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Journal of Tropical Oceanography >

2021 , Vol. 40 >Issue 5: 36 - 44

DOI: https://doi.org/10.11978/2020129

Marine Biology

Population genetic structure and historical dynamics of Trachurus japonicus in the China seas based on mitochondrial control region

  • REN Huimin , 1 ,
  • ZHANG Heng 2 ,
  • XU Shasha 1 ,
  • LI Shengfa 2 ,
  • LI Jiansheng 2 ,
  • LI Zhihong 3, 4 ,
  • HE Lijun , 1, 2, 4
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  • 1. State Key Laboratory of Estuarine and Coastal Research, East China Normal University, Shanghai 200241, China
  • 2. East China Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Science, Shanghai 200090, China
  • 3. School of Geographic Sciences, East China Normal University, Shanghai 200241, China
  • 4. Institute of Eco-Chongming, East China Normal University, Shanghai 200241, China
HE Lijun. email:

Copy editor: YIN Bo

Received date: 2020-11-02

  Request revised date: 2021-02-22

  Online published: 2021-02-25

Supported by

National Key Research and Development Program of China(2018YFD0900902)

National Key Research and Development Program of China(2018YFD0900904)

Strategic Priority Research Program of Chinese Academy of Sciences(XDB42030203)

Shanghai Science and Technology Committee “Science and Technology Innovation Action Plan”“One Belt and One Road” International Cooperation Project of Shanghai(18230743200)

Copyright

Copyright reserved © 2021.
Fold

Abstract

As a dominant fishing species, Trachurus japonicus plays an important role in marine food web. However, T. japonicus experienced rapid collapse in population size and decrease in body size due to environmental pollution and overfishing. To uncover evolutionary influence of anthropic activities on marine species in the China seas, we examined genetic structure and population historical dynamics of T. japonicus based on mitochondrial DNA control region. The results were shown in the following: 1) High haplotype diversity (Hd = 0.998±0.001) and high nucleotide diversity (π = 0.01259±0.00041) of T. japonicus were observed in the study areas; 2) A single star-like bursting lineage was identified in the reconstructed haplotypes network and phylogenetic tree based on maximum likelihood method; 3) Genetic variation of T. japonicus occurred mainly within the populations (99.39%) instead of among different geographic populations according to analyses of molecular variance, and no significant genetic differentiation was observed among the East China Sea shelf, coastal Fujian and Beibu Gulf populations; 4) Recent demographic expansions in the East China Sea shelf, coastal Fujian province, Beibu Gulf and overall populations were consistently suggested by neutral tests and mismatch distribution analysis. Thus, T. japonicus can be managed as a single and genetic homogeneous population in the China seas. Even if high fishing pressure had been kept on T. japonicus during the past several decades, strong recovery potential for this species could still be expected in the China seas.

Key words： Mitochondrial control region; Genetic diversity; Population genetic structure; Population historical dynamics; Trachurus japonicas

Cite this article

REN Huimin , ZHANG Heng , XU Shasha , LI Shengfa , LI Jiansheng , LI Zhihong , HE Lijun . Population genetic structure and historical dynamics of Trachurus japonicus in the China seas based on mitochondrial control region[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2021 , 40(5) : 36 -44 . DOI: 10.11978/2020129

