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Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 3: 109 - 121

DOI: https://doi.org/10.11978/2023029

Marine Biology

Difference in the feeding contents of three hermit crabs in the coral reefs of the Nansha Islands, South China Sea

  • JIA Nan , 1, 2 ,
  • ZHOU Tiancheng 1, 2 ,
  • HU Simin 1, 3 ,
  • ZHANG Chen 1, 2 ,
  • HUANG Hui 1, 3, 4 ,
  • LIU Sheng , 1, 3
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  • 1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  • 3. CAS-HKUST Sanya Joint Laboratory of Marine Science Research, Key Laboratory of Tropical Marine Biotechnology of Hainan Province, Sanya Institute of Oceanology, SCSIO, Sanya 572000, China
  • 4. Sanya National Marine Ecosystem Research Station, Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, Chinese Academy of Sciences, Sanya 572000, China
LIU Sheng, email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2023-03-07

  Revised date: 2023-04-17

  Online published: 2023-04-22

Supported by

National Natural Science Foundation of China(42176118)

National Key Research and Development Project of China(2021YFC3100500)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province, China(2020B1212060058)

Fold

Abstract

Hermit crab is a type of marine benthic animal. The complex structure of coral reefs makes it one of the areas with the highest diversity of hermit crabs. In response to changes in environmental conditions, such as increasing coverage of benthic algae, small benthic organisms such as hermit crabs can quickly adapt to changes in food resources and play a similar function to herbivorous fishes in maintaining the health of coral reef ecosystems. However, little is known about the differences in food composition on site and ecological functional positioning of different hermit crab species. In this study, three dominant hermit crab species were collected from the coral reef of the Nansha Islands in the spring of 2019: Dardanus lagopodes, Calcinus morgani, and Ciliopagurus strigatus, and their on-site food composition was analyzed using high-throughput sequencing technology. The results showed that there were nine phyla of food types for the three species of hermit crabs, including Rhodophyta, Pyrrophyta, Phaeophyta, Chlorophyta, Arthropoda and Bryozoa, etc. All three hermit crab species fed mainly on algae, including large amounts of Rhodophyta and Pyrrophyta algae (37.75% and 21.14%), and small amounts of Chlorophyta algae (3.13%). But the food composition of different hermit crab species was specific. Calcinus morgani fed mainly on algae turf and detritus and was a herbivorous hermit crab. Ciliopagurus strigatus took Ostracoid from epilithic algal matrix (EAM) as the main food source, accompanied by some branching coralline algae and filamentous Phaeophyta algae. Dardanus lagopodes fed on crustose coralline algae (CCA), macroalgae and epiphytic bryozoans. The results revealed obvious differences in the main foods of marine hermit crabs. Combined with the analysis of ecological niche overlap, it is found that the overlap of the three species of hermit crabs was low (0.059). The feeding areas of Dardanus lagopodes and the other two hermit crab species may not overlap in degraded coral reef areas dominated by CCA. Dardanus lagopodes plays an important role in clearing CCA and bryozoans, and maintaining the healthy development of coral reefs. Ciliopagurus strigatus and Calcinus morgani, as secondary consumers, transfer energy more efficiently to the upper level. These research results extend the previous understanding of the ecological status of hermit crabs.

Key words： hermit crab; diet; high-throughput sequencing; ecological function; coral reef

Cite this article

JIA Nan , ZHOU Tiancheng , HU Simin , ZHANG Chen , HUANG Hui , LIU Sheng . Difference in the feeding contents of three hermit crabs in the coral reefs of the Nansha Islands, South China Sea[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(3) : 109 -121 . DOI: 10.11978/2023029

