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Journal of Tropical Oceanography >

2025 , Vol. 44 >Issue 5: 189 - 200

DOI: https://doi.org/10.11978/2024234

Marine Environmental Protection

Ecological and environmental effects of boiled and inactivated remains of crown-of-thorns starfish

  • LIU Jiangen , 1 ,
  • LUO Hongtian , 2
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  • 1. The Sansha Ocean Center of the Ministry of Natural Resources, Sansha 573100, China
  • 2. School of Marine Biology and Fisheries, Hainan University, Haikou 570228, China
LUO Hongtian. email:

Received date: 2024-12-16

  Revised date: 2025-02-20

  Online published: 2025-03-04

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Abstract

The outbreak of crown-of-thorns starfish (Acanthaster planci, CoTS) poses a significant threat to the health of coral reef ecosystems. Artificial removal is considered one of the most practical and effective methods for addressing local outbreaks of CoTS. However, the marine environmental impact of discarding inactivated CoTS after capture is currently unclear. In this study, an in situ experiment was conducted to assess the ecological and environmental effects of boiled and inactivated CoTS remains. The results showed that boiled CoTS tissues decomposed within 2 days, with the skeletal remains breaking down into granular fragments. By the 9th day after returning the CoTS to the sea, 63.20% of carbon, 62.18% of nitrogen, and 44.17% of phosphorus were released into the water, resulting in an increase of (0.08 ± 0.06) mg·L-1 in carbon, (0.08 ± 0.08) mg·L-1 in nitrogen, and a decrease of 0.01 mg·L-1 in phosphorus concentrations. In addition, the dominant bacteria on the surface of the inactivated CoTS primarily belonged to Proteobacteria, Cyanobacteria, Actinobacteria, and Bacteroidetes. Dominant genera included Sphingomonas (Bacteroidetes), and Ruegeria, Pelomonas, Nautella, and Tenacibaculum (Proteobacteria), which are associated with CoTS decomposition. The boiled and inactivated CoTS remains decomposed rapidly and released nutrients directly. A small amount of inactivated CoTS does not cause significant adverse environmental effects, suggesting this method is a relatively economical and eco-friendly approach for managing CoTS outbreaks.

Key words： crown-of-thorns starfish; outbreak; coral; marine environment; ecological effect

Cite this article

LIU Jiangen , LUO Hongtian . Ecological and environmental effects of boiled and inactivated remains of crown-of-thorns starfish[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2025 , 44(5) : 189 -200 . DOI: 10.11978/2024234

长棘海星(Acanthaster planci, Crown-of-thorns starfish, CoTS)是珊瑚的天然捕食者, 其间歇性爆发是海洋珊瑚礁退化的主要因素之一(Pratchett et al, 2014; 姚秋翠 等, 2022)。长棘海星频繁爆发, 加上环境恶化、珊瑚白化和其他因素, 导致珊瑚礁恢复时间延长, 甚至可能削弱其完全恢复的能力(Seymour et al, 1999)。长棘海星爆发对世界各地珊瑚礁造成了毁灭性影响, 如1985—2012年的澳大利亚大堡礁, 活珊瑚覆盖率从28.0%下降至13.8%, 其中由长棘海星造成的损害占据总损失的42%, 远远大于珊瑚白化造成的10% (De’ath et al, 2012); 在1967年和1969年, 太平洋关岛的长棘海星爆发造成当地90%的造礁石珊瑚死亡(Chesher, 1969); 2003—2010年的Moorea岛, 长棘海星爆发使活珊瑚覆盖度从40%下降至1%, 造成了96%的活珊瑚死亡(Kayal et al, 2012); 2006—2018年的中国南海西沙群岛活珊瑚覆盖度从60%下降至5%, 造成了90%的活珊瑚死亡(李元超 等, 2019; Reimer et al, 2019)。长棘海星的爆发导致珊瑚礁地形复杂性降低, 礁栖生物的物种多样性和密度减少(Reimer et al, 2019), 最终影响珊瑚礁生态系统的整体功能(Fabricius et al, 2010)。因此, 迫切需要开展对长棘海星爆发的干预、预防与处置研究, 以保护珊瑚生态系统的健康。
长期以来, 研究人员一直在探索各种直接消灭处置长棘海星的方法, 以直接干预珊瑚礁灾害(Brodie et al, 2012)。最常见的做法是捕获海星并将其暴露在阳光下直至死亡或注射有毒化学物质以当场杀死它们(Boström-Einarsson et al, 2018), 但控制效率仍然很低(Birkeland et al, 1990), 且甲醛、硫酸铜等注射物质对潜水员和其他礁栖生物都具有潜在的毒性, 胆汁酸盐虽然安全且高效, 但价格昂贵难以获取; 家用食醋注射能高效杀死被注射的个体, 但其作用范围小(姚秋翠 等, 2022)。虽然人工清除只能有效防止小于1平方公里珊瑚礁的大量珊瑚死亡(Bos et al, 2013), 且有约20%的长棘海星残留(Pratchett et al, 2019), 这对防止珊瑚损失的影响有限(Pratchett et al, 2014), 但人工清除仍是目前处理长棘海星局部爆发最实用和有效的方法之一。其中煮沸灭活是人工清除和处置长棘海星的方法之一, 常被用作为长棘海星的控制手段, 但该方法可能会对环境产生影响。
长棘海星煮沸灭活残骸对海洋环境的潜在影响可能包括: 1) 长棘海星组织可为底栖动物和腐食性动物等海洋生物提供食物来源(Tinta et al, 2010); 2) 长棘海星分解过程中, 有机体在海水对流下快速分解, 在沉积物中的微生物作用下将有机物转化为无机物并释放到海水中, 促进海洋元素循环, 营养盐的补充可以缓解底栖藻类的营养限制, 促进其生长繁殖, 并通过生态位竞争而影响珊瑚的生长(Benbow et al, 2019; Nobre et al, 2019); 3) 长棘海星分解过程会改变局部微环境, 并对地表栖息地结构有一定的影响(Condon et al, 2011; Tinta et al, 2019)。基于此, 本研究的主要目的是通过分析长棘海星煮沸灭活残骸的生态效应, 评估长棘海星煮沸灭活残骸对海洋环境可能的潜在影响, 为海洋生态系统和珊瑚礁的保护与恢复提供理论支持。

