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Journal of Tropical Oceanography >

2023 , Vol. 42 >Issue 2: 64 - 77

DOI: https://doi.org/10.11978/2022098

The genetic structure and connectivity of Porites lutea metapopulation of the fringing reefs around the Hainan Island

  • FU Chengchong , 1 ,
  • LI Fuyu 1 ,
  • CHEN Dandan 2 ,
  • HOU Jing 1 ,
  • WANG Jun 1 ,
  • LI Yuanchao 2 ,
  • WANG Daoru 2 ,
  • WANG Yan , 1
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  • 1. College of Marine Sciences, Hainan University, Haikou 570228, China
  • 2. Hainan Academy of Ocean and Fisheries Sciences, Haikou 571199, China
WANG Yan. email:

Copy editor: YIN Bo

Received date: 2022-05-04

  Revised date: 2022-05-13

  Online published: 2022-05-16

Supported by

National Natural Science Foundation of China(41376174)

Key Research and Development Program of Hainan Province(ZDYF2018108)

National Key Research and Development Program of China(2018YFC1406504)

Fold

Abstract

Porites lutea, the representative species of reef building corals around the Hainan Island, is a spawning, massive coral with strong environmental adaptability. Exploring the genetic structure and connectivity of this species helps to reveal the genetic diversity pattern and larval migration path of coral metapopulation around the Hainan Island, thus clarifying the recovery potential of coral reefs. In this study, 11 P. lutea microsatellite markers were screened to analyze the genetic structure of 10 populations of the Hainan fringing reefs and 1 population (XsR) in the Xisha Islands. The results showed that, overall the genetic diversity of all populations was medium to low, with the average allelic richness Rs ranging from 2.8 ± 1.3 (Basuo population, Bs) to 3.7 ± 1.7 (Linchang Reef population, LcR), and the average observed and expected heterozygosity ranged from 0.31 (Tongguling population, Tgl) to 0.54 (Dachan Reef population, DcR) and 0.50 (Leigong Island population, LgI) to 0.64 (Haiwei population, Hw), respectively. Except for the Longwan Reef population (LwR) and the Dazhou Island population (DzI), which located in the east of the Hainan Island, and the Basuo population (Bs) and the Dachan Reef population DcR (in the west of Hainan Island), all other populations (7/11) showed evidence of heterozygote deficiency. According to genetic differentiation, the Hainan Island populations were divided into two groups: the north-south-east genetically connected zone and the west coast, and the differentiation between the two branches (AMOVA, 0.092) was significant. The former group included Bs, Luhuitou population (Lht), DzI, LgI and Mulantou population (Mlt), due to the significant gene flow created by exchange of ocean currents, there was no obvious genetic differentiation among these five coastal populations, whereas the gene flow of the offshore populations (LcR, DcR and Hw) of the west coast was blocked due to the discontinuity of coastal reefs and slow coastal currents. LwR in the east coast also converges to the west branch, which may be due to the isolation by environment and the convergent adaptation to offshore environment. Although the distance between Hw and Bs is less than 50 km, but they are obviously differentiated, possibly due to the isolation by salinity fluctuation and suspended sediments caused by the runoff of the Changhua River. Tgl showed strong inbreeding, low heterozygosity and non-random mating characteristics because it was located in the wave shadow area of the Tongguling headland, and the runoff of the Bamen River restricted its gene exchange with other coastal reef populations. Represented by P. lutea metapopulations, the fringing reefs of the Hainan Island has the natural resilience responding to environmental stress due to the strong gene flow and the genetic differentiation caused by ocean current, runoff and complex fringing reef structure, as well as the environmental differences between nearshore and offshore. The genetic differentiation between the Xisha Islands population and the coastal reef populations of the Hainan Island was large, showing significant geographical isolation. The Qilianyu Island may have lost the ability to replenish the Hainan Island with coral larvae because the coral reefs have declined there.

Key words： Porites lutea; Genetic connectivity; Microsatellite marker; Runoff; Fringing reef structures; Currents

Cite this article

FU Chengchong , LI Fuyu , CHEN Dandan , HOU Jing , WANG Jun , LI Yuanchao , WANG Daoru , WANG Yan . The genetic structure and connectivity of Porites lutea metapopulation of the fringing reefs around the Hainan Island[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2023 , 42(2) : 64 -77 . DOI: 10.11978/2022098