珊瑚礁生态系统具有物种多样性高和生产力高的特点(潘子良, 2017), 维持着全球约10%的渔业资源产出(Pauly et al, 2002)。随着人类活动加剧, 尤其是沉积物输入增加、过度捕捞等人为压力因素的相互作用(周天成, 2020), 导致了珊瑚礁区底栖覆盖物发生深刻变化, 近20年来世界珊瑚礁区的底栖藻类覆盖率出现明显的上升趋势(Hughes et al, 2017; Tebbett et al, 2023)。底栖生物群落的变化不仅影响珊瑚幼体的附着和生长(Birrell et al, 2005), 也会影响珊瑚礁生态系统的物质传递和循环利用, 进而影响珊瑚礁食物网结构、生物多样性和生物资源产出等关键生态功能(McCook et al, 2001)。底栖动物是控制珊瑚礁底栖群落动态的重要消费者, 植食性动物可以有效控制底栖藻类生物量、限制藻类过度生长(Altman-Kurosaki et al, 2018; 周天成, 2020), 碎屑食性动物可以清除珊瑚礁区沉积物, 增加藻类适口性(Tebbett et al, 2017a), 促进珊瑚礁保持健康状态。研究发现, 尽管近年来西夏威夷珊瑚礁的植食性鱼类和海胆的密度大幅增加, 但底栖藻类的产量仍超过了其放牧能力, 目前大中型植食性动物的放牧水平可能不足以导致底栖藻类覆盖面积的减少(Foo et al, 2022)。以往研究主要集中在分析植食性鱼类在去除礁石表生藻席生物量的重要作用(Carpenter, 1986; Hughes et al, 1987; Hughes et al, 2007), 忽略了体型较小、隐底栖生活的小型植食性动物的摄食作用(Carpenter, 1986; Klumpp et al, 1989; Netchy et al, 2016)。寄居蟹等小型植食性动物可以进入鱼类无法进入的洞穴区域觅食, 为珊瑚幼体定居提供避难所, 可能在控制底栖生物动态方面发挥功能(Doropoulos et al, 2012, 2016)。且由于过度捕捞和栖息地退化的影响, 植食性鱼类的数量减少, 小型植食性动物在抑制藻类生长、促进珊瑚礁弹性方面可能变得越来越重要(Altman-Kurosaki et al, 2018)。在珊瑚礁快速变化的背景下, 维持珊瑚礁系统的服务功能, 需要了解和量化影响系统核心功能的小型底栖动物的生态功能。
寄居蟹属于节肢动物门、十足目、寄居蟹总科(Paguroidea), 是一类广泛分布且多样性高的海洋底栖生物(周天成, 2020), 从潮间带至数千米深海区均有发现(韩源源, 2017), 主要生活于礁石缝隙、泥沙底质等环境, 并携带空螺壳为栖息介质。寄居蟹种群数量较高, 在珊瑚礁区可达到每平方米数十只以上(Barnes, 1997; 周天成, 2020), 在帕劳东部珊瑚礁区, 诱捕器捕获的寄居蟹密度可达到1530ind.·m-3(Altman-Kurosaki et al, 2018)。寄居蟹可以高效地去除藻类, 去除效率是植食性螺类的四倍(Altman-Kurosaki et al, 2018)。而植食性寄居蟹的摄食量与温度相关, 随着海洋温度上升, 一定程度上寄居蟹可能驱动着未来珊瑚礁生态系统维持健康状态(Pearson et al, 2018)。已有研究发现, 寄居蟹可选择以有机碎屑、大型藻类及其附生动物、小型无脊椎动物为食(Caine, 1976; Benvenuto et al, 2003), 根据胃中纵向肌肉间距的不同, 寄居蟹可能是滤食性、植食性、碎屑食性或肉食性(Caine, 1976; Schembri, 1982)。根据环境变化, 寄居蟹可以依据食物资源调整摄食选择(Schembri, 1982; 周天成, 2020), 并且可以和其他小型底栖动物联合, 实现与植食性鱼类的生态位重叠(Altman-Kurosaki et al, 2018) 维护底栖藻类的高周转率和珊瑚礁区健康状态。因此, 在珊瑚礁区寄居蟹之间可能并不仅限于摄食竞争关系, 不同种类的寄居蟹也可通过分工合作, 充分利用环境资源。
南沙群岛珊瑚礁区属于热带季风气候, 海水表层温度较高, 而年温差较小, 年均海表面水温为28.6℃, 其生物物种十分丰富, 是世界上热带生物种类最丰富的区域之一(周天成 等, 2020)。南沙群岛平均珊瑚覆盖度为 39%, 藻类覆盖率高达47%(Yu et al, 2006), 植食性动物可以控制藻类生长、维持珊瑚和藻类处于平衡状态, 因此, 对于南沙群岛植食性动物的摄食研究具有重要意义。对寄居蟹区系的研究显示, 中国范围内种类多样性最高的区域为南海(周天成, 2020), 其中活额寄居蟹科(Diogenidae)绝大多数物种在南海均有分布, 共有8属54种, 是南海多样性最高的寄居蟹类群(王复振, 1992; 肖丽婵, 2013), 对南沙群岛活额寄居蟹的食性分析有利于更加清楚底栖群落的营养联系和小型摄食者在珊瑚礁区的生态功能。
高通量测序具有分辨率高、成本低、效率高的优点, 在生物多样性分析和生态监测方向显示出巨大的前景, 且已有许多研究选择采用高通量测序方法对摄食者的胃肠内容物分析(Hu et al, 2014; 周天成 等, 2020; 张琛 等, 2022), 比如, 有研究对栉齿刺尾鱼(Ctenochaetus striatus)消化道内容物的18S rDNA基因测序数据进行分析, 以评估植食性鱼类对不同底栖藻类的摄食选择(Lin et al, 2021)。相比传统的Sanger测序, 高通量测序可以更有效体现食物多样性, 具有更高的灵敏度和更全的覆盖范围, 能检测出传统测序方法未发现的食物种类(林先智 等, 2018), 生物食物谱可以更准确地反映, 为寄居蟹的摄食生态学研究提供依据。本文筛选了活额寄居蟹科的三种寄居蟹, 使用高通量测序技术分析消化道内容物组成, 并构建系统进化树, 从而推测寄居蟹的食物来源及生态功能。