1 材料与方法

1.1 试验设计

采用渔民潜水清理捕获的方法, 在永乐环礁及周边岛礁随机选择用于试验的长棘海星, 以确保对其自然栖息地的干扰最小。一旦捕获, 长棘海星立即-20℃冰箱保存。煮沸失活需要稳定的煮沸处理条件, 因此样品被收集、冷冻并带回海口市海南大学实验室, 在室内煮沸并在附近水域(海口湾)进行测试。
选择150只大小相同的长棘海星, 煮沸15min。试验所用长棘海星体长为(209.60±17.85)mm, 湿重为(181.75±59.60)g, 含水量35.30%~66.30%。选择相对开阔的海口湾海域进行试验。海口湾, 北临琼州海峡, 东部邻近南渡江, 为向北敞开的螺线型海湾。海峡涨潮以东流为主, 落潮以西流为主, 湾口附近流速为1m·s-1左右, 流向为东—西(E—W)向, 在湾顶附近流速减小, 仅为0.1~0.25m·s-1, 余流为逆时针方向, 量值在0.1m·s-1以下(朱士兵 等, 2019)。潮汐属于非正规日潮混合潮, 多年平均潮差为0.82m, 最大潮差为3.31m。近海地貌主要为水下浅滩, 湾内底质以砂-粉砂质为主, 坡度平缓, 水深多在5m以内。
将煮沸灭活的150只长棘海星随机分为3个平行处理, 每组50个长棘海星, 作为海星组。将长棘海星装入网孔孔径为1mm的分解袋(30cm×30cm)中, 每袋5只, 然后将上述分解袋放入网孔孔径为2~3cm的地笼中(1个地笼包含12个小笼, 每个小笼240cm×25cm×20cm, 网眼直径4mm, 每个小笼中放1个分解袋, 共使用10个小笼), 并固定在海底。在0、1、2、3、5、7、9d分别取样, 每次每笼取1个小笼内的5只长棘海星(图1)。每次取样时, 使用2L有机玻璃采水器采集长棘海星分解袋表面0~5cm处的海水2L, 分为3个平行组, 作为试验组。同时采取无长棘海星分布的海区海水作为对照组, 设置3个平行组, 作为对照组。对照组与试验组的海区生态环境状况相似, 检测海水碳、氮和磷浓度。每次取样随机取3只海星进行形态学拍照。将采集的长棘海星组织样品冷冻保存运回实验室, 在无菌操作台上将长棘海星组织样品分成2组, 一组50g样品搅匀后-80℃冷冻用于测定细菌指标, 剩余样品为一组-20℃冷冻用于测定物理化学指标。
图1 长棘海星煮沸灭活还海的试验设计

a. 地笼放置示意图; b. 对照组采样示意图; c. 试验组采样示意图

Fig. 1 Experimental design of boiling inactivation for crown-of-thorns starfish (CoTS) before sea return

1.2 元素检测

所有样品在湖北省农业科学院进行预处理和检测分析。使用总有机碳分析仪定量测定长棘海星的总碳(total carbon, TC)和总有机碳(total organic carbon, TOC), 采用NY/T 53-1987土壤全氮测定法(半微量凯氏法)测定长棘海星的总氮(total nitrogen, TN), 使用NY/T 88-1988土壤全磷测定法测定长棘海星的总磷(total phosphorus, TP)。使用总有机碳分析仪定量测定水体中的溶解有机碳(dissolved organic carbon, DOC)、溶解无机碳(dissolved inorganic carbon, DIC)和TC。采用紫外可见分光光度计测定水体TN、溶解有机氮(dissolved organic nitrogen, DON)、硝态氮(nitrate nitrogen, ${\text{NO}}_{3}^{-}$-N)、亚硝态氮(nitrite nitrogen, ${\text{NO}}_{2}^{-}$-N)、氨氮(ammonia nitrogen, ${\text{NH}}_{4}^{+}$-N)、总磷(total phosphorus, TP)、溶解有机磷(dissolved organic phosphorus, DOP)和磷酸盐(phosphate, ${\text{PO}}_{4}^{3-}$)。利用GB 17378.4-2007海洋监测规范的过硫酸钾氧化法测定水体TN和DON, 采用锌镉还原法测定水体 ${\text{NO}}_{3}^{-}$-N, 采用萘乙二胺分光光度法测定水体 ${\text{NO}}_{2}^{-}$-N, 采用吲哚酚蓝分光光度法测定水体 ${\text{NH}}_{4}^{+}$-N, 采用过硫酸钾氧化法测定水体TP和DOP, 采用钼蓝分光光度法测定水体 ${\text{PO}}_{4}^{3-}$。海水的温度、溶解氧、盐度和pH通过多参数水质检测仪(YSI ProQuatro, 美国)测定(曲长凤 等, 2016)。

1.3 细菌群落分析

采集的2L海水通过0.2μm的过滤膜过滤后, 分成3个平行样。将长棘海星样品直接放置于灭菌的5L烧杯中, 加入适量纯水、10mL PBS缓冲液和若干小型玻璃珠(直径约1mm), 经155r·min-1的摇床震荡10min后, 用35kHz功率超声波清洗3min, 获得长棘海星体表细菌洗脱液。洗脱液通过500目无菌筛过滤后, 采用孔径0.2μm过滤膜在无菌环境下进行真空过滤。将滤膜放入离心管中, -80℃冷冻。所有使用的工具都经过紫外线、乙醇或高压消毒。根据PowerWater DNA Isolation Kits (Qiagen, 德国)试剂盒说明书提取滤膜DNA。每个样本独立提取, 用2%琼脂糖检测产物。以空白滤膜作为阴性对照, 确定提取过程中是否存在交叉污染。使用特异性引物(338F: 5′-ACTCCTACGGGAGGCAGCA-3′; 806R: 5′-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3′)扩增细菌16S rRNA V3-V4区。20μL PCR扩增体系包括: 5× FastPfu缓冲液4μL、2.5mmol·L-1 dNTPs 2μL、各引物(5μmol·L-1) 0.2μL、FastPfu聚合酶0.4μL、DNA模板2μL, 最后加入ddH2O。PCR反应程序为: 95℃预变性5min; 27个循环包括: 95℃变性30s, 55℃退火30s, 72℃延伸45s; 在72℃下延长10min。以ddH2O为PCR阴性对照模板。PCR产物经AxyPrep DNA凝胶提取试剂盒(AXYGEN)纯化后, 在Illumina MiSeq PE250平台上进行高通量测序。

