Marine Biology

The diversity and distribution of coralline algae in China: state of knowledge and research

  • LEI Xinming 1, 2 ,
  • HUANG Hui , 1, 2, 3 ,
  • LIAN Jiansheng 1, 2 ,
  • MCCOOK Laurence J 1, 4
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  • 1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, Guangzhou 510301, China
  • 3. CAS Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, South China Sea Institute of Oceanology, Sanya 572000, China
HUANG Hui. E-mail:

Copy editor: SUN Shu-jie

Received date: 2018-11-12

  Request revised date: 2019-01-18

  Online published: 2019-07-21

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Abstract

Coralline algae are a group of calcified red algae of importance in many marine ecosystems, with significant roles in primary productivity and ecological functions, and are increasingly a focal group for research. Globally, species description and distribution of coralline algae are being gradually resolved, but within China, there is a lack of a national-scale summary and there is an urgent need to update knowledge of species diversity. This lack of background information seriously hinders national programs of research and conservation for coralline algae. In this paper, we analyze and summarize the state of knowledge on the diversity and distribution of coralline algae in China. Although a total of 155 species of coralline algae have been recorded in China, combining synonyms reduces this count to 105 species; they belong to 10 families and 26 genera, and account for 15% of accepted coralline algae species worldwide. The distribution of coralline algae ranges from the Bohai Sea to the South China Sea, showing features typical of distributions across tropical and subtropical regions. Relatively few species have been recorded from Liaoning, Shandong, Zhejiang, Fujian, Guangdong, and Hong Kong (less than 20 species in each region), while more species have been recorded for Taiwan, Hainan Island and Sansha regions (more than 30 species in each region). This study provides a good reference for determining species and distribution characteristics for coralline algae in China.

Cite this article

LEI Xinming , HUANG Hui , LIAN Jiansheng , MCCOOK Laurence J . The diversity and distribution of coralline algae in China: state of knowledge and research[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2019 , 38(4) : 30 -40 . DOI: 10.11978/2018117

珊瑚藻(Coralline Algae)是一类海生大型藻类, 在分类地位上属于红藻门Rhodophyta、真红藻纲Florideophyceae、珊瑚藻亚纲Corallinophycidae, 其中包括3目(珊瑚藻目Corallinales、混石藻目Hapalidiales和孢石藻目Sporolithales)10科, 我国目前分布有10科26属(表1)。由于其细胞壁中含有大量碳酸钙, 某些藻体在外形上与造礁石珊瑚非常相似, 故称之为珊瑚藻(张德瑞 等, 1978; Johansen, 1981)。珊瑚藻在全球分布较广(Johansen, 1981; Littler et al, 1985; Steneck, 1986), 它们对海洋生物生产力(Littler, 1973)和钙化(Littler, 1973; Martin et al, 2006)贡献较大; 同时, 它们也在某些珊瑚礁的发育过程(邹仁林 等, 1979; Johansen, 1981; 戴昌凤, 2010)和诱导海洋无脊椎动物幼虫附着与变态中发挥着重要作用(Sebens, 1983; Williams et al, 2008; Neo et al, 2009)。全球已收录于在线海藻数据库(AlgaeBase, www.algaebase.org)中的接受命名的珊瑚藻共计744种(不含化石种)(Guiry et al, 2018)。
早在1810—1830年期间, 人们就对珊瑚藻进行了研究(Lamouroux, 1812; Philippi, 1837), 直到1910年之后, 我国才对珊瑚藻有零星的报道(王玮龙, 1996; 夏邦美 等, 2013b)。从1978—1996年期间, 我国对珊瑚藻的形态、分类开始较系统的研究(张德瑞 等, 1978, 1980a, b, 1981, 1985, 1989 ; 周锦华 等, 1987, 1989, 1991 ; 王玮龙, 1996), 并出版多部专著(Tseng, 1983; 杭金欣 等, 1983; 奥谷乔司, 1997; 曾呈奎, 2009; 王铁杆 等, 2012; 夏邦美 等, 2013b; 王玮龙 等, 2015; Titlyanov et al, 2017; 李秀保 等, 2018)。随后也有许多有关珊瑚藻生理生化及生态学等研究(Gao et al, 1993, 2010; 高坤山, 1999; 王盛 等, 2002; 刘广发 等, 2006; 阮祚禧 等, 2007; 雷新明, 2012; 徐智广 等, 2012; Lei et al, 2018; Liu et al, 2018)。但我国在该领域的研究依然薄弱。
我国政府一方面积极履行《生物多样性公约》, 加大了生物多样性保护与研究的投入, 另一方面组织开展了大规模的生物多样性考察和野外生物学研究, 实施了物种2000中国节点的物种数据收集并形成《中国生物物种名录》等项目, 以适应中国生物多样性研究与保护实践的需要。但是有关中国珊瑚藻的多样性及分布研究尚缺乏许多数据, 据此, 本文就我国珊瑚藻的种类、分布等进行总结, 以期为我国珊瑚藻的相关研究提供数据参考。