1 材料与方法

1.1 样品采集

现场调查与采样于2019年春季进行, 研究区域范围为南沙群岛珊瑚礁区8°54′—9°42′N和112°50′—114°16′E。调查珊瑚礁区域活珊瑚覆盖率较低(14.2%), 底质类型以死亡珊瑚礁石为主, 剩余区域由沙地组成(图1)。在采样区域由调查人员随机选取采样点, 进行潜水采样, 样品装入封口袋, 带回实验室后 -20℃冷冻保存。
图1 研究区域的现场情况

a. 采样环境; b. 底质情况

Fig. 1 A picture of the study area.

(a) Sampling environment; (b) substrate condition

1.2 样品处理

在实验室使用电子游标卡尺测量螺口长度和螺壳宽度。使用镊子将寄居蟹从壳中扯出, 或直接使用小锤砸破螺壳取出, 分别对寄居蟹和螺壳进行称重, 使用游标卡尺测量盾长(表1)。寄居蟹的种类鉴定参考McLaughlin等(2007)。
表1 寄居蟹样品的相关信息

Tab. 1 Information about hermit crab samples

种名 盾长/mm 螺壳宽/mm 螺长/mm 螺口宽/mm 寄居蟹湿重/g 个体数
兔足真寄居蟹Dardanus lagopodes 8.22±2.23 62.74±39.28 48.55±18.31 12.18±7.50 3.98±2.76 5
莫氏硬壳寄居蟹Calcinus morgani 4.79±1.23 23.29±4.60 33.42±7.30 4.48± 1.52 0.58±0.47 5
沟纹纤毛寄居蟹Ciliopagurus strigatus 4.32 18.82 31.54 1.90 0.38 2
用无菌解剖刀迅速解剖寄居蟹, 从消化道中小心提取其内容物, 使用粪便DNA快速提取试剂盒(FastDNA® Spin Kit for Feces, MP Biomedicals, Santa Ana, USA)提取消化道内容物DNA, 溶于30μL Tris-HCl(10mmol·L-1, pH 8.0), 使用分光光度法检测DNA纯度与含量(Thermo NanoDrop ND-2000; Gene Company Limited, Waltham, Massachusetts, USA), 提取的DNA置于-20℃保存备用(周天成, 2020; 张琛 等, 2022)。

1.3 高通量测序

使用扩增片段约为380 bp的通用引物TAReuk454FWD1—TAReukREV3(TAReuk454FWD1: 5′—CCAGCASCYGCGGTAATTCC—3′; TAReukREV3: 5′—ACTTTCGTTCTTGATYRA—3′) (Stoeck et al, 2010; 周天成 等, 2020), 对三种寄居蟹消化道内容物的18S rDNA V4区域进行扩增, 该区域是真核生物18S rDNA可变区域之一(Hadziavdic et al, 2014)。PCR扩增程序共进行25个循环, 产物经2%琼脂糖电泳检测后, 使用IlluminaHiSeq仪器进行测序。测序得到的正反向序列首先进行两两拼接, 过滤拼接结果, 保留序列长度大于200bp的序列。经过质量过滤, 去除嵌合体序列等, 最终得到的序列用于OTU (operational taxonomic units) 聚类(周天成, 2020; 张琛 等, 2022)。