1.4 统计分析

各样品的原始测序reads经过质控、过滤、拼接和OTU聚类后, 将相似水平≥97%序列进行比对。本研究利用QIIME2计算菌群α多样性指数, 并使用SPSS 25.0对α多样性指数进行显著性分析。α多样性指数箱线图使用Origin 2021进行绘制。使用R软件(V.4.3.3)进行β多样性数据分析。采用SPSS 25.0软件对数据进行统计分析, 显著性水平设为P=0.05。采用Origin 2021制作图表, 数据以(平均值±标准偏差)表示。碳、氮、磷的释放量和释放率根据试验第9天与第0天的比值计算所得: 释放量RM=CNP9-CNP0, 释放率RR=(CNP9-CNP0)/CNP0, 式中, CNP9是试验组第9天长棘海星碳、氮、磷含量, CNP0是试验组第0天长棘海星碳、氮、磷含量。

2 结果

2.1 长棘海星分解特征及碳、氮、磷的含量变化

煮沸灭活的长棘海星在第2天完全分解, 第9天试验结束时只剩下残留的骨骼颗粒(图2)。试验期间海水温度均为22.90℃~26.90℃, 溶解氧(试验组: 4.45~6.37mg·L-1; 对照组: 4.72~6.82mg·L-1)、盐度(试验组: 29.53‰~31.53‰; 对照组: 30.22‰~31.87‰)、pH (试验组: 7.89~8.51; 对照组: 7.92~8.53)保持相对稳定, 未观察到明显波动。在煮沸灭活的长棘海星分解过程中, TN和TP呈现下降趋势, 第9天达到最小值; TC和TOC呈现先下降后上升, 再下降随后趋于稳定, 第5天达到最小值。与第0天相比, 第9天的TC、TOC、TN和TP含量分别下降了63.2%、64.18%、62.18%和44.17% (图3a)。碳氮比第1天达到最小值4.67, 随后逐渐增大, 在第2天后趋于稳定。碳磷比从第3天开始上升, 在第5天达到最大值。氮磷比在0~1d上升, 在1~2d下降, 第2天后趋于稳定。与第0天相比, 第9天的碳氮比下降了2.68%、碳磷比下降了34.05%、氮磷比下降了32.13% (图3b)。
图2 长棘海星(长棘海星试验组)分解过程中的形态变化

a. 第0天; b. 第1天; c. 第2天; d. 第3天; e. 第5天; f. 第7天; g. 第9天

Fig. 2 Morphological changes during the decomposition process of CoTS

图3 长棘海星分解过程中生物体碳、氮、磷质量分数(a)和碳氮比、氮磷比、碳磷比(b)的变化

Fig. 3 Changes in mass fractions of carbon, nitrogen, and phosphorus (a) and ratios of C∶N, N∶P, and C∶P (b) during CoTS decomposition

在煮沸灭活的长棘海星分解过程中, 从第0天至第9天, TC总释放量和释放率分别为(93.33±1.15)g·kg-1和(63.25±2.37)%, TOC总释放量和释放率分别为(89.00±2.65)g·kg-1和(64.22±2.94)%, TN总释放量和释放率分别为(10.26±0.48)g·kg-1和(62.18±1.80)%, TP总释放量和释放率分别为(2.39±0.12)g·kg-1和(44.21±1.96)%。
试验组的海水中DOC和TC质量浓度均在第5天达到最大值, 到第9天时较第0天时分别下降约55.42%和51.14%; 对照组海水中的DOC和TC在第1天、第2天和第5天时低于试验组。试验组海水中DON和TN质量浓度在第5天分别达到最大值5.16mg·L-1和5.58mg·L-1; 试验结束时, DON和TN质量浓度分别是第0天时的6倍和2.75倍。在试验过程中试验组的DON和TN均高于对照组。试验组海水中的DOP和TP在第2天达到最大值, 分别为0.047mg·L-1和0.057mg·L-1, 均高于对照组, 但在第3天及以后试验组的DOP和TP均低于对照组(图4)。
图4 在长棘海星分解过程中试验组和对照组海水中碳、氮、磷各种指标的变化

Fig. 4 Variations of carbon, nitrogen, and phosphorus parameters in seawater during CoTS decomposition (experimental group-AW and control group-CW)

试验组海水中 ${\text{NO}}_{3}^{-}$-N 质量浓度在第2天达到峰值0.517mg·L-1, 随后下降, 试验结束时, 较第0天下降了31.25%, 在第3天前均高于对照组, 而后均低于对照组。试验组海水中 ${\text{NH}}_{4}^{+}$-N质量浓度不断升高, 在第7天达到峰值0.225mg·L-1, 试验结束时质量浓度高于初始值, 增加了0.105mg·L-1, 仅在前2d超过对照组。试验组海水中 ${\text{NO}}_{2}^{-}$-N 质量浓度在第9天达到最高, 较第0天增加了2.73倍, 在试验过程中均低于对照组。试验组海水中DIC在第5天达到峰值0.439mg·L-1, 试验结束时DIC下降34.42%, 在第2天和第5天高于对照组。试验组海水中 ${\text{PO}}_{4}^{3-}$质量浓度在第2天达到峰值0.033mg·L-1, 2d后逐渐下降(图4)。

2.2 长棘海星及环境细菌群落动态

本研究中, 海星组、试验组与对照组的优势细菌种类主要隶属于变形菌门(Proteobacteria)、蓝细菌(Cyanobacteria)、放线菌门(Actinobacteria)和拟杆菌门(Bacteroidota)。海星组初始优势体表细菌为Pelomonas、鲁杰氏菌属(Ruegeria)和鞘氨醇单胞菌属(Sphingomonas), 分解至第9天时, 优势细菌变为鲁杰氏菌属、坚韧杆菌属(Tenacibaculum)和那托菌属(Nautella)。各试验组间的辛普森(Simpson)指数、香农-威纳(Shannon)指数和均匀度(Pielou_e)指数均无显著差异(p>0.05)(图5a、图6a)。试验组初期海水细菌优势属为蓝菌属PCC-6307株系(Cyanobium-PCC-6307)、海杆菌属(Marinobacterium)和NS5marine, 到第9天时优势属变为海杆菌属、聚球藻CC9902分支(Synechococcus-CC9902)和蓝菌属PCC-6307株系。试验组海水中第2天细菌种数最多(p<0.05), 优势属的相对丰度在第5天达到峰值(图5b、图6c)。对照组初期海水细菌优势属为海杆菌属、SAR86 clade和蓝菌属PCC-6307株系, 到第9天时优势属变为海杆菌属、聚球藻 CC9902分支和蓝菌属PCC-6307株系。对照组海水中第0天的微生物相对丰度最高, 细菌种类也最多(p<0.05)(图5c、图6e)。PCoA分析表明长棘海星体表细菌组成差异较大(R2=0.370965, P=0.001), 海星组第0天、第2~5天和第9天在排序空间上相距较远, 异质性较高。试验组(R2=0.37713, P=0.001)和对照组(R2=0.414499, P=0.001)的PCoA分析呈现了相同趋势, 细菌组成差异较大, 在试验的第0天、第2天和第5~9天在排序空间上相距较远, 异质性较高(图6)。
图5 长棘海星分解过程中的细菌多样性