珊瑚礁广泛分布在25°N—25°S, 水温18 ~ 30℃之间的沿海热带环境中(Veron, 1986)。沿海海洋生态系统直接或间接地受到人类活动的影响, 同时受到局部和全球的压力(Harley et al, 2006)。随着全球的气候变化加剧, 沿海生态系统正受到包括物种灭绝在内的严重威胁(Halpern et al, 2008)。在过去的30年里, 中国大陆和海南岛沿岸珊瑚礁的珊瑚数量至少减少了80% (Hughes et al, 2013)。这势必严重影响珊瑚礁的生态功能, 如为复杂多样的礁栖生物提供生存和繁殖的多样化生境(Fisher et al, 2015), 消减波浪从而产生防浪护岸效应, 保障海草、红树林以及人类的生境安全等(Hoegh-Guldberg, 1999; Beck et al, 2018)。
造成这一严重生态危机的全球因素, 主要是过去100年人类社会的工业化和大量二氧化碳的释放, 导致全球气候变化, 致使极端天气频发、表层海水温度升高(Birkeland, 2015; Hughes et al, 2017)。局部因素则是持续增加的海水污染、沿岸海水的富营养化、氮磷比(N:P)的失衡(Lapointe et al, 2019)、径流造成的盐度波动(Hoegh-Guldberg, 1999)以及沉积物增加等(Li et al, 2013)。环境变化的速度、幅度和复杂性, 超出了珊瑚禀赋的适应和生存能力(Van Oppen et al, 2015)。大面积珊瑚的反复白化和死亡继而造成珊瑚礁的衰退(Hoegh-Guldberg et al, 2016)。在全球范围协作研究来保护和恢复珊瑚礁已迫在眉睫。
对珊瑚礁在气候变化压力下长期生存的模型预测表明, 造礁珊瑚本身的适应性演化能力——遗传变异潜能, 以及珊瑚礁区的珊瑚幼虫补充特性, 决定着珊瑚礁的健康和生存时间(McManus et al, 2021)。在海南岛, 四周均有珊瑚岸礁分布, 珊瑚礁的繁盛趋势从三亚沿岸、琼海沿岸到文昌沿岸递增, 以东岸琼海、文昌两市毗邻区的岸礁规模最大, 连续分布长达30km, 垂直岸线平均宽度达4km (王道儒 等, 2013)。造礁珊瑚的浮游幼虫可随南海北部环流在岛周岸礁和礁斑间漂移, 不仅可扩张栖息地和维持种群, 更能形成珊瑚种群间的基因流而改变珊瑚种群的遗传结构(Gaines et al, 1992; Huang et al, 2018)。监测海南岛岸礁代表性种类的集合种群的遗传结构的变化, 尤其以高度多态而灵敏的微卫星标记来区分地理群体中的克隆个体, 探测地理群体间的基因流和遗传连通性, 阐明其幼虫的扩散路径, 这对制定科学的珊瑚礁保护和恢复策略是至关重要的。
造礁珊瑚根据其群体的结构主要呈现枝状(如鹿角珊瑚Acropora, 杯型珊瑚Pocillopora 和柱形珊瑚Stylophora等)、板片状(如蔷薇珊瑚Montipora, 陀螺珊瑚Turbinaria 和刺孔珊瑚Echinopora等)以及块状(盔形珊瑚Galaxea, 滨珊瑚Porites和蜂巢珊瑚Favia等)(Dai et al, 2009)。在全球气候变化的大背景下, 枝状珊瑚首先表现出高敏感性而衰退严重, 而块状珊瑚则呈现出较强的高温和环境变化抗性(Maor-Landaw et al, 2016)。其中滨珊瑚(Porites)尽管其生长速度对温度敏感, 且受到高温的显著抑制(胡敏航 等, 2018; 刘小菊 等, 2022), 但具有较强的对污水和高沉积物浓度的适应性(Chen et al, 2018; Forsman et al, 2020), 因而它们能在受人类活动影响最大的沿岸礁区广泛分布, 如澄黄滨珊瑚P. lutea就是海南岸礁广泛分布的代表性种类(王道儒 等, 2013)。
本研究利用我们实验室开发的P. lutea的微卫星标记(李福宇 等, 2021), 分析海南岛岸礁的P. lutea珊瑚集合种群的遗传结构和连通性, 并探讨其形成与演化动力, 以期为海南岛岸礁造礁珊瑚群落演变的监测提供指示物种及基础数据。

1 材料与方法

伦理声明: 所有本研究样品的采集均经过海南省政府管理部门批准, 采样规范符合本地珊瑚礁保护法律法规的相关规定。

1.1 样品采集与DNA提取

澄黄滨珊瑚(Porites lutea)样品, n=179, 于2009年8月至2011年6月间采自10个海南岛岸礁研究站位和1个西沙群岛(七连屿)站位(图1)。采用水肺潜水方式, 用锤和细钢钎, 在每个礁体(群体至少间隔10m)顶端取一小块活珊瑚样品(< 2cm×2cm), 置于装有95%乙醇的2mL离心管中, 24h内更换3次乙醇, 确保DNA样品完全固定。样品信息见表1。使用UNIQ-10 柱式动物基因组DNA提取试剂盒(生工, 上海)提取基因组DNA: 先以研钵研碎珊瑚骨骼, 或以刮刀刮取珊瑚表面以获得水螅体软组织, 再以蛋白酶K消化蛋白质。以100%酒精沉淀DNA, 并以UNIQ吸附柱吸附纯化DNA, 以0.01mol·L-1 TE (pH 8)洗脱溶解DNA。NanoDrop™One微量紫外可见光分光光度计(美国)检测提取DNA的质量和浓度。分装后于-20℃保存。
图1 采样点地图

该图基于国家测绘地理信息局标准地图服务网站下载的审图号为琼S(2021)121的标准地图制作, 底图无修改

Fig. 1 Map of sampling sites

表1 澄黄滨珊瑚样品信息表

Tab. 1 Porites lutea samples details

地区 站位 纬度/N 经度/E N NMLG
海
南
岛
岸
礁		 八所 19°08′25.80″ 108°39′33.00″ 15 15
雷公岛 19°58′30.43″ 109°53′29.79″ 17 16
木栏头 20°07′25.02″ 110°39′21.90″ 16 16
铜鼓岭 19°37′53.39″ 110°58′42.76″ 17 11
大洲岛 18°40′29.54″ 110°28′56.86″ 10 10
鹿回头 18°13′33.42″ 109°29′06.44″ 8 8
海尾 19°26′47.55″ 108°51′12.20″ 10 10
大铲礁 19°41′11.63″ 109°06′2.13″ 11 11
邻昌礁 19°55′01.09″ 109°28′51.86″ 10 9
龙湾 19°16′24.20″ 110°39′29.50″ 22 22
西沙岛礁 七连屿 16°58′10.92″ 112°18′21.41″ 13 13
总计 149 141

