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Journal of Tropical Oceanography >

2023 , Vol. 42 >Issue 6: 120 - 126

DOI: https://doi.org/10.11978/2023019

Marine Biology

Development of gonads with annual cycle in Anlactinia sinensis

  • LI Yunpeng , 1 ,
  • WANG Zhicheng 2 ,
  • ZHANG Long 1 ,
  • ZHANG Wei 3 ,
  • DU Mengda 3 ,
  • SUN Yi 2 ,
  • ZHANG Zhifeng , 1, 3
Expand
  • 1. Key Laboratory of Tropical Aquatic Germplasm of Hainan Province, Sanya Oceanographic Institution, Ocean University of China, Sanya 572024, China
  • 2. Chongben Honors College, Ocean University of China, Qingdao 266100, China
  • 3. College of Marine Life Science, Ocean University of China, Qingdao 266003, China
ZHANG Zhifeng. email:

Copy editor: LIN Qiang

Received date: 2023-02-17

  Revised date: 2023-04-17

  Online published: 2023-04-23

Supported by

Ocean University of China-Student Research Development Program(202110423574X)

Fold

Abstract

The study on animal gonad development can reveal the process of gametogenesis, and evaluate the fertility and source utilization of a species. The Chinese tube anemone Aulactinia sinensis is a dominant species in intertidal zone of the Yellow Sea, China. In this study, we reported characteristics of the gonad development with annual cycle in A. sinensis inhabiting Huiquan Bay, Qingdao. The results showed that A. sinensis is cylindrical in appearance, and the tentacle arrangement of oral disc is 6+6+12+24+48. There are 48 pairs of mesenteries inside the column. A. sinensis is dioecism, and populational ratio of female to male is 1.25: 1. During the reproductive season, all mesenteries can develop into reproductive mesenteries, and form the gonad. According to the characteristics of spermatogenicvesicle, germ cell types, and composition in the mesenteries, the development process of gonads was divided into four stages, and the gamete spawning occurred between May to September. The fecundity of an individual with the oral disc diameter of 3 cm was 188277.91 ± 28861.91. Our findings will provide basic scientific data for studying the source recycling of A. sinensis.

Key words： Aulactinia sinensis; morphology; gonad; annual development; fecundity

Cite this article

LI Yunpeng , WANG Zhicheng , ZHANG Long , ZHANG Wei , DU Mengda , SUN Yi , ZHANG Zhifeng . Development of gonads with annual cycle in Anlactinia sinensis[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2023 , 42(6) : 120 -126 . DOI: 10.11978/2023019

海葵隶属刺胞动物门(Cnidaria)、珊瑚虫纲(Anthozoa)、六放珊瑚亚纲(Hexacorallia), 狭义上主要是指海葵目(Actiniaria)物种(李阳, 2020)。海葵的生殖腺由其柱体内部隔膜特化形成生殖隔膜组成的, 不同物种的生殖隔膜特化时间、特化位置、数量不同, 由此导致其繁殖力存在差异。例如, 樱蕾篷锥海葵(Entacmaea quadricolor)是一种大型海葵, 在香港的尖洲和桥咀洲海域分布有数十万只(Lee et al, 2015)。研究发现, 樱蕾篷锥海葵在生殖季节(3—10月)仅有基盘至柱体中部的隔膜特化为生殖隔膜(Bi et al, 2015)。
海葵的生殖腺和配子发育呈现周期性变化, 通常可以分为四个时期: 增殖期、生长期、成熟期和退化期 (Fujii, 1991; Kensuke et al, 1996; Lombardi et al, 2010; Yoko, 2011)。在冷水海域中生活的海葵, 其配子的成熟期主要集中在夏季, 例如, 纵条矶海葵(Haliplanella lineata)的配子成熟期发生在7—8月(Yoko, 2011)。在热带海域中生活的海葵, 配子的成熟排放时间因物种或海域而异, 例如樱蕾篷锥海葵在南半球的夏秋季节(1—4月), 配子成熟排放(Scott et al, 2009), 在北半球则不同(3—10月)(Bi et al, 2015); 而链珠海葵(Phymanthus pinnulatus)则未表现出周期性的配子排放现象, 即其在为期12个月的研究中没有记录到成熟个体的高峰期(Yong et al, 2021)。国外对于海葵的生殖生物学已经开展了一些研究(Bocharova et al, 2011), 国内在此方面的研究报道有限, 尤其是一些中国特有的海葵物种。
中华管海葵(Aulactinia sinensis) 隶属于海葵科(Actiniidae)、管海葵属(Aulactinia), 栖息于低潮带的泥沙滩中, 是我国黄海海域的优势种(Li et al, 2012; 李阳 等, 2020)。然而, 该物种自2012年被鉴定以来, 涉及生殖相关的研究未见报道, 这些信息的缺失影响了人们对其在海域中的种群动态变化规律以及资源开发和利用的深入探讨。本研究以青岛汇泉湾分布的中华管海葵为研究对象, 通过形态学和组织学技术, 研究了其性腺结构、年周期发育和繁殖力, 旨在揭示中华管海葵在该海域的性腺发育特点、生殖季节和繁殖力, 为了解其资源循环规律和未来可能的开发和利用提供基础数据。