a. 海星组; b. 试验组; c. 对照组

Fig. 5 Bacterial diversity during CoTS decomposition process

图6 长棘海星分解过程中细菌多样性指数(a、c、e)和PCoA分析(b、d、f)

a, b. 海星组; c, d. 试验组; e, f. 对照组。图a中短实线代表组间显著性差异的标注线; 圆点代表离群值

Fig. 6 Bacterial diversity indices (a, c, e) and PCoA analysis (b, d, f) during CoTS decomposition

3 讨论

3.1 长棘海星分解对海洋环境的影响

在水生生态系统中, 动物尸体是营养丰富的生物资源, 通常比植物残骸分解得快(Benbow et al, 2019)。不同类型的生物降解速率不同, 例如水母可在5~14d内完全分解(Qu et al, 2015)。水母的快速分解归因于它们的高蛋白含量, 低碳氮比, 以及没有坚硬的外骨骼。分解时间的变化可能受到水母类型、温度等环境条件和栖息地因素的影响(Lebrato et al, 2011; Tinta et al, 2021)。然而, 脊椎动物尸体含有骨骼, 富含磷, 分解速度比其他组织慢得多(Subalusky et al, 2017)。因此, 动物尸体可能代表了一个相对长期的磷池。本试验观察到煮沸灭活长棘海星的肌肉组织分解速率快于水母,但骨骼分解速度较慢。海洋生物的快速分解, 例如, 水母主要通过细菌作用分解, 归因于水母组织的生化组成, 高蛋白比, 低碳氮比, 为特定细菌提供了高质量的分解底物(Tinta et al, 2020)。分解速率也因海水温度和有机质含量多少而异(Lebrato et al, 2012)。温度和潮流被认为是导致长棘海星分解速率变化的最重要因素(Lebrato et al, 2011)。本研究中使用网孔孔径为1mm的网袋促进细菌的物理保留, 提供附着物质使其免受局部水流影响, 防止其在周围水中平流和稀释。高温和高氮磷比会对长棘海星的分解产生影响, 在高氮磷比海水中, 长棘海星分解的速率减缓; 海水氮浓度越高, 电解质浓度会增高, 致使长棘海星快速失去水分而分解速率减慢(马清霞 等, 2012)。在全球变暖背景下, 海水升温会使长棘海星分解速率加快, 将在更短时间内分解完全(马清霞 等, 2012)。因此, 本研究推测长棘海星在实际海区的分解速率应该快于2d。
生物源元素碳、氮、磷最大释放速率在有机质分解初始阶段保持一致。颗粒性和溶解性生物源元素均在早期达到峰值, 然后逐渐下降。在水母分解过程中也观察到这种模式(Lebrato et al, 2013)。在有机质分解过程中, 碳、氮、磷快速释放, 随后稳定持续释放, 表明前期分解速率快导致生物源元素释放率高。长棘海星分解可以分为两个不同的阶段: 第一阶段是长棘海星分解初始阶段, 生物体自解、水解和酶解导致生物源元素碳、氮、磷快速释放; 第二阶段是分解后期, 由于细菌降解和颗粒物的聚集和沉淀, 生物源元素释放缓慢, 导致生物源元素释放和消耗的波动, 碳、氮、磷浓度呈现逐渐增加或减少的变化趋势(Billett et al, 2006; Titelman et al, 2006)。由长棘海星分解所引发的海水酸化、富营养化和缺氧现象会比其他爆发性海洋物种, 如水母, 更为剧烈(Qu et al, 2015), 其分解过程溶解氧的消耗速率可达1.25mg·g-1·d-1, 可导致水体缺氧; ${\text{NH}}_{4}^{+}$-N释放速率可达23mg·g-1·d-1; ${\text{PO}}_{4}^{3-}$释放速率可达2.5mg·g-1·d-1, 均高于水母(Qu et al, 2015; Li et al, 2024)。但本研究为长棘海星小量分解, 并未发现分解过程连续缺氧、海水酸化与富营养化现象。
海洋生物爆发后的分解增强了水生环境中颗粒生物源元素的分布。虽然在初始分解过程中会释放大量颗粒物, 但随着分解进行, 总释放速率和颗粒浓度逐渐降低。这可能是由于沉积物底部颗粒物质的聚集和沉积, 细菌群落内细菌对颗粒物质的再矿化, 以及颗粒和溶解物质之间存在转化所致(宋金明 等, 1996; 夏荣林 等, 2022)。有机质分解可改变水体中各种形态生物源元素的比例和浓度, 与颗粒物相比, 长棘海星分解可向水中贡献更多溶解物质, 主要由DOC、DON和DOP组成。有机质对养分的释放速率与其质量呈正相关, 质量越大, 释放速率越高(康霖, 2016)。当大量长棘海星聚集和分解时, 将成为水中碳的主要来源, 改变海水碳循环途径(Billett et al, 2006)。长棘海星中的碳以DOC形式释放到水中, 然后被浮游细菌利用并重新进入海洋系统, 还可作为POC沉降海底, 增加沉积物中的碳沉积(Nobre et al, 2019)。由于长棘海星分解研究的报道甚少, 本研究以水母为例。水母聚集死亡会产生大量的DOC和POC输送到环境中, DOC在水中的释放速率约为0.36mg·g-1·d-1 (湿重)(Titelman et al, 2006; 曲长凤 等, 2016), 而活水母的DOC平均释放速率为0.012mg·g-1·d-1 (湿重)(Hansson et al, 1995; 曲长凤 等, 2016), 表明死亡水母释放DOC的速度是活体水母的30倍。水母下沉和分解对沉积物中碳含量的贡献达到(568±84)mg·m-2 (Pitt et al, 2005), 本研究中在长棘海星分解过程中海水DOC和DON浓度也出现明显升高, 表明水母和长棘海星等大型爆发性海洋生物对水体中元素循环有着重要影响, 为海水-沉积物界面提供了碳、氮来源。长棘海星大量聚集死亡后导致其形态变化和生物源元素的转移(Doyle et al, 2007)。死亡长棘海星的不透水成分可能下沉到海底, 导致海底沉积物的氧气输入减少, 形成一个低氧区, 影响其他海洋生物的氧气消耗; 长棘海星分解也会导致周围海水酸化, 影响水体酸碱环境(Billett et al, 2006)。但本研究中由于长棘海星样品较少, 未观察到试验区域海水中溶解氧和pH的下降。海洋中以长棘海星腐肉为食的生物, 如食腐动物(Alamaru et al, 2009), 能够有效地消化长棘海星碎屑。爆发性海洋生物, 如水母的聚集和分解会导致浮游动物和细菌的丰度和生物量增加(Sweetman et al, 2011)。长棘海星爆发和聚集分解可以通过对海洋环境和海洋生物的影响改变海洋生态系统, 并可能造成其他海洋灾害, 如富营养化、赤潮、金潮、绿潮以及其他物种的爆发或死亡。有机质的分解对海洋生物的数量变化有重要影响, 在海洋初级生产中起着至关重要的作用, 直接影响两类海洋生物: 微型和小型浮游动物、某些底栖食腐动物和以碎屑为食的无脊椎动物(Tinta et al, 2010; Sweetman et al, 2011)。腐烂的长棘海星可作为底栖生物碎屑的来源, 导致食腐动物聚集, 而分解的长棘海星释放的营养物质也可被浮游动物消耗。此外, 长棘海星的分解与细菌群落组成密切相关(West et al, 2009)。长棘海星的分解导致水体周围细菌数量显著增加, 因为生物体释放的溶解有机物是浮游细菌DOC的主要来源(Condon et al, 2011)。
补充碳、氮、磷可以缓解底栖大型藻类和蓝藻的营养限制, 为其生长繁殖提供资源(Den Haan et al, 2016)。碳、氮、磷的输入可能导致远离陆地的珊瑚礁区大型藻类丰度增加, 最终导致以珊瑚为主的珊瑚礁逐渐被大型藻类取代(Guo et al, 2019)。从营养角度来看, 通过煮沸灭活杀死长棘海星并不是控制其爆发的根本解决方案。这种方法不能减轻长棘海星分解过程中营养物质释放所造成的生态影响。在试验后期, 只留下长棘海星骨架, 尽管分解周期很短, 仍有大量的营养物质被释放。本研究中, 长棘海星TC释放量为(93.33±1.15)g·kg-1, TN释放量为(10.26±0.48)g·kg-1, TP释放量为(2.39±0.12)g·kg-1; 其中碳的释放量是氮的9倍, 是磷的39倍; 而氮的释放量是磷的4倍。南海自然地表水是贫营养的(Ning et al, 2004), 长棘海星在死亡后能为该地区提供相对丰富的营养物质。新补充的无机碳、氮和磷很容易被底栖大型藻类吸收和利用(Furnas et al, 2005), 而珊瑚在被海星破坏后需要很长的恢复期(李元超 等, 2019)。有研究发现长棘海星分解会导致珊瑚共生体光合效率下降83%, 并在去除胁迫后的2d内发生白化现象, 引发珊瑚礁区域初级生产力受损和珊瑚补充受限(Li et al, 2024)。在此期间, 底栖大型藻类可能会利用机会在原本被再生珊瑚占据的空间中定居, 从而阻碍珊瑚的自我恢复。因此, 建议在用煮沸灭活方法清除后将长棘海星还海在非珊瑚礁区域。