竹荚鱼(Trachurus japonicus)别称巴浪、刺鲅、山鲐鱼, 隶属于鲈形目(Perciformes)、鲹科(Carangidae)、竹荚鱼属(Trachurus)。我国渤海、黄海、东海、南海以及日本外海均有较丰富的竹荚鱼渔业资源, 近年来竹荚鱼逐渐成为海洋渔业主捕鱼种, 其中以东海产量最高(刘舜斌, 1992)。竹荚鱼为暖温性中上层小型洄游性鱼类, 最适生存温度为16~18℃, 结群生活、游泳迅速, 具有趋光性和生长快的特征, 主要摄食浮游甲壳动物(如桡足类、虾类等), 成鱼体长约为20~35cm、体重100~300g, 常栖息于海藻茂密的暗礁周围(曹宁 等, 2006)。
目前, 国内外对竹荚鱼的研究主要集中在资源量、生长繁殖、生态习性等方面(邵帼瑛 等, 2006; 张秋华, 2007; Sassa et al, 2014)。不同学者根据不同标准对竹荚鱼物种、谱系和群体进行了划分, 划分依据主要有: 耳石形态特征(Katayama et al, 2019)、地理分布(Yamada et al, 2007)、分子遗传标记(Cárdenas et al, 2005; Song et al, 2013)等。Cárdenas等(2005)基于DNA分子标记探讨了各大洋范围内的竹荚鱼属的系统发育关系, 表明该属的地理分布格局与历史上气候变化和海洋环境有关, 这一研究对各海域竹荚鱼属的谱系划分和物种识别具有重要价值。有学者认为中国近海的竹荚鱼存在两个群体, 即朝鲜群体和中国群体(《世界大洋性渔业概况》编写组, 2011), 朝鲜群体分布在朝鲜海峡和济州岛的浅水区, 中国群体主要分布在从九州岛到台湾北部之间的东海大陆架上, 其产卵场主要分布在台湾海峡入口及附近水域, 黑潮和对马暖流对竹荚鱼在东海的分布造成了一定影响(Yamada et al, 2007)。迄今非常有限的竹荚鱼种群遗传学研究, 存在研究区域不同, 且使用的分子标记各异的问题。比如, 牛素芳等(2011)和张丽艳等(2014)分别采用线粒体DNA控制区、细胞色素b基因(Cyt b)和扩增片段长度多态性(Amplified Fragment Length Polymorphism, AFLP)为标记, 分析了福建近海闽东和闽南两个群体的遗传结构, 发现竹荚鱼在这两个群体之间缺乏遗传分化, 且具有很高基因流; Song等(2013)基于控制区序列分析了日本四岛东西海岸、福建近海和北部湾群体的遗传结构和种群历史动态, 发现该物种由一个经历过最近种群扩张的单一谱系组成, 且采样点之间无显著遗传分化, 但该研究缺乏作为主要分布区的东海大陆架样本, 削弱了竹荚鱼在中国东海海域样本的代表性和总体遗传格局的统计力度。根据之前在其他物种的研究结果显示, 中国海域存在雷州半岛(Zhou et al, 2009; He et al, 2010)、中国台湾海峡(Wang et al, 2015)和黑潮海流(He et al, 2015)等生物地理障碍, 对于海洋生物基因交流存在一定遗传隔离作用, 这些物理障碍导致的异质海洋环境, 是否也影响了竹荚鱼群体在中国近海的谱系分化和基因交流, 也是本文关注的一个科学问题。
遗传多态性或基因多态性是衡量生物多样性的重要指标, 广义的遗传多态性是指地球上所有生物所携带的遗传信息的总和, 狭义遗传多态性是指种内的遗传多态性(马克平, 1993)。遗传多态性是种质资源保护的核心, 反映了该物种适应环境变化的能力及其发展潜力。群体遗传多态性标志着群体的可持续发展潜力, 群体间遗传多态性的差异程度可以反映其遗传分化状况。线粒体DNA具有母系遗传和较高的遗传变异速率等特点, 使其成为研究物种遗传多态性的重要标记(Ramírez et al, 2011)。与mtDNA的其他基因相比, 线粒体控制区是非编码区, 由于选择压力较小, 在mtDNA中进化速率最快, 积累的突变最多, 更适合群体遗传学研究(Brown, 1985), 因此作为重要分子标记被广泛应用。近几十年来, 受环境污染、海洋渔业资源过度捕捞等人类活动的影响, 竹荚鱼资源量与捕捞产量波动剧烈, 渔获量呈逐年下降趋势(滨田律子 等, 1989), 且捕获群体性早熟、个体小型化的趋势愈演愈烈(Yoda et al, 2014)。
本研究采用线粒体控制区为遗传标记, 在采集东海大陆架4个站位竹荚鱼样本的基础上, 通过整合Genbank数据库中福建近海和南海北部湾海域的同源DNA序列, 分析了中国近海竹荚鱼的种群遗传结构和种群历史动态。

1 材料与方法

1.1 样本采集与DNA提取

本研究于2019年9—11月在东海大陆架4个站位(C24、D14、D21、D29)采集竹荚鱼样本共计30尾(表1), 采样站位的经纬度范围为26°—29°N, 123°—127°E。每条鱼剪取尾部肌肉组织10g, 浸泡于95%酒精中, 用于后续DNA提取。采用苯酚/氯仿抽提法(萨姆布鲁克, 2009)提取了竹荚鱼肌肉组织总量DNA, 并用1.0%琼脂糖凝胶电泳检测DNA质量。将总量DNA样本浓度稀释10倍, 置于4℃冰箱保存备用。
表1 竹荚鱼取样信息及线粒体控制区序列遗传多态性参数