注: N为正常扩增的样品数; NMLG为去除遗传同质性克隆个体后的样品数

1.2 PCR扩增与基因分型

使用我们实验室之前开发的20个澄黄滨珊瑚微卫星标记(李福宇 等, 2021)及其优化的扩增条件(表2), 采用经济型通用荧光标记M13引物, 巢式PCR方案(Schuelke, 2000)扩增所有样本DNA。PCR反应体系为10μL, MonAmp 2×HS Taq Mix 5μL (莫纳, 中国), 4种 0.8pmol 5′荧光(6-FAM, VIC, NED, PET, ThermoFisher, USA)标记的M13 (5′-TGTAAAACGA CGGCCAGT-3′)通用引物, 前后端引物浓度分别为0.4pmol和1.2pmol, 1μL (< 100ng)模板DNA, 用去离子双蒸水补齐余量。PCR反应在2720 Thermal Cycler PCR仪(Thermo Fisher, USA)上进行。程序为: 94℃预变性5min; 94℃变性30s, 退火温度(Ta见表2) 30s, 72℃延伸20s, 30个循环; 94℃变性30s, 53℃退火30s, 72℃延伸45s, 15个循环, 最后72℃延伸15min。荧光标记的PCR产物送至广州擎科生物科技有限公司, 以500LIZ (Applied Biosystems) 为内标, 用ABI 3730xl 遗传分析仪(ThermoFisher, USA)进行检测。使用软件GENEMAPPER ver.3.7 (Applied Biosystems)判读等位基因。凡是读取等位基因失败的个体, 重复前述扩增与检测步骤。
表2 11个微卫星位点在11个澄黄滨珊瑚群体的扩增条件和遗传信息(李福宇 等, 2021)

Tab. 2 Information and characteristics of 11 microsatellite loci in total 141 wild P. lutea colonies from 11 populations

位点 GenBank号 Ta/℃ a Size/bp Ho RS HWE* PIC
plo7 HQ435873 50 12 171~240 0.44 ± 0.21 4.2 ± 1.2 1/10 # 0.762
plo37 HQ435922 55 17 372~431 0.56 ± 0.12 5.4 ± 0.9 2/11 0.824
plo66 HQ435976 55 11 172~208 0.36 ± 0.22 2.9 ± 1.0 0/10 # 0.443
plo78 GU137158 50 9 102~170 0.52 ± 0.27 2.9 ± 1.0 2/9 # 0.640
pasE005 KP407156 53 2 202~204 0.16 ± 0.15 1.6 ± 0.4 0/5 # 0.150
pasE030 KP407159 53 4 183~197 0.18 ± 0.11 1.5 ± 0.5 0/5 # 0.093
pasE056 KP407161 50 8 251~300 0.25 ± 0.15 2.7 ± 0.6 1/11 0.432
pasE060 KP407163 50 18 261~392 0.64 ± 0.15 5.9 ± 0.9 3/11 0.850
pasE062 KP407165 53 5 288~314 0.23 ± 0.14 2.4 ± 0.5 0/11 0.309
pasE073 KP407169 48 9 326~357 0.73 ± 0.15 3.3 ± 0.6 2/11 0.600
pasE099 KP407171 53 6 202~302 0.38 ± 0.35 2.0 ±0.8 0/6 # 0.350

注: Ta为退火温度; a为等位基因数; Size为片段大小, Ho为观测杂合度; RS为等位基因丰度; HWE*为显著偏离哈迪-温伯格平衡的群体数/检测群体数(α=0.05/11=0.0045); #表示检测群体数少于11 (总群体数), 因有的群体由于等位基因数太少而不能进行哈迪温伯格平衡检测; PIC为多态信息含量, 基于全部141个个体的基因型计算

1.3 统计分析

使用GENEPOP (http://genepop.curtin.edu.au/) (Raymond et al, 1995)在线软件分析各位点在群体中符合哈迪-温伯格平衡(Hardy-Weinberg equilibrium, HWE)的概率, 以MICRO-CHECKER2.2.1 (van Oosterhout et al, 2004)检测各位点在群体中是否存在无效等位基因。用Fstat ver 2.9.3.2 (Goudet, 1995)计算等位基因丰度(RS)和近交系数(FIS), Arlequin ver 3.01 (Excoffier et al, 2010)计算等位基因数(number of allele, Na)、观测杂合度(observed heterozygosity, Ho)和期望杂合度(expected heterozygosity, He)。所有检测通过Bonferroni多重比较矫正(Rice, 1989)。以Cervus 3.0.7计算多态信息含量(polymorphic information content, PIC)。用POPTREE2 (Takezaki et al, 2010)软件基于Da遗传距离(Nei et al, 1983)构建Neighbor-Joining (NJ)系统发育树(Saitou et al, 1987), 同时用Mega7.0基于FST*[=FST/(1-FST)]遗传距离(Rousset, 1997)构建进化树, 其中FST (Fixation index)为遗传分化指数。用软件GenALEx 6.503 (Peakall et al, 2006)根据[FST/(1-FST)]遗传距离进行主坐标分析(principal coordinates analysis, PCoA)和曼特尔检验 (Mantel, 1967), 并通过AMOVA (analysis of molecular variance)分析地理种群分组间的遗传分化。使用Structure ver 2.3.4进行基于贝叶斯聚类的遗传结构分析(Pritchard et al, 2000), K值设置为2 ~ 7, 每个K值进行3个循环, 采用1.0×106次马尔可夫链蒙特卡罗循环运算, 构建各群体的结构图, 将得到的运算结果压缩后, 在Structure Harvester (http://taylor0.biology.ucla.edu/structureHarvester/)(Earl et al, 2012)上运行, 得到△K图(Evanno et al, 2005)。