1 珊瑚藻的概念

Lamouroux于1812年首先建立了珊瑚藻科Corallinaceae(Lamouroux, 1812), 1837年Philippi证实了珊瑚藻是植物(Philippi, 1837)。根据珊瑚藻的外部形态或研究领域的差异, 将其称之为有节珊瑚藻(articulated/geniculate coralline algae)、无节珊瑚藻(non-articulated/non-geniculate coralline algae)、壳状珊瑚藻(crustose coralline algae, CCA)、薄壳状珊瑚藻(encrusting coralline algae)、红藻石/球(rhodolith)等; 另外, 人们将珊瑚岛礁迎浪面有珊瑚藻发育良好的地方, 称之为海藻脊(algae ridge)(邹仁林 等, 1979; Johansen, 1981)。在我国, 历史上珊瑚藻多以各种药材名称的形式在药典中出现(张德瑞 等, 1981)。近代以来, 在我国珊瑚藻的形态与分类得到研究后, 其概念得以明确(王玮龙, 1996; 雷新明, 2012; 夏邦美 等, 2013b; Liu et al, 2018)。

2 中国珊瑚藻种类与分类

珊瑚藻目Corallinales在1986年首次被建立(Silva et al, 1986), 但其中只包括一个珊瑚藻科; 1993年珊瑚藻目中的孢石藻科Sporolithaceae正式被建立(Verheij, 1993); 但另一科——混石藻科Hapalidiaceae, 早在1864年就有描述(Gray, 1864), 直到2003年此科的归属才被确立(Harvey et al, 2003)。
随着分子分类方法引入珊瑚藻分类研究, Le Gall等人于2007年提出, 在红藻纲下建立一个新的亚纲——珊瑚藻亚纲Corallinophycidae (Le Gall et al, 2007)。2017年正式将原真红藻亚纲珊瑚藻目下的所有分类单元重新划分并升级, 统一归为珊瑚藻亚纲, 使得原有的3个科调整为目级分类单元, 即珊瑚藻目Corallinales、孢石藻目Sporolithales和混石藻目Hapalidiales (Kamiya et al, 2017)(表1)(注: 本文不涉及化石种)。
我国珊瑚藻分类一直采用包含两个科的分类系统(Tseng, 1983; Lewis et al, 1987; 王玮龙, 1996; 刘瑞玉, 2008; 曾呈奎, 2009; 徐冬燕, 2010; 夏邦美 等, 2013b; Titlyanov et al, 2017; 李秀保 等, 2018), 到2012年之后进行了更新, 采用3个科的分类系统(雷新明, 2012; Lei et al, 2018)。如今, 我们应当整合珊瑚藻的最新研究数据, 及时调整我国的珊瑚藻分类系统, 如台湾省于2018年就开始采用了最新的分类系统(Liu et al, 2018)。
表1 中国珊瑚藻在全球科属中的组成

