LIANG YUXIAN, YU XIAOLEI, GUO YAJUAN, et al, 2020. Applicability and calibration methods of three traditional surface area measurement methods for different coral species—based on 3D scanning technology[J]. Journal of Tropical Oceanography, 39(1): 85-93 (in Chinese with English abstract).

[2]
廖芝衡, 2021. 南海珊瑚群落和底栖海藻的空间分布特征及其生态影响[D]. 南宁: 广西大学.

LIAO ZHIHENG, 2021. Spatial distribution of coral community and benthic algae and their ecological impacts across the South China Sea[D]. Nanning: Guangxi University (in Chinese with English abstract).

[3]
ARJUNWADKAR C V, TEBBETT S B, BELLWOOD D R, et al, 2022. Algal turf structure and composition vary with particulate loads on coral reefs[J]. Marine Pollution Bulletin, 181: 113903.

[4]
BARROS G S F, CORDEIRO C A M M, FERREIRA C E L, 2024. Structuring patterns of the epilithic algal matrix cryptofauna in a tropical oceanic reef[J]. Regional Studies in Marine Science, 69: 103292.

[5]
BELLWOOD D R, FULTON C J, 2008. Sediment-mediated suppression of herbivory on coral reefs: Decreasing resilience to rising sea-levels and climate change?[J]. Limnology and Oceanography, 53(6): 2695-2701.

[6]
BELLWOOD D R, TEBBETT S B, BELLWOOD O, et al, 2018. The role of the reef flat in coral reef trophodynamics: Past, present, and future[J]. Ecology and Evolution, 8(8): 4108-4119.

DOI PMID

[7]
BLANCHETTE A, ELY T, ZEKO A, et al, 2019. Damselfish Stegastes nigricans increase algal growth within their territories on shallow coral reefs via enhanced nutrient supplies[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 513: 21-26.

[8]
BROKOVICH E, AYALON I, EINBINDER S, et al, 2010. Grazing pressure on coral reefs decreases across a wide depth gradient in the Gulf of Aqaba, Red Sea[J]. Marine Ecology Progress Series, 399: 69-80.

[9]
CARPENTER R C, 1985. Relationships between primary production and iiradiance in coral reef algal communities[J]. Limnology and Oceanography, 30(4): 784-793.

[10]
CARPENTER R C, 1986. Partitioning herbivory and its effects on coral reef algal communities[J]. Ecological Monographs, 56(4): 345-363.

[11]
CLAUSING R J, ANNUNZIATA C, BAKER G, et al, 2014. Effects of sediment depth on algal turf height are mediated by interactions with fish herbivory on a fringing reef[J]. Marine Ecology Progress Series, 517: 121-129.

[12]
CONNELL S D, FOSTER M S, AIROLDI L, 2014. What are algal turfs? Towards a better description of turfs[J]. Marine Ecology Progress Series, 495: 299-307.

DOI

[13]
COOPER A M, MACDONALD C, ROBERTS T E, et al, 2019. Variability in the functional composition of coral reef fish communities on submerged and emergent reefs in the central Great Barrier Reef, Australia[J]. PloS One, 14(5): e0216785.

[14]
COPERTINO M, CONNELL S D, CHESHIRE A, 2005. The prevalence and production of turf-forming algae on a temperate subtidal coast[J]. Phycologia, 44(3): 241-248.

[15]
DISHON G, DUBINSKY Z, FINE M, et al, 2012. Underwater light field patterns in subtropical coastal waters: A case study from the Gulf of Eilat (Aqaba)[J]. Israel Journal of Plant Sciences, 60(1-2): 265-275.

[16]
FANG J K H, SCHÖNBERG C H L, KLINE D I, et al, 2013. Methods to quantify components of the excavating sponge Cliona orientalis Thiele, 1900[J]. Marine Ecology, 34(2): 193-206.

[17]
FLOWER J, ORTIZ J C, CHOLLETT I, et al, 2017. Interpreting coral reef monitoring data: A guide for improved management decisions[J]. Ecological Indicators, 72: 848-869.