3.2 细菌在长棘海星分解过程中的作用

爆发的海洋生物, 如长棘海星和水母, 可以将大约一半的有机物与大量细菌结合, 这对海洋生态系统和生物地球化学具有重要作用(Tinta et al, 2021)。在爆发期间, 可以在相对较短的时间内积累大量生物量(Condon et al, 2011)。爆发的海洋生物通过排泄、粘液产生和释放为细菌提供碳、氮和其他营养物质, 对细菌产生深远影响(Pitt et al, 2005; Condon et al, 2011)。水母分解可释放大量碳、氮和磷, 可能导致局部水体缺氧, 影响底栖大型动物的生长, 降低其他生物的活动频率, 对其他物种产生不利影响, 可能改变了食物网结构和生态系统的生物地球化学过程(Condon et al, 2011)。长棘海星分解过程也会将营养物质释放到海水中, 提高营养物质浓度, 缓解海藻营养限制, 促进海藻生长和繁殖(Furnas et al, 2005)。
大量水母的分解过程可产生有机颗粒, 促进细菌生物量生长并加速营养物质再矿化, 可能影响特定细菌物种生长, 从而改变生态系统多样性和功能(Titelman et al, 2006; West et al, 2009)。目前的研究也得出了类似的发现, 长棘海星的分解导释放氮和磷等元素到水中, 导致水中生物源元素增加。本研究在开阔海域进行试验可能是试验后期生物源元素下降的原因之一, 潮汐作用使水中生物源元素扩散所致。完整的长棘海星生物量可以级联并转移到海洋食物网的不同成员。沉积在海底的长棘海星会被底栖生物群落摄食或分解和再矿化(Dunlop et al, 2018)。不同大小的长棘海星所产生的一系列颗粒物可能受到不同细菌作用的影响, 这些作用可以改变长棘海星有机物的某些成分, 使其可供其他生物利用(Mayor et al, 2014)。
长棘海星体表细菌在分解过程中起着至关重要的作用。这些细菌具有与环境细菌相似的功能, 如分解有机物和循环养分、氨基酸和碳水化合物代谢等, 但其组成不同, 可能会影响长棘海星分解效率。在水母分解过程中α-变形菌门会减少和γ-变形菌门增加(Tinta et al, 2016, 2020), 而γ-变形菌门和拟杆菌门是能对有机物质产生反应的细菌群(Condon et al, 2011; Tinta et al, 2016); 其中γ-变形菌门对聚合碳源有偏好并且能够降解高分子量有机化合物(Tinta et al, 2016)。本研究发现的细菌主要隶属于变形菌门、蓝细菌、放线菌门和拟杆菌门, 与爆发性海洋生物, 如水母的细菌群落相似, 与生物体分解具有关联作用(Condon et al, 2011), 包括本研究发现的长棘海星分解过程优势属为拟杆菌门的鞘氨醇单胞菌属和变形菌门的鲁杰氏菌属、Pelomonas、那托菌属与坚韧杆菌属。在试验结束时, 长棘海星体表、试验组海水和对照组海水细菌群落虽然优势门类相似, 但优势属均存在差异, 表明长棘海星分解支撑了不同细菌种群的生长。在水母试验中也观察类似的优势属变化(Condon et al, 2011; Tinta et al, 2016)。
与爆发性海洋生物相关的细菌群落表现出快速的增长速度, 根据海洋生物的物种、环境条件和生态系统特征, 生长速度可达到0.24~0.29d-1 (Tinta et al, 2010)至7.0d-1 (Titelman et al, 2006)。这一增长速度超过了典型的海洋细菌群落(Arístegui et al, 2009)。此外, 以水母为例, 分解水母的细菌群落生长效率在27%~65%之间(Tinta et al, 2020), 显著超过海洋地表水细菌(15±12)%和沿海浮游细菌(27±18)%的整体生长效率(Del Giorgio et al, 1998)。这意味着很大一部分爆发性海洋生物残骸(约50%), 如水母和长棘海星被分解并进入海水中, 通过浮游细菌有效地融入浮游食物网, 可能导致海洋食物网的功能和群落组成发生变化, 并最终通过促进潜在病原体的生长来影响人类健康(Tinta et al, 2019)。