2 结果

2.1 澄黄滨珊瑚群体遗传多样性

总计179个样品, 排除在4/11个位点以上出现无效等位基因的30个个体, 以及8个遗传同质性克隆个体(在10/11个位点上基因型相同, 见表1)。剩余141个个体(隶属11个地理群体), 用于下一步的遗传分析。进行群体扩增的20个位点中, 去除6个在超过1/4的个体中不能扩增出正常等位基因的位点, 以及3个在超过1/3的群体中偏离哈迪-温伯格平衡(HWE)的位点, 剩余的11个位点(表2)中, pasE060、plo37、pasE073和plo78偏离HWE比较严重, 分别在3个、2个、2个和2个群体中出现显著偏离(表2)。等位基因个数介于2 (pasE005) ~ 18 (pasE060), 平均为9.2个(表2), 其中基因组微卫星(plo7、plo37、plo66、plo78)的平均等位基因数为12.25, 平均多样性信息含量PIC为0.667, 均显著高于来自转录组的7个微卫星标记的7.43个平均等位基因数和平均PIC 0.398 (表2)。
11个微卫星位点在11个澄黄滨珊瑚地理群体中所呈现的多样性见图2和表3, 其平均等位基因丰度Rs介于(1.5±0.5)(psaE030) ~ (5.9±0.9)(pasE060)之间, 平均观察杂合度Ho介于(0.16±0.15)(pasE005)~(0.73±0.15)(pasE073)之间, 总体上, 位点在各群体的观测杂合度Ho均值随等位基因丰度Rs增加而呈现上升趋势(图2)。各群体遗传多样性中等偏低, 平均等位基因丰度Rs在八所群体最低, 为(2.8±1.3); 其次为铜鼓岭群体、龙湾群体、西沙七连屿群体, 而在邻昌礁群体最高, 为(3.7±1.7)(表4)。平均观测杂合度(Ho)为(0.31±0.33)(铜鼓岭群体) ~ (0.54±0.26)(大铲礁群体), 平均期望杂合度(He)为(0.50±0.27)(雷公岛群体) ~ (0.64±0.15)(海尾群体)(表4)。除海南岛西部的八所群体和大铲礁群体、东部龙湾群体和大洲岛群体(近交系数FIS分别为-0.041和 0.036、-0.038和0.022)之外, 其他6个海南岛岸礁群体均呈杂合子缺失(近交系数FIS范围为0.129 (鹿回头群体) ~ 0.399 (铜鼓岭群体); 平均为0.204)。与海南岸礁地理群体相比, 西沙七连屿群体的多样性水平居中, He为(0.56±0.27), Ho为(0.43±0.25), FIS为0.130, 杂合子缺失程度低于海南岛岸礁群体(表4)。
图2 11个微卫星位点在11个澄黄滨珊瑚地理群体中所呈现的遗传多样性

每个黑点的水平和垂直线段表示标准差

Fig. 2 Diversity of 11 microsatellite sites in 141 individuals of 11 geographic populations of P. lutea. Each black dot represents the mean allelic richness Rs (horizontal axis) and the mean observed heterozygous Ho (vertical axis) for a microsatellite locus. The length of horizontal and vertical line represents the standard deviations

表3 11个澄黄滨珊瑚群体11个微卫星位点的遗传多样性参数表

Tab. 3 Summary statistics for 11 microsatellite loci among 11 Porites lutea populations