1.4 数据分析

OTU聚类划分后各筛选一条代表性序列, 通过RDP classifier贝叶斯算法对其进行物种分类注释。将OTU代表序列与GenBank数据库进行比对, 筛选匹配最优的同源序列, 测序结果的相似度划分依据为: 种水平(≥99%)、属水平(97%~99%)、科水平(95%~97%)、目水平(92%~95%)、纲水平(91% ~92%)、门水平(90%~91%)、未鉴定真核生物(<90%)(周天成 等, 2020; 张琛 等, 2022)。去除自身序列和未鉴定到的序列后, 将OTU与代表序列进行多序列比对(CLUSTAL W)后, 通过MEGA X的最大似然法构建系统进化树, 并以大鼠(Rat sp.)为外群, 使用邻接法(Neighbor-Joining法)重复分析1000次获得进化树分支可信度(周天成 等, 2020; 张琛 等, 2022)。生态位宽度和生态位重叠度使用R语言(R 3.6.3)spaa包, Levins生态位宽度计算公式如下:${{B}_{i}}={1}/{{{\sum\nolimits_{j=1}^{r}{\left( {{P}_{ij}} \right)}}^{2}}}\;$, 式中 Bi为第i种的生态位宽度, r表示总OTU种类数, Pij为物种i利用第j种资源的多度。Levins生态位重叠指数计算公式如下: ${{O}_{ik}}={{{\sum\nolimits_{j=1}^{r}{\left( {{P}_{ij}}{{P}_{ki}} \right)}}/{\sum\nolimits_{j=1}^{r}{\left( {{P}_{ij}} \right)}}\;}^{2}}$, 式中Oik为物种i和物种k的生态位重叠系数, Pij和Pkj分别为物种i和物种k利用第j种资源的多度, r表示总OTU种类数(Levins, 1968)。

2 结果与分析

2.1 高通量测序数据

测序结果显示, 三种寄居蟹消化道内容物中总有效序列共155769条, 去除寄居蟹自身序列及相对丰度低于0.1%的序列, 剩余有效食物序列共147295条, 占总有效序列的94.56%。去除未鉴定到的序列, 剩余有效序列中有7.34%鉴定到种, 鉴定到属和科的序列分别占46.72%和40.37%(图2)。根据比对结果, 检测到350个OTU, 去除相对丰度低和未鉴定的OTU, 有13.04%的OTU鉴定到种, 43.48%鉴定到属, 19.57%鉴定到科, 鉴定为目及目以上的OTU占23.91%。
图2 三种寄居蟹食物OTU和序列在各分类水平的比例

Fig. 2 The proportion of food sequence and out (operational taxonomic units) in different taxonomic levels of the three species of hermit crabs

2.2 寄居蟹的食物组成

为了确保结果的准确性, 去除有效序列中无法识别的序列后, 剩余44个OTU, 分属于9个门类, 主要有红藻门(Rhodophyta)、甲藻门(Pyrrophyta)、褐藻门(Phaeophyta)、绿藻门(Chlorophyta)、节肢动物门(Arthropoda)、苔藓动物门(Bryozoa)等(图3)。根据主要类群的总序列数计算相对丰度, 结果显示红藻门是食物中相对丰度最高的门类, 包含12个OTU, 占总食物序列的37.75%。其次为节肢动物门和甲藻门, 分别占总食物序列的21.32%和21.14%。苔藓动物门的含量稍低, 约占总食物序列的9.28%。食物序列中存在少量褐藻门(4.97%)和绿藻门(3.13%)序列。此外还发现了极少量的Chromerida、Ciliophora和Imbricatea, 归类为其他门类(图4)。
图3 基于三种寄居蟹肠道内容物18S rDNA序列构建的系统进化树

Fig. 3 Maximum likelihood tree of 18S rDNA sequence from hermit crab gut contents

图4 三种寄居蟹消化道食物序列的相对丰度(门水平)

a. 寄居蟹总体食物组成; b. 三种寄居蟹分别食物组成

Fig. 4 Relative read abundance of the Gut contents of the three species of hermit crabs (Phylum).

(a) The overall food composition of hermit crabs; (b) the food composition of the three hermit crabs

2.3 食物组成差异

基于OTU结果绘制韦恩图(图5), 结果显示兔足真寄居蟹的食物序列中发现38个OTU, 莫式硬壳寄居蟹的食物序列中发现25个OTU, 沟纹纤毛寄居蟹的食物序列中发现29个OTU。其中仅存在于兔足真寄居蟹的食物序列中OTU共有12个, 莫式硬壳寄居蟹独有OTU仅1个, 沟纹纤毛寄居蟹有4个特有OTU, 三种寄居蟹的食物序列共有OTU有21个。
图5 三种寄居蟹的食物组成OTU差异

Fig. 5 Differences in food composition among the three species of hermit crabs

根据寄居蟹消化道内容物中44个OTUs的相对丰度, 通过公式计算获得营养生态位宽度(表2)。兔足真寄居蟹的摄食区域广泛、食物种类较多, 具有较宽的营养生态位宽度, 为7.67。相比之下, 沟纹纤毛寄居蟹具有较窄的营养生态位宽度, 为2.62, 主要摄食的食物种类较为单一。
表2 三种寄居蟹的营养生态位宽度