[18]
FONG C R, BITTICK S J, FONG P, 2018. Simultaneous synergist, antagonistic and additive interactions between multiple local stressors all degrade algal turf communities on coral reefs[J]. Journal of Ecology, 106(4): 1390-1400.

[19]
FRICKE A, TEICHBERG M, NUGUES M M, et al, 2014. Effects of depth and ultraviolet radiation on coral reef turf algae[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 461: 73-84.

[20]
GOATLEY C H R, BELLWOOD D R, 2011. The roles of dimensionality, canopies and complexity in ecosystem monitoring[J]. PloS One, 6(11): e27307.

[21]
GOATLEY C H R, BONALDO R M, FOX R J, et al, 2016. Sediments and herbivory as sensitive indicators of coral reef degradation[J]. Ecology and Society, 21(1): 29.

[22]
HACKNEY J M, SZE P, 1988. Photorespiration and productivity rates of a coral reef algal turf assemblage[J]. Marine Biology, 98(4): 483-492.

[23]
HARRIS J L, LEWIS L S, SMITH J E, 2015. Quantifying scales of spatial variability in algal turf assemblages on coral reefs[J]. Marine Ecology Progress Series, 532: 41-57.

[24]
HUANG RONGYONG, YU KEFU, HUANG XUEYONG, et al, 2019. Combining Landsat images with historic records to estimate the live coral cover of Luhuitou fringing reef in Northern South China Sea[J]. Image and Vision Computing, 92: 103812.

[25]
HUANG LINTAO, JIANG LEI, YU XIAOLEI, et al, 2025. Conservation priorities for reef-building coral biodiversity across multiple dimensions in the South China Sea[J]. Coral Reefs, 44: 113-127.

[26]
KARCHER D B, ROTH F, CARVALHO S, et al, 2020. Nitrogen eutrophication particularly promotes turf algae in coral reefs of the central Red Sea[J]. PeerJ, 8: e8737.

[27]
KARIMI Z, DAIL LAUGHINGHOUSE H D 4TH, DAVIS V A, et al, 2021. Substrate properties as controlling parameters in attached algal cultivation[J]. Applied Microbiology and Biotechnology, 105(5): 1823-1835.

DOI PMID

[28]
KENCH P S, BRANDER R W, 2006. Wave processes on coral reef flats: Implications for reef geomorphology using Australian case studies[J]. Journal of Coastal Research, 22(1): 209-223.

[29]
KLUMPP D W, MCKINNON A D, 1989. Temporal and spatial patterns in primary production of a coral-reef epilithic algal community[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 131(1): 1-22.

[30]
KOHLER K E, GILL S M, 2006. Coral point count with excel extensions (CPCe): A visual basic program for the determination of coral and substrate coverage using random point count methodology[J]. Computers & Geosciences, 32(9): 1259-1269.

[31]
LI XIUBAO, TITLYANOV E A, ZHANG JING, et al, 2016. Macroalgal assemblage changes on coral reefs along a natural gradient from fish farms in southern Hainan Island[J]. Aquatic Ecosystem Health & Management, 19(1): 74-82.

[32]
LIDDLE L B, 1975. The effect of intertidal stress on Padina sanctae-crueis (Phaeophyta)[J]. Journal of Phycology, 11(3): 327-330.

[33]
LITTLER M M, LITTLER D S, BROOKS B L, 2010. The effects of nitrogen and phosphorus enrichment on algal community development: Artificial mini-reefs on the Belize Barrier Reef sedimentary lagoon[J]. Harmful Algae, 9(3): 255-263.

[34]
LUO YONG, HUANG LINTAO, LEI XINMING, et al, 2022. Light availability regulated by particulate organic matter affects coral assemblages on a turbid fringing reef[J]. Marine Environmental Research, 177: 105613.

[35]
MAGALHÃES G M, AMADO-FILHO G M, ROSA M R, et al, 2015. Changes in benthic communities along a 0-60 m depth gradient in the remote St. Peter and St. Paul Archipelago (Mid-Atlantic Ridge, Brazil)[J]. Bulletin of Marine Science, 91(3): 377-396.