3.3 长棘海星分解效应的问题与展望

长棘海星爆发已成为全球许多海域频繁发生的生态灾害, 引起了国际社会的广泛关注, 可能对海洋渔业、沿海工业、旅游业、海洋环境和海洋生态系统构成威胁。然而, 长棘海星爆发持续时间相对较短, 爆发后的长棘海星分解对海洋生态系统的结构和功能产生显著影响。本研究仅试验了少量长棘海星, 若将数吨的长棘海星灭活还海会造成具有挑战性的水生环境, 以10t长棘海星为例, 大量分解会释放(93.33±1.15)×105g·kg-1碳、(10.26±0.48)×105g·kg-1氮和(2.39±0.12)×105g·kg-1磷, 大量碳、氮、磷释放可能会引起富营养化、赤潮等次生生态灾害; 还会因长棘海星大量聚集造成局部海域低氧和酸化现象, 影响分解海域附近生物的生存和繁殖, 尤其是快速分解期1~3d迅速酸化可能会造成某些海洋生物死亡, 从而影响海洋食物链和海洋生态系统平衡。然而, 长棘海星分解也可以支持海洋生态系统的营养循环, 分解过程释放的生物源物质可以直接促进海洋食物链的传递, 维持海洋生物种群的繁殖, 并通过释放碳、氮、磷对海洋生物源元素的循环产生重大影响。
由于长棘海星独特的生物学和生态学特性, 如取样和观测方面的挑战, 对长棘海星的研究非常困难。此外, 在生物多样性的生命周期、定量变化及其与海洋环境的相互作用等方面缺乏相应的科学资料。为了弥补数据和证据的缺乏, 有必要进行更广泛的模拟试验和调查。虽然目前还没有足够的证据证明全球长棘海星数量增加是其未来发展的必然趋势, 但不可否认的是, 长棘海星数量增加给人类造成了经济损失, 并对海洋生态系统造成了破坏。对长棘海星爆发和分解原因、与环境的关系以及如何应对和预防仍然是一项全球性的挑战。因此, 研究长棘海星爆发和分解的相关问题仍然是科学界关注的焦点, 需要进一步努力。未来的研究需了解长棘海星和介导生化反应的细菌之间的分子水平相互作用, 对于揭示海洋生态系统中起作用的复杂过程至关重要。对长棘海星中大部分未识别的有机物进行全面的分子水平分析, 将有助于我们更广泛地了解全球海洋溶解有机物库的复杂性。通过将尖端组学技术与详细分析单个化合物水平有机质储层特征相结合, 可更深入地了解有机质降解细菌群落的代谢网络。通过阐明这些复杂的关系, 可能会发现新的策略以减轻长棘海星爆发对珊瑚礁和其他海洋生境的影响。

4 结论

长棘海星煮沸灭活残骸还海分解速度快, 在2d内可分解完全, 并在还海后的第9天, 分别释放了63.2%的碳、62.18%的氮和44.17%的磷到水体中, 使水体碳质量浓度上升(0.08±0.06)mg·L-1、氮质量浓度上升(0.08±0.08)mg·L-1、磷质量浓度下降0.01mg·L-1。长棘海星分解细菌主要隶属于变形菌门、蓝细菌、放线菌门和拟杆菌门, 其中优势属为拟杆菌门的鞘氨醇单胞菌属(Sphingomonas)和变形菌门的鲁杰氏菌属(Ruegeria)、Pelomonas、那托菌属(Nautella)与坚韧杆菌属(Tenacibaculum), 与长棘海星分解具有关联作用。长棘海星小量分解对环境没有明显的不利影响, 是一种较为经济-生态友好型的长棘海星爆发处置方式。本研究建议将长棘海星还海时, 需要考虑选择洋流较急的海域, 以尽量减少长棘海星大量聚集分解对近岸海域的影响。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
康霖, 2016. 西沙群岛海洋渔业资源调查研究[J]. 海洋与渔业 (2): 64-66.

KANG LIN, 2016. Investigation and study on marine fishery resources in Xisha Islands[J]. Ocean & Fishery, (2): 64-66 (in Chinese).

[2]
李元超, 吴钟解, 梁计林, 等, 2019. 近15年西沙群岛长棘海星爆发周期及爆发原因分析[J]. 科学通报, 64(33): 3478-3484.

LI YUANCHAO, WU ZHONGJIE, LIANG JILIN, et al, 2019. Analysis on the outbreak period and cause of Acanthaster planci in Xisha Islands in recent 15 years[J]. Chinese Science Bulletin, 64(33): 3478-3484 (in Chinese with English abstract).