Tab. 2 Trophic niches breadth of the three species of hermit crabs

种名 营养生态位宽度
兔足真寄居蟹 Dardanus lagopodes 7.67
莫氏硬壳寄居蟹 Calcinus morgani 4.26
沟纹纤毛寄居蟹 Ciliopagurus strigatus 2.62
兔足真寄居蟹和莫氏硬壳寄居蟹的食物组成中, 红藻门均是第一大门类, 分别占总食物序列的46.14%和51.14%, 主要种类包括耳壳藻科(Peyssonneliaceae)、粉枝藻科(Liagoraceae)、珊瑚藻科(Corallinaceae)、石叶藻科(Lithophyllaceae)、孔石藻科(Porolithaceae)。甲藻门是两种寄居蟹食物组成中的第二大门类, 分别占总食物序列的24.42%和29.89%, 主要种类包括苏斯藻目(Suessiales)、多甲藻目(Peridiniales)、裸甲藻目(Gymnodiniales)、膝沟藻目(Gonyaulacales)、冠甲藻目(Lophodiniales)、原甲藻目(Prorocentrales)。不同的是, 苔藓动物门是兔足真寄居蟹食物组成中的相对丰度排名第三的门类, 占食物组成相对丰度的21.30%, 且仅存在于兔足真寄居蟹的食物组成中, 对应的OTU为裸唇纲的Membranipora sp.; 而莫氏硬壳寄居蟹的食物组成中第三大门类为褐藻门, 主要种类包括网地藻科(Dictyotaceae)和黑顶藻科(Sphacelariaceae), 相对丰度为15.20%(图3)。
不同于以上两种寄居蟹, 沟纹纤毛寄居蟹中相对丰度最高的是节肢动物门, 高达58.45%, 仅包含1个OTU, 且仅存在于沟纹纤毛寄居蟹的消化道内容物中, 即介形纲的弯贝介科(Loxoconchidae)。不考虑节肢动物门, 沟纹纤毛寄居蟹的食物组成和另外两种寄居蟹存在相似性, 仍以红藻门为第一大类群, 其次为甲藻门, 相对丰度分别为20.05%和12.24%, 三种寄居蟹的食物组成中, 绿藻门的相对丰度相差不大, 为2.85%~3.70%。与莫氏硬壳寄居蟹相似, 褐藻门也是沟纹纤毛寄居蟹食物组成的藻类植物中排名第三的门类, 占总食物序列的4.15%。
三种寄居蟹的生态位重叠度均较低(图6), 整体低于0.1; 其中以莫氏硬壳寄居蟹与兔足真寄居蟹间的重叠度相对较高, 其次为莫氏硬壳寄居蟹与沟纹纤毛寄居蟹, 分别为0.071和0.062。而兔足真寄居蟹与沟纹纤毛寄居蟹间的生态位重叠度很低(表3)。
图6 三种寄居蟹食物来源的食物网

物种图片引用自McLaughlin等(2007)

Fig. 6 Networks depicting the main dietary complementary and overlaps of the three species of hermit crabs

表3 寄居蟹间的生态位重叠度

Tab. 3 Niches overlap degree between hermit crabs

寄居蟹种类 兔足真
寄居蟹		 莫氏硬壳
寄居蟹		 沟纹纤毛
寄居蟹
兔足真寄居蟹 — 0.071 0.043
莫氏硬壳寄居蟹 0.071 — 0.062
沟纹纤毛寄居蟹 0.043 0.062 —
红藻门是寄居蟹消化道内容物中最丰富的藻类食物, 包含5个类群, 三种寄居蟹对红藻门食物的摄食倾向不同(图7)。莫氏硬壳寄居蟹主要摄食耳壳藻科(47.40%), 是其食物序列中相对丰度最高的类群, 而沟纹纤毛寄居蟹的红藻门食物中主要为珊瑚藻科(18.03%); 兔足真寄居蟹消化道内容物中最丰富的红藻门食物有两种, 分别为粉枝藻科(25.15%)和珊瑚藻科(13.89%)。
图7 寄居蟹食物组成中主要生物类群的相对丰度

a. 红藻门; b. 甲藻门

Fig. 7 The relative abundance of major groups of organisms in the food composition of hermit crabs.