Tab. 1 Families and genera of coralline algae in China and in the world

亚纲 属内中国种数/记录数(全球种数)
珊瑚藻亚纲
Corallinophycidae
珊瑚藻目
Corallinales
珊瑚藻科
Corallinaceae
羽珊藻属 Alatocladia 2/2(2)
边唇孢藻属 Arthrocardia 1/1(10)
张氏藻属 Chamberlainium 1/1(3)
珊瑚藻属 Corallina 8/13(30)
叉珊藻属 Jania 18/19(49)
水石藻科
Hydrolithaceae
水石藻属 Hydrolithon 4/6(24)
呼叶藻属 Pneophyllum 3/5(17)
石叶藻科
Lithophyllaceae
叉节藻属 Amphiroa 17/23(56)
石叶藻属 Lithophyllum 12/14(125)
皮石藻属 Titanoderma 1/2(7)
石枝藻科
Lithothamniaceae
石枝藻属 Lithothamnion 8/11(83)
膨石藻属 Phymatolithon 3/3(18)
宽珊藻科
Mastoporaceae
石孔藻属 Lithoporella 2/4(6)
宽珊藻属 Mastophora 3/4(6)
孔石藻科
Porolithaceae
道森石藻属 Dawsoniolithon 1/1(3)
哈维石藻属 Harveylithon 2/2(4)
巨丝石藻属 Metagoniolithon 1/1(3)
孔石藻属 Porolithon 3/5(11)
似绵藻科
Spongitaceae
新角石藻属 Neogoniolithon 7/10(42)
似绵藻属 Spongites 2/2(12)
混石藻目
Hapalidiales
混石藻科
Hapalidiaceae
壳状藻属 Crustaphytum 1/1(1)
皮壳藻属 Melobesia 1/3(18)
中叶藻科
Mesophyllaceae
中叶藻属 Melyvonnea 1/1(4)
中叶藻属 Mesophyllum 6/8(47)
孢石藻目
Sporolithales
孢石藻科
Sporolithaceae
海氏藻属 Heydrichia 1/1(5)
孢石藻属 Sporolithon 3/3(30)

注: 表中全球数据来于藻库(AlgaeBase, www.algaebase.org), 种类数量更新时间截止到2018年10月10日。

当前全球物种数量不断更新, 在2007年重建红藻分类系统时, 收录珊瑚藻564种(Brodie et al, 2007); 截止目前为止, 世界藻类分类界已更新藻库(AlgaeBase)中接受命名的种类744种(不含化石种)(Guiry et al, 2018)。通过对国内已发表的有关珊瑚藻的文献进行汇总, 发现到目前为止, 我国有记录的珊瑚藻种类共计162种, 但是这些记录中出现同物异名的现象较多; 经核查, 我国实际珊瑚藻种类数目为112种(表2), 约占全球珊瑚藻总数的15%; 其中大陆有79种, 台湾有66种, 香港有10种。在2006年以前, 每篇论文记录珊瑚藻种类基本在20种以内, 之后随着研究的深入, 珊瑚藻种类得到充分的汇总和研究(图1)。
图1 1976—2018年间中国每年发表论文中包含珊瑚藻种类数量

Fig. 1 Number of coral algae species included in the annually published papers in China from 1976 to 2018

3 中国珊瑚藻的分布特征

基于每个省份的历年种类记录, 采用软件PRIMER-E V6进行相似性与聚类分析, 发现中国珊瑚藻的种类分布呈现出明显的热带与亚热带特征(图2), 其中热带海区的珊瑚藻种类数量远高于亚热带区; 广东以北每个省份的分布记录低于20种, 而海南以南包括台湾海域, 分布种类则超过30种。其中, 叉节藻属、珊瑚藻属、水石藻属、叉珊藻属、石叶藻属、石枝藻属、中叶藻属和呼叶藻属等种类广泛分布于我国海域, 而偏热带区域分布的多为石孔藻属、宽珊藻属、新角石藻属和孔石藻属等种类(表2)。
图2 各省区历年珊瑚藻种类记录的多维尺度排序图

LN: 辽宁; SD: 山东; ZJ: 浙江; FJ: 福建; GD: 广东; HK: 香港; TW: 台湾; SS: 三沙

Fig. 2 Non-multidimensional scaling ordination (nMDS) plots based on coralline algae abundance record data.