Tab. 1 Sampling information and genetic diversity parameters of Trachurus japonicus based on mitochondrial control region

海区 位置信息 序列来源 Genbank登陆号 样本数 单倍型数 单倍型多样性
(Hd±SD)		 核苷酸多样性
(π±SD)
东海 东海-大陆架 本研究 / 30 30 1.000±0.009 0.01170±0.00066
福建近海 牛素芳等(2011) HM212543~HM212595 60 53 1.000±0.004 0.01288±0.00061
合计 / / 90 80 0.999±0.002 0.01248±0.00045
南海-北部湾 南海-防城港 Genbank FJ914949~FJ914987
/GQ382142~GQ382149		 47 43 0.996±0.005 0.01302±0.00078
中国近海 东海-南海 / / 137 118 0.998±0.001 0.01259±0.00041

注: / 表示无此项

1.2 PCR扩增与测序

用于竹荚鱼线粒体控制区片段(约800bp) PCR扩增的上下游引物序列分别为tRNA-T1: CAGAAA AAGGAGACTCTAACTCCT (5′—3′)、tRNA-T2: TGCTTGCGGGGCTTTCTA (5′—3′)(牛素芳 等, 2011), 引物由生工生物工程(上海)股份有限公司合成。PCR反应体系为20μL: PCR mixture 10μL (上海李记生物有限公司), 上下游引物(10μM)各1.0μL, DNA模板1μL, ddH2O 8μL。PCR循环条件为: 94℃预变性5min, 94℃变性45s, 55℃退火1min, 72℃延伸45s, 设置35个循环, 最后在72℃下延伸10min。PCR产物于-20℃冰箱保存并通过1.5%的琼脂糖凝胶电泳检测合格后, 送上海生工生物工程有限公司进行单向测序, 测序引物为tRNA-T1。

1.3 数据处理分析

测序获得了东海大陆架竹荚鱼线粒体控制区片段DNA序列30条, 并通过GenBank公共数据库下载了福建近海和南海北部湾防城港的竹荚鱼(T. japonicus)线粒体控制区同源序列共100条(见表1), 以上序列用于后续单倍型系统发育关系以及种群历史动态的整合分析。首先使用Chromas软件查看相关样本的测序峰图, 对原始序列进行人工校对, 通过Clustal X软件(Thompson et al, 1997)对上述130条DNA序列进行多重比对。随后使用MEGA软件(Kumar et al, 2016)和DNAsp软件(Librado et al, 2009)统计遗传多态性参数, 包括单倍型数(Nh)、单倍型多态性(Hd)、核苷酸多态性(π)、变异位点数(s)等。基于Modeltest软件(Posada et al, 1998), 选择DNA序列的最佳碱基替代模型(TIMef), 以系统进化关系最近的同属物种Trachurus novaezelandiae为外群(Cárdenas et al, 2005), 利用PhyML软件(Guindon et al, 2010)构建最大似然树(Maximum Likelihood tree, ML tree), 通过重复抽样1000次(Bootstrap方法)推断系统发育树的各分支节点的可靠性。同时利用Network软件(Bandelt et al, 1999)构建中国近海竹荚鱼单倍型进化网络图。
为分析中国近海竹荚鱼(T. japonicus)的3个地理群体(东海大陆架、福建近海和南海北部湾)的遗传结构, 利用Arlequin软件(Schneider et al, 2000)中的分子方差分析(Analysis of molecular variance, AMOVA)估算遗传变异在群体内和群体间的分布并计算遗传分化指数值(Fst), 采用随机重复抽样1000次进行显著性检验。同时通过Arlequin软件中的中性检验(Tajima’s D和Fu’s Fs)和核苷酸歧点分布(Mismatch distribution)分析推断竹荚鱼南海北部湾群体、东海群体(包括东海大陆架和福建近海群体)和整个群体的种群历史动态。

2 结果

2.1 中国近海竹荚鱼线粒体控制区序列特征和遗传多样性

对本研究和Genbank下载的竹荚鱼控制区序列进行校对分析后, 得到了130条长度为745bp的有效序列, 130条序列中共检测到80个多态性位点, 包括31个单一突变位点和49个简约信息位点。该序列的碱基组成(C、T、A、G)分别为20.8%、31.5%、31.1%和16.6%, A+T的平均含量(62.6%)高于 G+C的平均含量(37.4%)。中国近海竹荚鱼的130条序列共定义了118个单倍型。具体遗传多态性参数见表1, 各地理群体单倍型多态性(Hd)范围为0.996± 0.005~1.000±0.009, 核苷酸多态性(π)范围为0.01170±0.00066~0.01302±0.00078。