(a) Phylum Rhodophyta; (b) Phylum Pyrrophyta

寄居蟹消化道内容物藻类食物中的第二大门类为甲藻门, 是包含OTU数量最多的门类, 其主要类群种类丰富, 以目为分类阶元, 主要包括6个类群。三种寄居蟹的消化道内容物中均存在较多苏斯藻目, 相对丰度为8.30%~9.46%; 其次为多甲藻目, 是莫氏硬壳寄居蟹中相对丰度最高的甲藻, 高达11.96%, 兔足真寄居蟹的食物组成中也存在4.70%的多甲藻目。
寄居蟹的食物序列十分丰富, 在门水平上, 总食物序列数大部分被红藻门(37.75%)和甲藻门(21.32%)所占据。依据食物组成的类群比例可以认为, 寄居蟹对藻类食物的摄食选择相似, 倾向于选择红藻门和甲藻门, 摄食少量的绿藻门和褐藻门; 但不同寄居蟹的食物选择有特异性, 莫氏硬壳寄居蟹食物中存在少量的褐藻门(15.20%), 只有兔足真寄居蟹选择摄食苔藓动物门的Membranipora sp., 而沟纹纤毛寄居蟹的食物主要来源于节肢动物门的介形类生物。

3 讨论

寄居蟹是一种广泛分布于热带珊瑚礁区的小型底栖动物, 自然状态下, 寄居蟹食性与其所处环境存在联系, 环境中食物资源变化会引起寄居蟹摄食选择的调整(Schembri, 1982; 周天成, 2020)。研究其自然环境中的食物组成可以深入理解寄居蟹在生态系统中的功能地位, 但目前对于寄居蟹的摄食选择研究主要以解剖镜检和行为观察为主。传统研究方法采样解剖后将消化道内容物进行显微镜镜检鉴定, 耗时长, 且由于食物分解难以准确判断完整食物组成种类(Zhang et al, 2016; Tebbett et al, 2017b), 对不同寄居蟹的食物组成差异和生态功能定位并不完备。本研究采用18S rDNA(真核生物的核糖体小亚基RNA的编码DNA)的DNA条形码分析方法, 选择V4区域进行扩增(周天成 等, 2020)。18s rDNA对比其他几种DNA条形码, 数据库更全、分类更加精确, V4区域是最适合生物多样性评估的可变区之一(Hadziavdic et al, 2014)。对三种寄居蟹的食物测序分析共检测到33种饵料生物, 主要为红藻、甲藻、介形类和苔藓虫, 其中检测到的甲藻、介形类和原生动物的序列, 在以往的研究中极少有报道, 由于甲藻和原生动物在光学显微镜下识别困难, 而介形类经过消化破碎后也难以分辨, 扩展了寄居蟹的食物来源, 也体现了高通量测序技术可以较全面而准确地覆盖寄居蟹的食物谱。