LN: Liaoning; SD: Shandong; ZJ: Zhejiang; FJ: Fujian; GD: Guangdong; HK: Hong Kong; TW: Taiwan; SS: Sansha

表2 中国珊瑚藻种类及其分布

Tab. 2 List of coralline algae species and their distributions in China

序号 中文名 接受名称 同物异名种 分布




广




1 羽珊藻 Alatocladia modesta +
2 叶索羽珊藻 Alatocladia yessoensis Calliarthron yessoense,
Cheilosporum latissimum
+ +
3 网结叉节藻 Amphiroa anastomosans +
4 宽扁叉节藻 Amphiroa anceps Amphiroa dilatata + + + + +
5 美丽叉节藻 Amphiroa beauvoisii Amphiroa zonata + + + + + + +
6 伯班克叉节藻 Amphiroa bowerbankii +
7 钝顶叉节藻 Amphiroa echigoensis +
8 平滑叉节藻 Amphiroa ephedraea + + + +
9 瘦叉节藻 Amphiroa exilis +
10 叶状叉节藻 Amphiroa foliaceae + + +
11 脆叉节藻 Amphiroa fragilissima + + +
12 脆叉节藻轮枝变型 Amphiroa fragilissima f.cyathifera +
13 脆叉节藻藻原变型 Amphiroa fragilissima f.fragilissima + +
14 伽氏叉节藻 Amphiroa gaillonii +
15 三崎叉节藻 Amphiroa misakiensis Amphiroa brevianceps + +
16 小叉节藻 Amphiroa pusilla + +
17 硬叉节藻 Amphiroa rigida + + +
续表2 Xu
序号 中文名 接受名称 同物异名种 分布




广




18 亚圆叉节藻 Amphiroa subcylindrica +
19 法囊叉节藻 Amphiroa valonioides + + +
20 边唇孢藻 Arthrocardia anceps Cheilosporum anceps +
21 膨胀张氏藻 Chamberlainium tumidum Lithophyllum neofarlowii + +
22 异形珊瑚藻 Corallina aberrans Marginisporum aberrans + + + +
23 鳞形珊瑚藻 Corallina confusa + +
24 粗枝珊瑚藻 Corallina crassisima Marginisporum crassissimum + + +
25 大珊瑚藻 Corallina maxima Serraticardia maxima +
26 珊瑚藻 Corallina officinalis Bossiella cretacea + + + + + + +
27 小珊瑚藻 Corallina pilulifera Corallina sessilis + + + + + + +
28 拟侧珊瑚藻 Corallina pinnatifolia +
29 珊瑚藻sp. Corallina sp. +
30 太平洋壳状藻 Crustaphytum pacificum +
31 锥窝道森石藻 Dawsoniolithon conicum Neogoniolithon conicum,
Pneophyllum conicum
+ + +
32 蔷薇哈维石藻 Harveylithon rosea +
33 萨犘亚哈维石藻 Harveylithon samoënse Hydrolithon samoense,
Pseudolithophyllum samoense
+ +
34 沃克海氏藻 Heydrichia woelkerlingii +
35 布氏水石藻 Hydrolithon boergesenii Hydrolithon reinboldii,
Porolithon bobergesenii
+ + +
36 北方水石藻 Hydrolithon boreale +
37 端胞水石藻 Hydrolithon farinosum Fosliella farinosa, Melobesia farinosa + + + + + + +
38 密枝水石藻 Hydrolithon gardineri Porolithon gardineri +
39 尖叶叉珊藻 Jania acutiloba Cheilosporum acutilobum,
Cheilosporum jungermannioides
+ + +
40 宽角叉珊藻 Jania adhaerens Corallina adhaerens,
Jania decussato-dichotoma
+ + + + +
41 树状叉珊藻 Jania arborescens +
42 毛叉珊藻 Jania capillacea + +
43 粗叉珊藻 Jania crassa + + +
44 培养叉珊藻 Jania cultrata Amphiroa cultrata, Amphiroa multifida
Cheilosporum cultratum
Cheilosporum jcultratum
+
45 长节叉珊藻 Jania longiarthra +
46 太平洋叉珊藻 Jania pacifica Jania mexicana +
47 小叉珊藻 Jania pumila Corallina pumila + +
48 幅形叉珊藻 Jania radiata + +
49 蔷薇叉珊藻 Jania rosea Corallina gracilis +
50 红叉珊藻 Jania rubens + + +
51 鳞叉珊藻 Jania squamata Corallina squamata +
52 细叉珊藻 Jania tenella + +
53 蹄形叉珊藻 Jania ungulata + + + +
54 蹄形叉珊藻短粗变型 Jania ungulata f.brevior + + + +
55 叉珊藻sp. Jania sp. + +
56 厚叉珊藻 Jania verrucosa + + +
57 珊瑚石叶藻 Lithophyllum corallinae Dermatolithon corallinae
Titanoderma corallinae
+ + +
58 微凹石叶藻 Lithophyllum kotschyanum + +
59 珍珠石叶藻 Lithophyllum margaritae +
60 膜状石叶藻 Lithophyllum membranaceum +
61 冈村石叶藻 Lithophyllum okamurae + +
62 圆石叶藻 Lithophyllum orbiculatum +
63 粗石叶藻 Lithophyllum perulatum +
64 隆起石叶藻 Lithophyllum pustulatum +
续表2
序号 中文名 接受名称 同物异名种 分布