群体 指标 位点 平均值
plo7 plo37 plo66 plo78 pasE005 pasE030 pasE056 pasE060 pasE062 pasE073 pasE099
FST 0.223 0.093 0.122 0.285 0.087 0.033 0.064 0.012 0.084 0.095 0.303
铜
鼓
岭		 N 9 10 10 11 10 11 11 11 11 11 10
RS 4.0 3.8 2.9 2.6 2.0 1.9 2.0 5.6 1.9 3.3 2.7 3.0
Ho 0.27 0.55 0.18 0.09 0.09 0.18 0.00 0.91 0.00 0.91 0.27 0.31
He 0.85 0.74 0.67 0.62 0.47 0.26 0.61 0.82 0.26 0.61 0.59 0.59
FIS 0.556 0.115 0.660 0.839 0.640 -0.053 1.000 -0.117 1.000 -0.538 0.289 0.399
Phwe 0.0075* 0.0020 0.0056* 0.0011* 0.1603 1.0000 0.0007* 0.0006 0.0490 0.0037 0.4864
鹿
回
头		 N 8 8 7 8 8 8 8 8 8 8 7
RS 5.0 5.6 1.0 2.9 2.0 2.0 2.0 5.7 3.0 3.8 2.0 3.2
Ho 0.50 0.63 0.00 0.50 0.38 0.38 0.25 0.50 0.25 0.75 0.13 0.39
He 0.89 0.88 0.35 0.54 0.46 0.33 0.34 0.86 0.53 0.62 0.45 0.57
FIS 0.411 0.239 — 0.082 0.192 -0.167 -0.077 0.404 0.440 -0.235 0.000 0.129
Phwe 0.0214 0.2890 — 1.0000 1.0000 1.0000 1.0000 0.0176* 0.1413 0.0417 —
大
洲
岛		 N 9 9 10 10 10 10 10 10 10 9 9
RS 5.3 7.0 3.6 4.1 1.7 1.9 1.9 5.7 1.9 2.0 1.8 3.4
Ho 0.60 0.70 0.50 0.50 0.10 0.20 0.20 0.70 0.20 0.50 0.10 0.39
He 0.81 0.88 0.56 0.68 0.19 0.28 0.28 0.86 0.28 0.54 0.37 0.52
FIS 0.127 0.097 0.100 0.244 0.000 -0.059 -0.059 0.187 -0.059 -0.333 0.000 0.022
Phwe 0.1919 0.1379 0.1023 0.5001 — 1.0000 1.0000 0.0600 1.0000 1.0000 —
八
所		 N 15 14 15 15 15 15 14 15 15 14 14
RS 3.7 4.3 2.0 2.7 2.0 1.0 2.5 5.1 2.0 3.5 1.5 2.8
Ho 0.80 0.40 0.60 0.80 0.40 — 0.27 0.53 0.40 0.80 0.07 0.51
He 0.72 0.76 0.54 0.54 0.40 — 0.46 0.79 0.40 0.70 0.25 0.56
FIS -0.139 0.371 -0.260 -0.500 0.012 — 0.096 0.311 0.012 -0.316 0.000 -0.041
Phwe 0.5795 0.0460 0.5809 0.0684 1.0000 — 0.1472 0.0115 1.0000 0.0132 —
木
栏
头		 N 16 15 16 15 15 16 16 16 16 15 15
RS 5.0 5.6 2.3 3.6 1.5 2.4 2.4 4.9 2.8 3.4 1.0 3.2
Ho 0.50 0.75 0.19 0.50 0.06 0.13 0.25 0.63 0.25 0.75 0.00 0.36
He 0.77 0.84 0.24 0.68 0.24 0.29 0.56 0.76 0.47 0.64 0.18 0.52
FIS 0.324 0.003 -0.034 0.161 0.000 0.474 0.514 0.169 0.409 -0.388 — 0.163
Phwe 0.0182* 0.9930 1.0000 0.0524 — 0.0675 0.0234 0.0286 0.0683 0.1924 —
雷
公
岛		 N 16 16 16 16 15 15 16 16 16 16 15
RS 5.5 5.7 1.8 4.6 1.9 1.9 3.3 6.0 1.8 2.4 1.0 3.3
Ho 0.63 0.56 0.06 0.63 0.06 0.06 0.56 0.56 0.19 0.50 0.00 0.35
He 0.83 0.84 0.23 0.74 0.34 0.29 0.54 0.87 0.23 0.40 0.18 0.50
FIS 0.254 0.322 0.651 0.143 0.650 0.500 -0.034 0.348 -0.071 -0.257 — 0.251
Phwe 0.0189 0.0903* 0.0962 0.0042 0.1023 0.0306 0.7697 0.0025* 1.0000 0.6317 —
邻
昌
礁		 N 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9
RS 4.6 6.3 3.6 1.8 2.0 1.8 3.7 6.8 3.0 4.0 3.7 3.7
Ho 0.56 0.56 0.44 0.11 0.11 0.11 0.44 0.67 0.22 1.00 0.78 0.45
He 0.76 0.88 0.47 0.11 0.40 0.22 0.55 0.92 0.54 0.78 0.66 0.57
FIS 0.279 0.365 0.059 0.000 0.636 0.000 0.190 0.267 0.590 -0.309 -0.191 0.171
Phwe 0.0795 0.0317 0.5320 — 0.1771 — 0.1576* 0.0776* 0.0133* 0.1778 0.4218
海
尾		 N 10 7 10 10 10 10 10 10 10 9 9
RS 3.7 6.0 4.4 2.9 1.0 1.0 3.6 6.1 2.8 3.0 2.0 3.3
Ho 0.45 0.36 0.64 0.36 — — 0.18 0.36 0.00 0.73 0.73 0.42
He 0.52 0.86 0.63 0.54 — — 0.54 0.82 0.41 0.72 0.67 0.64
FIS 0.138 0.333 -0.007 0.333 — — 0.623 0.543 1.000 -0.524 -0.778 0.185
Phwe 0.3443 0.0665 0.2047 0.0955 — — 0.0084* 0.0000* 0.0022* 0.2135 0.0557
大
铲
礁		 N 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11
RS 4.6 5.2 2.8 3.0 1.0 1.0 2.8 4.6 2.8 3.9 2.0 3.1
Ho 0.18 0.45 0.45 0.82 — — 0.18 0.73 0.45 0.64 0.91 0.54
He 0.85 0.77 0.46 0.70 — — 0.41 0.71 0.39 0.75 0.52 0.62
FIS 0.779 0.383 -0.163 -0.259 — — 0.459 -0.026 -0.163 0.136 -0.818 0.036
Phwe 0.0000* 0.0000 1.0000 0.3486 — — 0.0992 0.1568 1.0000 0.0041 0.0196
龙
湾		 N 22 21 21 22 22 22 22 22 21 22 22
RS 3.2 4.8 3.5 2.3 1.3 1.0 2.9 6.2 2.0 3.6 2.0 3.0
Ho 0.32 0.64 0.36 0.86 0.05 — 0.32 0.73 0.32 0.73 0.68 0.50
He 0.40 0.73 0.49 0.55 0.09 — 0.54 0.85 0.38 0.70 0.51 0.52
FIS 0.128 0.056 0.140 -0.684 0.000 — 0.407 0.141 -0.176 -0.043 -0.346 -0.038
Phwe 0.1269 0.1715 0.0871 0.0006 — — 0.0107* 0.0000 1.0000 0.0040 0.1924
西
沙
七
连
屿		 N 13 13 11 13 13 13 13 13 13 12 13
RS 1.5 5.2 3.9 1.0 1.0 1.0 2.5 8.0 2.7 3.4 2.5 3.0
Ho 0.08 0.54 0.54 — — — 0.15 0.77 0.23 0.69 0.46 0.43
He 0.15 0.78 0.83 — — — 0.28 0.88 0.40 0.67 0.52 0.56
FIS 0.000 0.320 0.146 — — — 0.461 0.127 0.333 -0.356 0.007 0.130
Phwe — 0.0070 0.0340 — — — 0.2402 0.1348 0.0271 0.5811 1.0000

注: N: 个体数; RS: 每个位点的等位基因丰度; Ho: 观察杂合度; He: 期望杂合度; FIS: 近交系数; Phwe: 哈迪温伯格平衡; 加粗表示经 Bonferroni 校正后显著偏离哈迪温伯格平衡(初始 a = 0.05/11 = 0.0045); *表示经 MICRO-CHEKER 检测后显示该位点在群体中存在无效等位基因, 因而可能导致偏离哈迪温伯格平衡; 空白表示无法计算; —表示不可计算

表4 澄黄滨珊瑚11个群体遗传多样性参数

Tab. 4 Genetic diversity for 11 populations of Porites lutea

群体 N RS Ho He FIS HWE (偏离位点)
八所 15 2.8 ± 1.3 0.51± 0.25 0.56 ± 0.18 -0.041 -
雷公岛 16 3.3 ± 1.8 0.35 ± 0.27 0.50 ± 0.27 0.251 plo78, pasE062
木栏头 16 3.2 ± 1.5 0.36 ± 0.27 0.52 ± 0.24 0.163 -
铜鼓岭 11 3.0 ± 1.1 0.31 ± 0.33 0.59 ± 0.20 0.399 plo37, plo78, pasE056, pasE060, pasE073
大洲岛 10 3.4 ± 1.9 0.39 ± 0.23 0.52 ± 0.26 0.022 -
鹿回头 8 3.2 ± 1.6 0.39 ± 0.22 0.57 ± 0.22 0.129 -
海尾 10 3.3 ± 1.7 0.42 ± 0.25 0.64 ± 0.15 0.185 pasE056, pasE062
大铲礁 11 3.1 ± 1.4 0.54 ± 0.26 0.62 ± 0.17 0.036 plo7, plo37, pasE073
邻昌礁 9 3.7 ± 1.7 0.45 ± 0.30 0.57 ± 0.26 0.171 -
龙湾 22 3.0 ± 1.5 0.50 ± 0.26 0.52 ± 0.21 -0.038 plo78, pasE060, pasE073
西沙七连屿 13 3.0 ± 2.1 0.43 ± 0.25 0.56 ± 0.27 0.130 -