3.1 寄居蟹食性及食物来源差异

一般认为寄居蟹是杂食性生物(Hazlett, 1981), 选择以有机碎屑、大型藻类及其附生动物、小型无脊椎动物和活的或死亡动物组织为食(Caine, 1976; Benvenuto et al, 2003), 本研究结果与其相似。寄居蟹的食性与胃中纵向肌肉间距有关, 纵向肌间距中等的寄居蟹为碎屑食性, 可以排除沙粒和细壳, 间距更大的寄居蟹主要是肉食食性, 不能消化的物质被口器剔除(Benvenuto et al, 2003)。根据食物来源, 主要分为5种摄食机制: 泥食、啃食、滤食、捕食和腐食, 每种寄居蟹会具有一或两种摄食机制(Schembri, 1982)。在检测到的寄居蟹食物类群中, 三种寄居蟹主要以红藻、甲藻、介形类和苔藓虫为食。
在南沙群岛远岸珊瑚礁区(三角礁、仙娥礁和信义礁), 壳状珊瑚藻(crustose coralline algae, CCA)是其底栖藻类群落的优势功能群, 占整体藻类覆盖度的73%, 草皮海藻的覆盖度相对较低(占24%), 仅存在极少量的大型海藻(2%)(廖芝衡, 2021)。礁石表生藻席(epilithic algal matrix, EAM)是一类广泛存在于珊瑚礁区域的底质(Goatley et al, 2011; Smith et al, 2016), 主要由草皮海藻、碎屑颗粒以及在其中活动的小型无脊椎动物组成。由于丝状藻类的复杂结构可以减缓水流, 促进悬浮物堆积, 藻类过度生长会使礁石表生藻席向多沉积物藻类基质或大型藻类转变, 抑制藻类组分的净初级生产力(Tebbett et al, 2020), 不利于珊瑚礁维持稳定, 因此能否有效控制珊瑚礁区藻类生物量是决定珊瑚礁生态系统的关键因素之一。
高通量测序结果显示, 甲藻是三种寄居蟹主要的食物来源之一, 通过测序可以确定主要有12种甲藻。Yihiella yeosuensis是三种寄居蟹中含量均较高的甲藻种类, 是最小的甲藻之一, 可以形成孢囊存在于碎屑中, 已有研究发现广泛分布于韩国沿海地区(Jang et al, 2020)。Y. yeosuensis属于混合营养性, 生长速率较高(Jang et al, 2017a, b), 这可能是其在南沙海域资源较为丰富的原因之一, 使寄居蟹容易从碎屑中获取。Alexandrium sp.、Azadinium dalianense、Biecheleriopsis adriatica、Prorocentrum sp.、Kryptoperidinium foliaceum等甲藻均在中国沿海的表层沉积物中有记录(黄海燕 等, 2009; 康伟 等, 2016; Kang et al, 2018; 刘宇洋, 2020; 王朝晖 等, 2022), 而在以往对寄居蟹的摄食研究中未有报道, 可能由于其在消化道内容物中以碎屑形式存在, 因此传统镜检方法并没有记录。根据已经报道的甲藻毒性测定, 除米氏凯伦藻(Karenia mikimotoi)外, 寄居蟹消化道内容物中主要为无毒甲藻(康伟 等, 2016; 王朝晖 等, 2022)。另外, 在三种寄居蟹的食物中均发现了少量的虫黄藻(1.28%~2.49%), 虫黄藻主要共生于珊瑚体内(徐林通 等, 2018), 也可以营浮游生活(李月 等, 2022)。此外, 摄食珊瑚的鱼类粪便中也含有大量的虫黄藻(Porto et al, 2008; Castro-Sanguino et al, 2012), 推测寄居蟹食物中的虫黄藻可能是水体中滤食或摄食有机碎屑获得。
红藻是寄居蟹藻类食物中比重最高的门类, 具体种类存在差异。兔足真寄居蟹的食物序列中检测到了丰富的Helminthocladia australis, Pneophyllum conicum和Jania sp.。H. australis属于大型藻类, 分布于潮间带区域(Sohrabipoor et al, 2008; 王翔宇 等, 2011), 是本研究中兔足真寄居蟹的主要食物来源之一(25.14%)。食物中发现了丰富的CCA(13.75%), 主要种类有P. conicum、Lithophyllum kotschyanum、Porolithon onkodes, 而其他两种寄居蟹食物组成中CCA的含量仅为极少量(0.04%~2.17%)。兔足真寄居蟹另一重要食物来源为膜孔苔虫(Membranipora sp.), 是我国海洋污损生物之一(张松龄 等, 1995), 也是海带等大型藻类上常见的附生生物(Hurd et al, 2000); 其分布受温度影响, 中国近岸热带海区多样性较高(刘会莲 等, 2016)。在南海海域, 底栖基质主要以CCA为主, 分布着少量的大型藻类, 推测兔足真寄居蟹可能是咬食和捕食性的, 选择以大型藻类、CCA和附生在大型藻类上的苔藓虫为食, 并不倾向于选择包含丝状藻类和有机碎屑的EAM。
莫式硬壳寄居蟹的主要食物来源均为藻类, 且以红藻Peyssonnelia sp.为主, 其他优势种类有褐藻Distromium decumbens、Sphacelaria rigidula和甲藻Pentapharsodinium tyrrhenicum和Karenia mikimotoi, 推测莫式硬壳寄居蟹可能是植食性寄居蟹。Peyssonnelia sp.呈软骨质或钙质, 多固着生长于死珊瑚上(张德瑞 等, 1981); D. decumbens多生长于热带珊瑚礁区礁石表面(Wynne, 2000), 与丝状藻S. rigidula均属于草皮海藻。因此可以认为莫式硬壳寄居蟹主要以草皮海藻为食。
沟纹纤毛寄居蟹的主要食物来源是介形类和红藻Jania sp.。介形类分布较广, 从南海浅海过渡到半深海区域均有分布(蔡慧梅, 1982)。大多数海洋介形类为有机碎屑摄食者(Limén et al, 2002; 廖彤晨 等, 2019), EAM的丝状藻类可以减缓水流, 使有机碎屑堆积其中, 介形类多栖息于EAM中。已有研究发现, Jania sp.是草皮海藻的主要组成之一, 且较为丰富(Wallenstein et al, 2009), 寄居蟹消化道内容物镜检中也有观察到Jania sp.的存在(Benvenuto et al, 2003)。以上结果说明, 沟纹纤毛寄居蟹的摄食方法可能主要是捕食, 选择摄食躲藏在EAM中以有机碎屑为食的介形类和少量草皮海藻。
寄居蟹Clibanarius erythropus常聚集分布在丝状藻类或皮质藻类组成的草皮海藻附近, 研究认为草皮海藻中的小型无脊椎动物和丝状藻类是寄居蟹的食物来源(Benvenuto et al, 2003)。对寄居蟹运动模式的分析发现, 寄居蟹不会在栖息地随机觅食, 并不表现出被动接受的模式(Benvenuto et al, 2003), 本研究中三种寄居蟹的食物差异也体现出对食物的选择倾向。结合生态位重叠度分析发现, 三种寄居蟹的重叠度较低, 摄食选择存在少量竞争, 主要食物的选择有所差异。以上结果可以认为, 莫式硬壳寄居蟹主要以EAM上的草皮海藻和碎屑为食, 是植食性寄居蟹; 沟纹纤毛寄居蟹以EAM中的小型无脊椎动物为主要食物来源, 伴随着一些枝状珊瑚藻和丝状褐藻, 为杂食性寄居蟹; 而兔足真寄居蟹选择摄食CCA、大型藻类及附生其上的苔藓虫, 为杂食性寄居蟹, 与另外两种寄居蟹的生境可能并不重叠。