广




65 矮形石叶藻 Lithophyllum pygmaeum Lithophyllum moluccense + +
66 厚石叶藻 Lithophyllum tumidulum Dermatolithon tumidulum +
67 虾夷石叶藻 Lithophyllum yessoense +
68 石叶藻sp. Lithophyllum sp. +
69 小石孔藻 Lithoporella melobesioides + +
70 摩鹿加石孔藻 Lithoporella moluccense Lithoporella kotschyanum +
71 绉石枝藻 Lithothamnion crispatum +
72 冰石枝藻 Lithothamnion glaciale +
73 中间石枝藻 Lithothamnion intermedium + + +
74 异石枝藻 Lithothamnion japonicum +
75 出芽石枝藻 Lithothamnion proliferum +
76 瘤孢石枝藻 Lithothamnion phymatodeum Lithothamnion pacificum + + +
77 桑德石枝藻 Lithothamnion sonderi +
78 石枝藻sp. Lithothamnion sp. + + +
79 太平洋宽珊藻 Mastophora pacifica Lithoporella pacifica + + + +
80 矮小宽珊藻 Mastophora pygmea +
81 宽珊藻 Mastophora rosea Mastophora macrocarpa + + + +
82 膜状皮壳藻 Melobesia membranacea +
83 红色中叶藻 Melyvonnea erubescens Mesophyllum erubescens + + +
84 厚中叶藻 Mesophyllum crassiusculum Lithothamnion aculeiferum + +
85 恩格中叶藻 Mesophyllum engelhartii +
86 中叶藻 Mesophyllum mesomorphum + + +
87 拟中叶藻 Mesophyllum simulans Lithothamnion simulans + + + + +
88 拟中叶藻卷皱变型 Mesophyllum simulans f.crispescens +
89 拟中叶藻标准变型 Mesophyllum simulans f.typica +
90 辐射巨丝石藻 Metagoniolithon radiatum +
91 合生新角石藻 Neogoniolithon accretum +
92 新角石藻 Neogoniolithon brassica-florida Neogoniolithon frutescens + +
93 串胞新角石藻 Neogoniolithon fosliei + +
94 巨大新角石藻 Neogoniolithon megalocystum Neogoniolithon pacificum + +
95 撒切尔新角石藻 Neogoniolithon setchellii + +
96 三叉新角石藻 Neogoniolithon trichotomum + +
97 变胞新角石藻 Neogoniolithon variabile + +
98 勒农膨石藻 Phymatolithon lenormandii + +
99 缘波膨石藻 Phymatolithon margoundulatus +
100 膨石藻 Phymatolithon repandum Leptophytum asperulum +
101 丝状呼叶藻 Pneophyllum confervicola +
102 间胞呼叶藻 Pneophyllum fragile Fosliella lejolisii + + + +
103 大叶呼叶藻 Pneophyllum zostericola Heteroderma zostericola + + +
104 孔石藻 Porolithon onkodes Hydrolithon onkodes + + +
105 孔石藻帽状变型 Porolithon onkodes f.devia +
106 孔石藻亚突变型 Porolithon onkodes f.subramosa +
107 盘状似绵藻 Spongites discoideus +
108 远藤似绵藻 Spongites yendoi Pseudolithophyllum yendoi +
109 外膜孢石藻 Sporolithon episporum +
110 红孢石藻 Sporolithon erythraeum Archaeolithothamnion erythraeum +
111 孢石藻 Sporolithon ptychoides +
112 皮石藻 Titanoderma pustulatum Melobesia pustulata +
热带特征区分布有珊瑚藻23属97种, 以广布性种为主。其中台湾省分布的珊瑚藻种类最多, 为66种, 这可能与台湾岛南部有暖流经过、辖区南部的中沙群岛和南沙太平岛都具典型的热带属性有关联; 另外, 海南岛有41种, 三沙海域有30种。我国西沙群岛海域共计报道珊瑚藻26种; 而对于南沙群岛海域, 仅 周锦华等(1991) 报道其中的12种珊瑚藻。根据珊瑚藻种类分布广泛的特征, 我国南海海域分布的珊瑚藻种类实际上应该远超历史记录的数量。
亚热带特征区分布有珊瑚藻15属49种, 分布的种类局限性明显, 多以叉节藻属、珊瑚藻属、叉珊藻属和石枝藻属的种类为主。其中浙江海域种类最多(19种), 广东次之(18种), 辽宁、山东、福建和香港分别有17、16、14和10种。但是这些区域的珊瑚藻种类基本以种类名录的形式记载, 缺少形态与分类特征的报道, 这是我国珊瑚藻种类研究中存在的最大问题。