注: N: 个体数; RS: 等位基因丰度; Ho: 观察杂合度; He: 期望杂合度; FIS: 近交系数; HWE: 偏离位点, 即经 Bonferroni 校正后仍偏离 HWE的位点(初始 a = 0.05/11 = 0.0045); -表示无对应位点

2.2 澄黄滨珊瑚地理群体的遗传结构

正常扩增的149个样品中, 发现8个遗传同质性克隆个体, 其中6个集中在铜鼓岭群体(表1)。如2.1所述, 该群体近交系数最高, 达0.399; 此外, 该群体有5/11个位点偏离HWE, 也是所有群体中最高的(表4), 显示出非常明显的非随机交配和近亲交配特征。
群体间成对FST (表5)显示, 海南岛岸礁的10个群体中, 较大的遗传分化发生在龙湾群体, 其与同处于东部且地理上邻近的铜鼓岭群体、大洲岛群体和东南部的鹿回头群体之间的 FST分别为0.152、0.129和0.166 (表5)。这表明龙湾群体与东部邻近群体间存在较强的遗传分化(Wright, 1978)与地理隔离; 但它与西岸的3个群体(海尾群体、离岸岛礁大铲礁群体和邻昌礁群体)的遗传分化却较低(平均FST为0.061), 显示出龙湾群体的不同寻常; 西岸3个群体间有明显的幼虫迁移所形成的基因交流, 遗传分化较低(平均FST为0.056) (表5), 其中邻昌礁群体和大铲礁群体分别来自离岸独立的珊瑚岛礁。龙湾群体采自海南岛东北部文昌至琼海珊瑚岸礁面积最大的区域中离岸约4.1km的礁坪外礁坡, 与邻昌礁、大铲礁的离岸环境比较接近。
表5 澄黄滨珊瑚群体间遗传分化指数FST (对角线以下)以及Nei’s遗传距离(对角线以上)

Tab. 5 Pair FST (below diagonal) and Nei’genetic distance (above diagonal) between P. lutea populations

八所 雷公岛 木栏头 铜鼓岭 大洲岛 鹿回头 海尾 大铲礁 邻昌礁 龙湾 西沙
八所 - 0.116 0.081 0.194 0.103 0.114 0.205 0.202 0.156 0.110 0.407
雷公岛 0.072 - 0.068 0.221 0.098 0.098 0.172 0.179 0.167 0.158 0.413
木栏头 0.046 0.007 - 0.191 0.089 0.083 0.201 0.193 0.140 0.126 0.393
铜鼓岭 0.105 0.091 0.090 - 0.174 0.199 0.253 0.286 0.231 0.222 0.405
大洲岛 0.037 0.018 0.024 0.075 - 0.128 0.190 0.207 0.165 0.194 0.387
鹿回头 0.042 0.017 0.016 0.091 0.021 - 0.236 0.227 0.217 0.169 0.432
海尾 0.127 0.107 0.102 0.109 0.086 0.138 - 0.195 0.144 0.184 0.395
大铲礁 0.117 0.092 0.106 0.135 0.093 0.109 0.071 - 0.178 0.193 0.403
邻昌礁 0.057 0.097 0.067 0.089 0.101 0.086 0.045 0.053 - 0.136 0.381
龙湾 0.148 0.131 0.100 0.152 0.129 0.166 0.055 0.084 0.060 - 0.408
西沙 0.341 0.330 0.338 0.309 0.311 0.339 0.307 0.294 0.306 0.325 -
在10个岸礁群体间, 遗传分化最小的是东北端的木栏头群体与西北端的雷公岛群体(FST为 0.007), 它们与东部的大洲岛群体、南部的鹿回头群体和西南部的八所群体之间亦无明显的遗传分化(平均成对FST为0.030)(表5), 形成海南岛岸礁北东南遗传连通带。这意味着澄黄滨珊瑚有性繁殖幼虫在海南岛北东南区域随海流迁移并在岸礁上集合种群间形成的基因流是显著和充沛的。而遗传连通带群体与西岸(包括龙湾)群体的遗传分化显著, AMOVA分析显示组间FST 为0.106 (p < 0.01), 表明西岸群体与遗传连通带群体之间幼虫的迁移与交换所形成的基因交流不畅, 存在地理隔离。
西沙群体与海南岛岸礁的10个群体的遗传分化显著, 平均成对分化系数FST 为0.320 (表5), 均超过0.25 (Wright, 1978)。AMOVA FST 为0.286 (p < 0.01), 呈现显著的地理隔离。而曼特尔检验表明, 10个岸礁群体间的遗传分化与地理距离则无显著相关性(p>0.05, R2 = 0.0063)。
基于Nei’s遗传距离Da (表5中对角线以上)和FST*遗传距离的NJ系统树分别见图3a和图3b。与遗传分化的分析结果一致, 在两个系统树中, 西沙群体均为外群, 10个海南岛岸礁群体分为两支, 北东南遗传连通带的5个群体(雷公岛、木栏头、大洲岛、鹿回头和八所)聚为一支, 西岸4个群体(大铲礁、邻昌礁、海尾、和龙湾)聚为一支。这一现象在两个系统树中是一致的。不同的是, 铜鼓岭群体在前者中与北东南遗传连通带群体和西岸群体(包括龙湾)的聚合支发生再聚合; 而在后者中, 铜鼓岭群体则首先与5个遗传连通带群体聚合, 表明铜鼓岭群体具有特殊的遗传分化。
图3 11个澄黄滨珊瑚群体基于DA (a)和FST*遗传距离(b)的Neighbor-Joining系统树