[3]
马清霞, 李宁, 李学刚, 等, 2012. 模拟研究沙海蜇消亡过程中海水pH变化及对海水酸化的影响[J]. 海洋科学, 36(12): 12-18.

MA QINGXIA, LI NING, LI XUEGANG, et al, 2012. The variations of pH and seawater acidification during simulated Nemopilema nomurai decomposing process[J]. Marine Sciences, 36(12): 12-18 (in Chinese with English abstract).

[4]
曲长凤, 宋金明, 李宁, 等, 2016. 海水中沙海蜇消亡对水体碳、氮、磷的释放与补充[J]. 应用生态学报, 27(1): 299-306.

QU CHANGFENG, SONG JINMING, LI NING, et al, 2016. Release and supplement of carbon, nitrogen and phosphorus from jellyfish (Nemopilema nomurai) decomposition in seawater[J]. Chinese Journal of Applied Ecology, 27(1): 299-306 (in Chinese with English abstract).

[5]
宋金明, 李鹏程, 1996. 南沙群岛海域沉积物-海水界面间营养物质的扩散通量[J]. 海洋科学, 20(5): 43-50.

SONG JINMING, LI PENGCHENG, 1996. Studies on characteristics of nutrient diffusion fluxes across sediment-water interface in the district of Nansha islands, South China Sea[J]. Marine Sciences, 20(5): 43-50 (in Chinese with English abstract).

[6]
夏荣林, 宁志铭, 余克服, 等, 2022. 长棘海星爆发对珊瑚礁区沉积物营养盐动力学的影响研究[J]. 海洋学报, 44(8): 23-30.

XIA RONGLIN, NING ZHIMING, YU KEFU, et al, 2022. Study on the impacts of crown-of-thorns starfish on nutrient dynamics in the coral reef sediments[J]. Haiyang Xuebao, 44(8): 23-30 (in Chinese with English abstract).

[7]
姚秋翠, 余克服, 廖芝衡, 等, 2022. 棘冠海星爆发及其对珊瑚礁的生态影响研究进展[J]. 生态学报, 42(18): 7517-7528.

YAO QIUCUI, YU KEFU, LIAO ZHIHENG, et al, 2022. A review of research on crown-of-thorns starfish and their ecological effects on coral reefs[J]. Acta Ecologica Sinica, 42(18): 7517-7528 (in Chinese with English abstract).

[8]
朱士兵, 胡丹妮, 张会领, 等, 2019. 海口湾中间岸段海滩剖面短期时空变化及沉积动态分析[J]. 热带海洋学报, 38(5): 77-85.

DOI

ZHU SHIBING, HU DANNI, ZHANG HUILING, et al, 2019. Analysis of short-term temporal and spatial changes and sedimentary dynamics at the middle section of Haikou Bay Beach[J]. Journal of Tropical Oceanography, 38(5): 77-85 (in Chinese with English abstract).

[9]
ALAMARU A, BRONSTEIN O, DISHON G, et al, 2009. Opportunistic feeding by the fungiid coral Fungia cruposa on the Moon jellyfish Aurelia urita[J]. Coral Reefs, 28(4): 865.

[10]
ARÍSTEGUI J, GASOL J M, DUARTE C M, et al, 2009. Microbial oceanography of the dark ocean’s pelagic realm[J]. Limnology and Oceanography, 54(5): 1501-1529.

[11]
BENBOW M E, BARTON P S, ULYSHEN M D, et al, 2019. Necrobiome framework for bridging decomposition ecology of autotrophically and heterotrophically derived organic matter[J]. Ecological Monographs, 89(1): e01331.

[12]
BILLETT D S M, BETT B J, JACOBS C L, et al, 2006. Mass deposition of jellyfish in the deep Arabian Sea[J]. Limnology and Oceanography, 51(5): 2077-2083.

[13]
BIRKELAND C, LUCAS J, 1990. Acanthaster planci: major management problem of coral reefs[M]. Boca Raton: CRC Press:257.

[14]
BOS A R, GUMANAO G S, MUELLER B, et al, 2013. Management of crown-of-thorns sea star (Acanthaster planci L.) outbreaks: Removal success depends on reef topography and timing within the reproduction cycle[J]. Ocean & Coastal Management, 71: 116-122.

[15]
BOSTRÖM-EINARSSON L, BONIN M C, MOON S, et al, 2018. Environmental impact monitoring of household vinegar-injections to cull crown-of-thorns starfish, Acanthaster spp.[J]. Ocean & Coastal Management, 155: 83-89.

[16]
BRODIE J, WATERHOUSE J, 2012. A critical review of environmental management of the ‘not so Great’ Barrier Reef[J]. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 104: 1-22.

[17]
CHESHER R H, 1969. Destruction of Pacific corals by the sea star Acanthaster planci[J]. Science, 165(3890): 280-283.

[18]
CONDON R H, STEINBERG D K, DEL GIORGIO P A, et al, 2011. Jellyfish blooms result in a major microbial respiratory sink of carbon in marine systems[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(25): 10225-10230.

DOI PMID

[19]
DE’ATH G, FABRICIUS K E, SWEATMAN H, et al, 2012. The 27-year decline of coral cover on the Great Barrier Reef and its causes[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 109(44): 17995-17999.

DOI PMID

[20]
DEL GIORGIO P A, COLE J J, 1998. Bacterial growth efficiency in natural aquatic systems[J]. Annual Review of Ecology and Systematics, 29: 503-541.

[21]
DEN HAAN J, HUISMAN J, BROCKE H J, et al, 2016. Nitrogen and phosphorus uptake rates of different species from a coral reef community after a nutrient pulse[J]. Scientific Reports, 6: 28821.

DOI PMID

[22]
DOYLE T K, HOUGHTON J D R, MCDEVITT R, et al, 2007. The energy density of jellyfish: estimates from bomb-calorimetry and proximate-composition[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 343(2): 239-252.

[23]
DUNLOP K M, JONES D O B, SWEETMAN A K, 2018. Scavenging processes on jellyfish carcasses across a fjord depth gradient[J]. Limnology and Oceanography, 63(3): 1146-1155.

[24]
FABRICIUS K E, OKAJI K, DE’ATH G, 2010. Three lines of evidence to link outbreaks of the crown-of-thorns seastar Acanthaster planci to the release of larval food limitation[J]. Coral Reefs, 29(3): 593-605.