2.2 竹荚鱼单倍型网络图与系统进化树

基于线粒体控制区序列的竹荚鱼单倍型网络呈现星形放射状结构(图1), 各地理群体的单倍型在网络中散乱混杂分布, 未产生深度分歧的谱系分化, 单倍型的进化关系与地理分布没有明显联系。竹荚鱼系统发育树(图2)的拓扑结构较为简单, 无高支持率的谱系分化, 各分支的节点支持率均较弱(节点支持率<50%), 中国海区竹荚鱼整体呈现为一个单一进化的谱系。东海大陆架(C、D) 、福建近海(HAP)和南海北部湾防城港(FCH)的单倍型无规律地均匀分布于整个进化树, 未发现与地理分布相对应的分支。
图1 基于线粒体控制区的竹荚鱼单倍型网络图

不同颜色代表不同地理分布的单倍型。各单倍型地理信息为: C/D来自东海大陆架, HAP来自福建沿海, FCH来自南海北部湾防城港近岸

Fig. 1 Haplotype network of Trachurus japonicus based on mitochondrial control region.

Geographic distribution information of each haplotype was distinguished using different colors: red ones from the Beibu Gulf in the South China Sea, blue ones from the East China Sea shelf, and yellow ones from coastal Fujian Province in the East China Sea

图2 基于线粒体控制区的竹荚鱼最大似然树

各单倍型地理信息为: C/D来自东海大陆架, HAP来自福建沿海, FCH来自南海北部湾防城港近岸

Fig. 2 Maximum likelihood tree of Trachurus japonicus based on mitochondrial control region.

Geographic information of each haplotype is indicated: C/D from the East China Sea shelf, HAP from coastal Fujian Provincce in the East China Sea, and FCH from coastal Fangchenggang City in the Beibu Gulf of the South China Sea

2.3 中国近海竹荚鱼的种群遗传结构

基于线粒体控制区序列对竹荚鱼3个地理群体进行分子方差分析(AMOVA), 结果显示: 99.39%的遗传变异来源于群体内, 群体间遗传变异仅占0.61% (表2), 表明群体内遗传变异远远高于群体间的变异。总体遗传分化指数(Fst)为0.00606 (p>0.05)。
表2 中国近海竹荚鱼群体的分子方差分析

Tab. 2 AMOVA of Trachurus japonicus in the China seas based on mitochondrial control region

变异来源 自由度 平方和 变异组成 变异百分比/% 遗传分化系数(Fst)
群体间 2 13.955 0.03385Va 0.61 /
群体内 127 704.576 5.54784Vb 99.39 /
整体 129 718.531 5.58169 / 0.00606

注: / 表示无此项; Va代表群体间变异; Vb代表群体内变异

2.4 中国近海竹荚鱼的种群历史动态

竹荚鱼东海群体、南海北部湾群体的单倍型歧点分布分析曲线都呈现单峰分布(图3), 且与扩张模型期望的单峰分布曲线无显著差异。中性检验(包括Tajima’s D和Fu’s Fs统计值)均为负值(表3), 虽然Tajima’s D检验的统计值不显著(p>0.05), 但Fu’s Fs值统计极显著(p<0.01)。
图3 竹荚鱼不同地理群体的单倍型歧点分布分析图

a. 东海; b. 南海-北部湾; c. 整体。SSD表示离差平方和, p表示SSD统计的显著性值

Fig. 3 Mismatch distribution analysis of Trachurus japonicus

表3 中国近海竹荚鱼群体的中性检验

Tab. 3 Neutrality tests of Trachurus japonicus populations in the China seas

群体 群体大小 Fu’s Fs检验 Tajima’s D检验
东海 83 -24.506** -1.111
南海-北部湾 47 -24.302** -1.319
整体 130 -24.572** -1.327

注: ** 表示差异极显著(p<0.01)