3.2 寄居蟹的生态功能

研究发现藻类会与珊瑚争夺空间, 抑制珊瑚生长和阻碍珊瑚幼虫的定居(Carpenter, 1986; Box et al, 2007; Ritson-Williams et al, 2014), 使珊瑚礁生态系统生物多样性降低。沟纹纤毛寄居蟹和莫式硬壳寄居蟹的放牧可以控制草皮海藻的高度, 避免高生产力草皮海藻(short productive algal turfs, SPATs)向多沉积物藻类基质(long sediment-laden algal turfs, LSATs)转变。大型藻类可以释放可扩散化合物, 促进微生物活动, 在活珊瑚边缘形成缺氧区介导珊瑚死亡(Smith et al, 2006), 兔足真寄居蟹可以摄食大型藻类, 控制珊瑚礁上的藻类优势, 维持底栖藻类与珊瑚的平衡状态。由于过度捕捞和栖息地退化等影响, 珊瑚礁鱼类数量减少, 寄居蟹作为小型植食性动物, 与植食性鱼类在功能上存在一定程度的重叠, 在藻类去除方面可能发挥更大的作用(Altman-Kurosaki et al, 2018)。
CCA是南沙珊瑚礁区最主要的底栖藻类覆盖物, 一般认为CCA可以诱导珊瑚幼虫的定居和生长, 例如P. onkodes所分泌的多糖和单酰化甘油糖脂是鹿角珊瑚属(Acropora)三种珊瑚的定居诱因(Tebben et al, 2011, 2015)。但并非所有CCA物种都有利于珊瑚幼虫的沉降(Ritson-Williams et al, 2014), 许多地区的研究发现, P. conicum可以过度生长并杀死活珊瑚(Keats et al, 1997; Antonius, 2001), 不利于珊瑚的生长。此外, 一些珊瑚物种更喜欢定居在天然生物膜上, 而不是CCA的碳酸盐表面(Golbuu et al, 2007)。本研究中, CCA是兔足真寄居蟹的主要食物来源之一, 且主要摄食了大量的P. conicum, 因此兔足真寄居蟹可以清除抑制幼虫定居的CCA, 提供更多的生物膜基质, 为珊瑚幼虫在礁石上的附着与生长提供空间。
碎屑食物链是珊瑚礁生态系统中的重要循环, 有机质通过微生物分解成无机成分后需要被生产者利用才能再次进入生物地球化学循环, 碎屑食物链可以将能量直接传递给消费者, 促进珊瑚礁区有机碳的循环。寄居蟹将EAM中的有机碎屑摄入后, 再被更高营养级的动物摄食, 使物质实现再加工。沟纹纤毛寄居蟹和兔足真寄居蟹会选择摄入丰富的动物, 作为次级消费者通过利用次级生产力, 使能量更高效地向上层传递。较高的沉积物负荷会降低藻类的适口性, 阻碍植食性鱼类对藻类的摄食(Tebbett et al, 2017a), 导致藻类覆盖率上升和珊瑚礁退化。寄居蟹可以清理珊瑚礁区的碎屑颗粒, 维护底栖生物群落的稳定性。本研究结果丰富了寄居蟹的食谱, 为研究珊瑚礁区寄居蟹的生态功能及珊瑚礁生态系统的营养物质流动提供了基础信息。

4 结论

寄居蟹的野外食物包括红藻、甲藻、褐藻、绿藻、介形类和苔藓动物, 种类丰富。兔足真寄居蟹为杂食性, 红藻、甲藻和苔藓动物是其最主要的食物来源, 占91.86%; 莫式硬壳寄居蟹属于植食性寄居蟹, 食物来源均为藻类, 多为草皮海藻的组成类群; 沟纹纤毛寄居蟹为杂食性寄居蟹, 以摄食介形类为主, 占58.45%, 剩余食物大多来源于草皮海藻。三种寄居蟹的食性并不相同, 可能在清除珊瑚礁区藻类、促进生产力的高效传递过程中发挥作用。

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