4 我国珊瑚藻的其他研究

当前, 随着全球气候变暖、海洋酸化等的持续, 它们对珊瑚藻的影响也日益增多(Gao et al, 1993, 2010, 2016 ; 高坤山, 1999; 阮祚禧 等, 2007; 徐智广 等, 2012); 另外, 紫外线对珊瑚藻也产生负面影响(Gao et al, 2010)。在珊瑚藻类对底栖生物群落多样性的影响(汤雁滨 等, 2014)以及珊瑚藻藻红蛋白的研究(王盛 等, 2002, 2004, 2005; 刘广发 等, 2006)等方面也有相关的报道; 三亚珊瑚礁区的珊瑚藻群落生态学也得到了研究(雷新明, 2012; Lei et al, 2018)。以上这些珊瑚藻与环境的相互关系与适应机制、群落组成的研究, 为我们今后深入我国珊瑚藻研究打下了基础。

5 我国珊瑚藻研究的问题与建议

我国大型海藻研究目前已有80余年的历史, 先后有30多位学者从事分类学研究, 发表了大量的论文和专著, 共计报道了1227个大型藻类物种(丁兰平 等, 2011), 其中红藻门共有845种(丁兰平 等, 2015), 基本查明了我国大型海藻的种类组成、资源状况和地理分布等。然而这些成果一定程度上可能还不足以反映我国大型海藻的实际状况, 尤其在珊瑚藻研究领域中存在的问题更为明显。
1) 珊瑚藻资源背景依然不明确
除了20世纪七八十年代的调查与分类研究以外, 很少有专门针对珊瑚藻资源进行调查与系统分类学研究, 我国在该领域尚属空白, 还需要加大珊瑚藻资源调查投入, 查清我国珊瑚藻种类资源和分布的现状, 掌握背景, 夯实现有基础。
2) 生境恶化且取样困难
随着我国经济的飞速发展, 浅海潮间带的生境发生巨大变化, 这对海藻采样造成很大困难。因此, 开展珊瑚藻的分布特征、生态学研究也变得日趋困难; 需要选择原始状态保存较好的地方, 开展珊瑚藻季节性变化的调查与研究。
3) 加强珊瑚藻生态学保护
全球气候变暖、海水酸化等持续发展, 已对珊瑚藻群落、生态造成广泛影响; 另外, 我国沿海经济的迅速发展也对浅海珊瑚藻的群落造成严重影响。这不仅要求对珊瑚藻的栖息地进行有效保护, 也需要建立良好的生态环境, 以满足其生长、繁殖的需要。
4) 加强珊瑚藻分类人才队伍建设
目前, 珊瑚藻分类学研究人员短缺, 需要鼓励、支持青年科研人员潜心从事这方面工作; 另外, 建议相关大学、科研单位积极培养出一支从事珊瑚藻分类学研究的队伍, 壮大该领域研究的人才力量。
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