3 讨论和结论

3.1 中国近海竹荚鱼种群历史动态

本研究基于歧点分布分析、中性检验(Tajima’s D和Fu’s Fs)等统计方法, 发现了中国近海竹荚鱼群体经历过最近种群扩张的遗传信号: 1) 竹荚鱼东海群体、南海北部湾群体的核苷酸歧点分布分析都呈单峰分布的特征(Rogers et al, 1992); 2) Tajima’s D和 Fu’s Fs检验均为负值, 且Fu’s Fs检验极显著, 但Tajima’s D检验不显著, 这一现象也出现在Song等(2013)对竹荚鱼日本四岛群体和中国近海群体的研究中, 这可能与该检验针对种群增长中产生的稀有等位基因和新突变等多态性信号的灵敏度和统计力均不及Fu’s Fs统计有关(Fu, 1997)。结合上述研究结果推断竹荚鱼在中国东海和南海海域可能均经历过最近的种群扩张(Tajima, 1989; Fu, 1997)。
包括渤海、黄海、东海和南海在内的西北太平洋边缘海, 拥有丰富的海洋渔业资源。受第四纪冰期和间冰期周期性气候波动的影响, 这些边缘海的海陆轮廓和地貌曾反复多次发生巨变(Wang, 1999)。在冰盛期这些边缘海的海平面下降达-120m至-150m (Kitamura et al, 2001; Lambeck et al, 2002), 黄渤海因大陆架暴露而消失, 东海缩小为一个狭长的冲绳海槽, 其冰期面积仅占当前面积的50%, 而南海则变成了半封闭的海盆, 仅通过巴士海峡与太平洋相连, 西北太平洋边缘海的生境曾因此发生巨大变化(Tamaki et al, 1991)。推测竹荚鱼发生种群扩张的可能原因是: 冰消期海平面上升引发海侵, 边缘海面积被扩大, 由于栖息地生境的改善, 海水鱼类开始通过区域扩散逐渐恢复种群规模(Mcmanus, 1985)。

3.2 中国近海竹荚鱼的遗传结构

遗传分化指数(Fst)是衡量群体间的遗传分化程度的重要指标。Wright (1978)建议在实际研究中, 如Fst为0~0.05, 则表明群体间遗传分化很小, 可以忽略; 如Fst为0.05~0.15, 暗示群体间存在中等程度的遗传分化; 如Fst为0.15~0.25, 说明群体间遗传分化水平较高; 如Fst>0.25时, 则说明群体间存在明显的遗传分化。中国近海竹荚鱼群体的总体遗传分化指数(Fst)仅为0.00606 (p>0.05), 属于可忽略的低水平遗传分化。分子方差分析(AMOVA)的结果进一步表明, 竹荚鱼在南海北部湾、福建近海和东海大陆架的地理群体间的遗传分化不明显, 遗传变异主要发生在群体内部(99.39%)。竹荚鱼的系统进化树和单倍型网络图也显示东海和南海北部湾的竹荚鱼单倍型不规则地均匀分布于整个系统树和单倍型网络图中, 没有明显的谱系地理结构。因而现有数据结果表明, 中国近海各海区的竹荚鱼群体间无显著遗传分化, 具有遗传同质性。
竹荚鱼的系统发生生物地理格局属于Avise提出的5种格局中的一种, 即单倍型系统发育连续的类群, 空间分布也连续(Avise et al, 1987), 此格局的特征为各地理群体间存在广泛的基因交流, 单倍型在物种的整个分布范围内广泛而均匀的分布。竹荚鱼各地理群体间遗传分化不显著的原因可能在于其具有较强的扩散能力。竹荚鱼为迁移能力较强的洄游性海洋鱼类, 我国近海竹荚鱼群体每年春季常伴随黑潮和台湾暖流从越冬海区向北方海域游动, 在4—7月自外海向沿岸海域进行生殖索饵洄游, 秋季水温下降时, 由索饵场向南游至台湾海峡等海区越冬(唐涛 等, 2005), 同时受西北太平洋复杂的洋流体系如黑潮暖流和近岸沿岸流的影响, 其跨海域的游动十分频繁。而且海水鱼类的卵和浮游幼体可随洋流携带传播(Leis et al, 1996), 因而浮游幼虫期较长的海水鱼类具有较强的迁徙和扩散能力, 相对扩散能力弱的物种, 其地理分布会更广, 海区间的基因流更高(Levinton et al, 1976; Berger, 1983)。中国海域复杂的洋流体系极大地增加了竹荚鱼在海区之间空间扩散的能力, 从而促进了其大规模跨区域的基因交流(Selkoe et al, 2016)。此外,不同物种对同一物理障碍的扩散能力也不同, 雷州半岛、台湾海峡等现代和冰期物理障碍尚未影响到竹荚鱼在各海区之间的迁移。上述结果表明, 东海和南海北部湾竹荚鱼群体存在随机交流现象, 可能是该物种遗传同质性形成的原因。

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