[36]
QUIMPO T J R, LIGSON C A, MANOGAN D P, et al, 2020. Fish farm effluents alter reef benthic assemblages and reduce coral settlement[J]. Marine Pollution Bulletin, 153: 111025.

[37]
RAVEN J A, TAYLOR R, 2003. Macroalgal growth in nutrient-enriched estuaries: a biogeochemical and evolutionary perspective[J]. Water, Air and Soil Pollution: Focus, 3(1): 7-26.

[38]
ROTH F, KARCHER D B, RÄDECKER N, et al, 2020. High rates of carbon and dinitrogen fixation suggest a critical role of benthic pioneer communities in the energy and nutrient dynamics of coral reefs[J]. Functional Ecology, 34(9): 1991-2004.

[39]
SAMMARCO P W, 1983. Effects of fish grazing and damselfish territoriality on coral reef algae. I. Algal community structure[J]. Marine Ecology Progress Series, 13(1): 1-14.

[40]
STENECK R S, MUMBY P J, MACDONALD C, et al, 2018. Attenuating effects of ecosystem management on coral reefs[J]. Science Advances, 4(5): eaao5493.

[41]
SURA S A, DELGADILLO A, FRANCO N, et al, 2019. Macroalgae and nutrients promote algal turf growth in the absence of herbivores[J]. Coral Reefs, 38(3): 425-429.

[42]
TEBBETT S B, BELLWOOD D R, 2021. Algal turf productivity on coral reefs: A meta-analysis[J]. Marine Environmental Research, 168: 105311.

[43]
TEBBETT S B, SGARLATTA M P, PESSARRODONA A, et al, 2022. How to quantify algal turf sediments and particulates on tropical and temperate reefs: An overview[J]. Marine Environmental Research, 179: 105673.

[44]
TEBBETT S B, BELLWOOD D R, 2020. Sediments ratchet-down coral reef algal turf productivity[J]. Science of The Total Environment, 713: 136709.

[45]
TEBBETT S B, BELLWOOD D R, 2019. Algal turf sediments on coral reefs: what’s known and what’s next[J]. Marine Pollution Bulletin, 149: 110542.

[46]
TEBBETT S B, BELLWOOD D R, PURCELL S W, 2018. Sediment addition drives declines in algal turf yield to herbivorous coral reef fishes: implications for reefs and reef fisheries[J]. Coral Reefs, 37(3): 929-937.

[47]
TITLYANOV E A, TITLYANOVA T V, HUANG HUI, et al, 2019. Seasonal changes in the intertidal and subtidal algal communities of extremely and moderately polluted coastal regions of Sanya Bay (Hainan Island, China)[J]. Journal of Marine Science and Engineering, 7(4): 93.

[48]
VERMEIJ M J A, VAN MOORSELAAR I, ENGELHARD S, et al, 2010. The effects of nutrient enrichment and herbivore abundance on the ability of turf algae to overgrow coral in the Caribbean[J]. PLoS One, 5(12): e14312.

[49]
WALDEN G, NOIROT C, NAGELKERKEN I, 2019. A future 1. 2 ℃ increase in ocean temperature alters the quality of mangrove habitats for marine plants and animals[J]. Science of The Total Environment, 690: 596-603.

[50]
WILSON S, BELLWOOD D R, 1997. Cryptic dietary components of territorial damselfishes (Pomacentridae, Labroidei)[J]. Marine Ecology Progress Series, 153: 299-310.

[51]
WILSON S K, 2002. Nutritional value of detritus and algae in blenny territories on the Great Barrier Reef[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 271(2): 155-169.

[52]
WILSON S K, BELLWOOD D R, CHOAT J H, et al, 2003. Detritus in the epilithic algal matrix and its use by coral reef fishes[J]. Oceanography and Marine Biology, 41: 279-309.

[53]
ZHANG QIAOMIN, SHI QI, CHEN GANG, et al, 2006. Status monitoring and health assessment of Luhuitou fringing reef of Sanya, Hainan, China[J]. Chinese Science Bulletin, 51(Suppl 2): 81-88.

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