粉色为西岸群体(以及龙湾群体); 蓝色为北东南连通带群体; 数字表示自距值

Fig. 3 Neighbor-joining tree of 11 P. lutea populations based on DA (a) and FST* genetic distance [FST/(1-FST)] (b). The west coast populations and LwR population is shown in red, and the north-south-east connected belt population is shown in blue

基于FST*遗传距离的主坐标分析PCoA图(图4)也与NJ树结果一致, 西沙群体单独存在(轴1主要显示其分化程度), 海南岛岸礁群体可划分为两个集合(轴2主要显示二者的分化), 分别是6个遗传连通带群体(包括铜鼓岭群体)和4个西岸群体(包括龙湾群体)。轴1和轴2分别代表49.22%和22.96%的变化。
图4 11个澄黄滨珊瑚地理群体基于11个微卫星位点的FST*的主坐标分析

蓝圈表示海南岛北东南连通带群体; 红圈表示西岸群体; 十字线为坐标

Fig. 4 Principal coordinate analysis of FST* of 11 microsatellite loci from 11 P. lutea populations. Coordinate 1 mainly reflects the differentiation between XsR population and the populations of Hainan fringing reefs, and coordinate 2 mainly reflects the differentiation between the populations of north-south-east connected belt (blue circle) and the populations of west coast (red circle, including LwR offshore population)

以视觉化群体遗传差异的Structure图, 在K = 3的最佳情况下, 11个群体呈现出红色(西沙群体)、蓝色(西岸群体龙湾、大铲礁、海尾和邻昌礁)与绿色(遗传连通带群体)的互相渗入。当K = 4时, 铜鼓岭群体呈现出黄色, 且该黄色渗入遗传连通带群体和西岸群体, 在4个离岸群体(邻昌礁、海尾、大铲礁、龙湾)中亦有少量渗入(图5)。
图5 澄黄滨珊瑚11个群体的Structure图

Fig. 5 The Bayesian clustering analysis of STRUCTURE of eleven populations of P. lutea