[25]
FURNAS M, MITCHELL A, SKUZA M, et al, 2005. In the other 90%: phytoplankton responses to enhanced nutrient availability in the Great Barrier Reef Lagoon[J]. Marine Pollution Bulletin, 51(1/2/3/4): 253-265.

[26]
GUO JING, YU KEFU, WANG YINGHUI, et al, 2019. Potential impacts of anthropogenic nutrient enrichment on coral reefs in the South China Sea: evidence from nutrient and chlorophyll a levels in seawater[J]. Environmental Science Processes & Impacts, 21(10): 1745-1753.

[27]
HANSSON L J, NORRMAN B, 1995. Release of dissolved organic carbon (DOC) by the scyphozoan jellyfish Aurelia aurita and its potential influence on the production of planktic bacteria[J]. Marine Biology, 121(3): 527-532.

[28]
KAYAL M, VERCELLONI J, LISON DE LOMA T, et al, 2012. Predator crown-of-thorns starfish (Acanthaster planci) outbreak, mass mortality of corals, and cascading effects on reef fish and benthic communities[J]. PLoS One, 7(10): e47363.

[29]
LEBRATO M, DE JESUS MENDES P, STEINBERG D K, et al, 2013. Jelly biomass sinking speed reveals a fast carbon export mechanism[J]. Limnology and Oceanography, 58(3): 1113-1122.

[30]
LEBRATO M, PAHLOW M, OSCHLIES A, et al, 2011. Depth attenuation of organic matter export associated with jelly falls[J]. Limnology and Oceanography, 56(5): 1917-1928.

[31]
LEBRATO M, PITT K A, SWEETMAN A K, et al, 2012. Jelly-falls historic and recent observations: a review to drive future research directions[J]. Hydrobiologia, 690(1): 227-245.

[32]
LI YUXIAO, HAO RUOXING, YU KEFU, et al, 2024. Short-term impact of decomposing crown-of-thorn starfish blooms on reef-building corals and benthic algae: a laboratory study[J]. Water, 16(2): 190.

[33]
MAYOR D J, SANDERS R, GIERING S L C, et al, 2014. Microbial gardening in the ocean’s twilight zone: detritivorous metazoans benefit from fragmenting, rather than ingesting, sinking detritus: fragmentation of refractory detritus by zooplankton beneath the euphotic zone stimulates the harvestable production of labile and nutritious microbial biomass[J]. BioEssays, 36(12): 1132-1137.

[34]
NING X, CHAI F, XUE H, et al, 2004. Physical-biological oceanographic coupling influencing phytoplankton and primary production in the South China Sea[J]. Journal of Geophysical Research: Oceans, 109(C10): C10005.

[35]
NOBRE R L G, CARNEIRO L S, PANEK S E, et al, 2019. Fish, including their carcasses, are net nutrient sources to the water column of a eutrophic lake[J]. Frontiers in Ecology and Evolution, 7: 340.

[36]
PITT K A, KOOP K, RISSIK D, 2005. Contrasting contributions to inorganic nutrient recycling by the co-occurring jellyfishes, Catostylus mosaicus and Phyllorhiza punctata (Scyphozoa, Rhizostomeae)[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 315(1): 71-86.

[37]
PRATCHETT M S, CABALLES C F, RIVERA-POSADA J A, et al, 2014. Limits to understanding and managing outbreaks of crown-of-thorns Starfish (Acanthaster spp.)[J]. Oceanography Marine Biology, 52: 133-200.

[38]
PRATCHETT M S, LANG B J, MATTHEWS S, 2019. Culling crown-of-thorns starfish (Acanthaster cf. solaris) on Australia’s Great Barrier Reef: rationale and effectiveness[J]. Australian Zoologist, 40(1): 13-24.

[39]
QU CHANGFENG, SONG JINMING, LI NING, et al, 2015. Jellyfish (Cyanea nozakii) decomposition and its potential influence on marine environments studied via simulation experiments[J]. Marine Pollution Bulletin, 97(1/2): 199-208.

[40]
REIMER J D, KISE H, WEE H B, et al, 2019. Crown-of-thorns starfish outbreak at oceanic Dongsha Atoll in the northern South China Sea[J]. Marine Biodiversity, 49(6): 2495-2497.

[41]
SEYMOUR R M, BRADBURY R H, 1999. Lengthening reef recovery times from crown-of-thorns outbreaks signal systemic degradation of the Great Barrier Reef[J]. Marine Ecology Progress Series, 176: 1-10.

[42]
SUBALUSKY A L, DUTTON C L, ROSI E J, et al, 2017. Annual mass drownings of the Serengeti wildebeest migration influence nutrient cycling and storage in the Mara River[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 114(29): 7647-7652.

DOI PMID

[43]
SWEETMAN A K, CHAPMAN A, 2011. First observations of jelly-falls at the seafloor in a deep-sea fjord[J]. Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers, 58(12): 1206-1211.

[44]
TINTA T, KLUN K, HERNDL G J, 2021. The importance of jellyfish-microbe interactions for biogeochemical cycles in the ocean[J]. Limnology and Oceanography, 66(5): 2011-2032.

[45]
TINTA T, KOGOVŠEK T, KLUN K, et al, 2019. Jellyfish-associated microbiome in the marine environment: exploring its biotechnological potential[J]. Marine Drugs, 17(2): 94.

[46]
TINTA T, KOGOVŠEK T, TURK V, et al, 2016. Microbial transformation of jellyfish organic matter affects the nitrogen cycle in the marine water column: a Black Sea case study[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 475: 19-30.

[47]
TINTA T, MALEJ A, KOS M, et al, 2010. Degradation of the Adriatic medusa Aurelia sp. by ambient bacteria[J]. Hydrobiologia, 645(1): 179-191.

[48]
TINTA T, ZHAO ZIHAO, ESCOBAR A, et al, 2020. Microbial processing of jellyfish detritus in the ocean[J]. Frontiers in Microbiology, 11: 590995.

[49]
TITELMAN J, RIEMANN L, SØRNES T A, et al, 2006. Turnover of dead jellyfish: stimulation and retardation of microbial activity[J]. Marine Ecology Progress Series, 325: 43-58.

[50]
WEST E J, PITT K A, WELSH D T, et al, 2009. Top-down and bottom-up influences of jellyfish on primary productivity and planktonic assemblages[J]. Limnology and Oceanography, 54(6): 2058-2071.

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