3 讨论

造礁珊瑚属于典型的具有混合繁殖模式的底栖群体生物。一方面, 它利用有性繁殖形成的浮游幼虫随海流扩散, 拓展栖息地和形成基因流。另一方面又可利用无性繁殖的芽体或断片, 迅速占领海底栖息地, 确立优势基因型(Hughes, 1987; Hughes et al, 1992)。此外, 珊瑚在应对环境变化时还有很多其他形成自然克隆的方式, 如水螅体救援(Sammarco, 1982; Wells et al, 2021), 以及胚胎的调整型发育方式, 即海浪冲击形成的早期胚胎碎片可分别发育为正常的珊瑚幼体(Heyward et al, 2012)。这样特殊的混合繁殖方式对珊瑚群体的遗传结构有着深刻的影响, 并且随着繁殖次数的增加, 世代重叠加剧, 遗传多样性和有效群体大小发生变化, 都将改变造礁珊瑚群体结构的演化速度和模式(Hughes et al, 1992), 使造礁珊瑚能够适应更加复杂和多样化的环境变化(Hughes et al, 2003)。因此, 只有高度多态和共显性遗传的分子标记, 如微卫星标记, 才能识别造礁珊瑚群体中无性繁殖的克隆, 评估无性和有性繁殖方式对群体遗传结构的贡献, 探明造礁珊瑚群体遗传结构的演变(Liu et al, 2005)。此外, 珊瑚礁系统的遗传连通性通常是进化时间尺度上珊瑚幼虫累代扩散的结果(Van Oppen et al, 2006), 同时叠加生态尺度上的幼虫扩散(Blanco-martin, 2006)。生态尺度上更精确的遗传连通性检测亦需要使用稳定性和多态性更高的微卫星标记(Pritchard et al, 2000)。因此, 本研究基于本实验室之前开发的20个珊瑚特异性的澄黄滨珊瑚微卫星标记, 并基于现有群体样品进行扩增与遗传方式筛选, 保证了以确定和适合的等位基因数据来阐明海南岛岸礁及西沙岛礁的澄黄滨珊瑚群体的精细遗传结构。
本研究表明澄黄滨珊瑚群体的遗传多样性中等偏下, 这与Polato等(2010)以微卫星标记在夏威夷群岛的滨珊瑚中发现的结果相似。除了造礁珊瑚本身复杂多样的无性繁殖与天然克隆的形成方式对此产生影响外, 亦可能因为本研究使用的大部分标记是来自转录组(李福宇 等, 2021)。转录序列与功能基因关联, 受到选择压力而多样性较低, 但也相对稳定(Qiu et al, 2014)。
造礁珊瑚的有性繁殖幼虫随海流扩散而形成的基因流强度, 是消弭地理群体间遗传分化的主要因素。基因流强度主要与幼虫的扩散能力(幼虫浮游期长短、存活率、附着率)和繁殖季节期间的水平方向海流相关。澄黄滨珊瑚每年的5—6月进行短暂的有性繁殖, 体外受精(Kojis et al, 1981), 幼虫的浮游期较长(Wilson et al, 1998); 且卵子排出时就已含有母体的虫黄藻, 可保证幼虫的发育能量, 有利于其存活与附着(Hirose et al, 2001)。因此, 繁殖季节的海流是影响澄黄滨珊瑚基因流强度的主要因素。海南岛是南中国海唯一发育有连续珊瑚岸礁的岛屿(张乔民, 2001)。本研究结果表明海南岛岸礁澄黄滨珊瑚地理群体的遗传分化的北东南一体及西部格局, 基本与春季海南岛周围的海流特征相吻合。海南岛地处南中国海北部(18°09′—20°10′E, 108°03′—111°03′N), 北与中国大陆南缘的雷州半岛间隔琼州海峡, 海峡海流湍急, 尤以春季的东向流为甚(王道儒 等, 2013)。在10个海南岛岸礁群体中, 北岸的雷公岛群体和木栏头群体的遗传分化最小(FST为0.007), 与此地理特点相一致。海南岛东临南中国海北部开放水道, 海流湍急, 交换充分; 而西临北部湾, 岸礁不连贯, 海流缓慢, 海流交换不畅(王道儒 等, 2013), 同时春季岛东南的海水从北部湾湾口稳定地向西北流入北部湾(王建丰 等, 2009)。 因此, 海南岛的北部、东部和南部到西南部群体间由于海流速度高及海水的交换充分存在有效的基因流, 导致北岸的雷公岛群体和木栏头群体与东岸的大洲岛群体、南岸鹿回头群体以及西南部的八所群体间无明显的遗传分化(平均FST为0.030), 形成北东南遗传连通带。而海南岛西部岸礁的不连续以及北部湾沿岸海水交换不畅(王道儒 等, 2013), 阻碍了西岸群体与其他岸礁群体间的基因流, 因此海流是塑造海南岛岸礁澄黄滨珊瑚集合种群遗传连通性的主要动力。
海南岛西岸的两个离岸岛礁邻昌礁群体、大铲礁群体, 和附近海尾群体与北东南遗传连通带群体间存在显著的遗传分化。尤其是海尾群体与八所群体, 虽两者相距不足40km, 但遗传分化明显(FST为0.127), 呈现显著的地理隔离。这可能是由于海南第二大河昌化江径流的“隔离作用”, 如春夏雨季的径流量增加, 引起河口海区盐度降低(Hoegh-Guldberg, 1999), 以及造成河口附近水域的悬浮沉积物及重金属污染物的增加(Hu et al, 2013; Zhao et al, 2015), 影响珊瑚卵囊的上升和受精率(Ricardo et al, 2016), 从而阻碍了珊瑚幼虫的迁移。类似的情况同样影响到海南岛东北部的铜鼓岭群体, 它与邻近群体之间的遗传分化均较大, 且呈现低杂合度, 高近交系数, 以及非随机交配的特征。这可能是因为铜鼓岭群体样品采于近岸潮间带的礁盘, 地处铜鼓岭的低能量波影区; 同时清澜八门湾径流及其悬浮沉积物的隔离作用(Liang et al, 1988)以及盐度波动的影响(Su et al, 2011)限制了铜鼓岭群体与外界的基因交流, 其有性繁殖幼虫较多于本地沉降补充, 从而增强了近交效应和非随机交配特性(Polato et al, 2010), 呈现出低杂合且独特的遗传分化。综上所述, 径流因其携带的悬浮沉积物等的隔离作用, 及其造成的盐度波动是影响海南岛岸礁澄黄滨珊瑚集合种群遗传连通性的次要动力。
海南岛东北部自文昌长圮港到琼海龙湾, 是海南岛珊瑚岸礁面积最大的区域, 占海南岛珊瑚岸礁面积的一半以上。礁坪离岸1.5 ~ 4.5km间为较浅的砂质底海草床, 礁坪以外为绵延向下的礁坡(王道儒 等, 2013)。龙湾群体采自琼海龙湾港距岸4.1km的外礁坡。可能由于礁坡的环境更接近于海南岛西岸的离岸群体而与东部的近岸群体显著差异形成的环境隔离 (Tisthammer et al, 2020), 它与地理上邻近的铜鼓岭, 以及大洲岛和鹿回头等近岸连通带群体之间的遗传分化强烈, 而与西部的离岸岛礁群体(邻昌礁和大铲礁)之间的遗传分化较低。Souter等(2008)以微卫星标记研究东非肯尼亚和坦桑尼亚沿岸脑珊瑚Platygyra daedalea的群体遗传结构, 发现近岸群体间存在较高水平的基因流, 而近岸与离岸礁坡和岛礁群体间的基因流则要小得多。同样的遗传连通性模式也见于澳大利亚西北部大堡礁的鹿角珊瑚Acropora tenuis群体, 尽管岸礁群体间的地理距离远大于岸礁和离岸岛礁群体间的距离, 岸礁间的基因流仍然高于岸礁与离岸岛礁之间的基因流(Underwood, 2009)。龙湾群体由于环境差异而与邻近岸礁群体之间形成隔离, 但却与对岸环境相近的离岸群体趋同(Tisthammer et al, 2020)。可见, 西部离岸岛礁和东部外礁坡与沿岸环境之间的差异, 使澄黄滨珊瑚地理群体形成对不同环境的适应性分化, 这同样构成了集合种群中多层次的复杂的遗传结构。
本研究中, 西沙七连屿群体与海南岛岸礁群体之间的遗传分化显著, 呈现强烈的地理隔离。然而Huang等(2018)利用内转录间隔区(Internal Transcribed Spacer, ITS)和微管蛋白β-tubulin等核基因序列, 揭示在整个南中国海的岛礁的澄黄滨珊瑚群体之间存在较强的连通性。这可能是由于所用的遗传标记不同, 且Huang等(2018)对基因流进行分析时, 西沙群岛样品是7个站位的样品集合, 其中包括少受人类活动影响的永乐群岛样品。而本研究采用的七连屿造礁珊瑚群落的衰退状态相对比较严重, 我们认为西沙七连屿可能由于自身珊瑚礁健康状况的衰退而丧失了对海南岛岸礁珊瑚幼虫补充能力。

4 结论

本研究以11个珊瑚特异性微卫星位点, 分析了海南岛岸礁澄黄滨珊瑚集合种群的遗传结构和连通性, 揭示了海南岛岸礁的澄黄滨珊瑚集合种群形成北东南遗传连通带, 与西岸群体间存在一定的地理隔离。海流、径流和对多样化岸礁环境的适应性, 共同塑造了澄黄滨珊瑚集合种群多层次的遗传多样性格局和幼虫迁移路径。这将使其在应对仍将持续的环境压力时, 具有一定的恢复潜力和韧性。

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