1 材料方法

1.1 实验动物的现场采集

中华管海葵活体样本采自山东省青岛市汇泉湾近岸(36°03′N, 120°20′10″E)。自2020年12月—2021年3月以及2021年9—10月, 每月底取样1次; 2021年4—8月, 每月中旬和下旬各取样1次。选择口盘直径超过3cm的海葵个体, 使用铁铲深入底质内连同其附着基质一起采集, 以免破坏基盘结构, 每次采集5株海葵活体样本。

1.2 实验动物的形态观察

活体样本采集后, 置于盛有生境海水的小桶内, 带回实验室并暂养于玻璃皿中。待其身体呈现完全伸展状态后, 参考陈介康(1986)和杨海萍 等(2015)学者的麻醉方法, 沿海葵周围滴加MnCl2溶液(100g·L-1)至触碰海葵触手不再出现回缩为止, 拍照海葵外部形态。之后, 沿隔膜痕将麻醉完全的海葵纵向剪开, 暴露其内部结构, 拍照、鉴别并计数各类隔膜。

1.3 生殖隔膜组织切片的制备和观察

剪取隔膜, 并按等级分别标记后, 置于Bouin’s液中固定24h; 梯度乙醇(70%、85%、95%、100%)脱水, 每级20min, 再100%乙醇脱水2次, 每次15min; 置无水乙醇与二甲苯(1:1)溶液中5min, 二甲苯透明2次, 每次2min至样本呈半透明; 使用熔点为50℃的石蜡对组织进行浸蜡和包埋, 其中二甲苯和石蜡(1: 1)中浸10min, 石蜡2次, 每次20min; 最后, 组织块被包埋于石蜡中。使用AO轮式切片机制备连续切片, 切片厚度6μm; 将连续切片粘贴于载玻片上, 37℃过夜烘干。使用Masson三色染色试剂盒(SolarbioLIFE SCIENCES)并按照操作指南对切片进行染色, OLMPUS BX43F显微成像系统下观察和拍照。

1.4 繁殖力统计

使用直尺沿海葵口盘中心轴测量口盘直径。以3—7月份组织学上明显可辨识性别的海葵作为可育个体, 统计它们的口盘平均直径。以7月份成熟排放期的雌海葵作为实验材料, 随机选择3株口盘直径大于3cm的海葵进行繁殖力统计。每株海葵选择10条初级生殖隔膜, 使用游标卡尺测量它们的长、宽和高, 按照长方体计算所选生殖隔膜的体积。从每只海葵组织切片中随机选取3条初级生殖隔膜, 使用目微尺在每条隔膜切片中随机测量30个卵细胞直径, 计算每个卵细胞的体积并得出平均体积。按照公式S=Vc /Vs(S: 卵母细胞数量; Vc: 初级生殖隔膜平均体积; Vs: 卵细胞平均体积), 计算每条雌性初级生殖隔膜内卵细胞的数量。

2 结果

2.1 中华管海葵的形态学特征

中华管海葵呈圆柱状, 由口盘、柱体和基盘构成(图1a—d), 具有海葵的普遍形态特征。口盘发达, 呈圆盘形(图1b)。口盘中央是口, 口缘锯齿状, 偶见斑点。口盘上和口盘边缘分布有触手, 共96条(图1c)。触手形态相似, 其上分布了数量和大小不等的白色斑点, 个别触手在根部成对形成大的白色斑块。这些触手在口盘中分五层排列, 其排列方式为6+6+12+24+48=96条。从近口侧向远口侧依次为: 第一、二层均为6条触手, 触手呈翘起状态; 第三层触手微微翘起, 共12条; 第四层触手比第三层稍向外侧, 共24条; 第五层触手共48条, 全部向外侧平伸出去。
图 1 中华管海葵(A. sinensis)的外部形态

a. 侧面观; b. 顶面观, 示口盘结构; c. b中红框区域的放大, 1—5表示第一至第五层触手; d. 基盘

Fig. 1 External morphology of Aulactinia sinensis. (a) Lateral view; (b) apical view showing the oral disc; (c) enlargement of red box area in (b); (d) basal disc; (1-5) tentacles of 1-5 layers

柱体位于口盘和基盘(图1d) 之间, 其体表具有纵向排列的疣状突起, 共48列, 其中近口盘一端的突起更明显。个体伸展时, 柱体表面可见隔膜痕。将海葵沿隔膜痕纵剖展开, 暴露其内部结构。带有褶皱的口道从口的位置发出, 一直向下延伸, 末端游离于消化循环腔。剪开口道可见口道上两条对称分布的口道沟(图2a)。海葵的隔膜由体壁发出, 伸向消化循环腔内, 末端游离。中华管海葵的隔膜共48对, 划分为四类(图 2b)。其中指向隔膜2对, 每对指向隔膜一端与每条口道沟游离端相接, 另一端延至基盘; 初级隔膜10对, 位置偏向柱体下半部, 在成熟期个体中该类隔膜饱满, 其内充满生殖细胞; 次级隔膜12对, 位于每对初级隔膜以及初级隔膜和口道沟之间, 但位置居于柱体中部, 自2月份此类隔膜开始转成生殖隔膜, 至成熟期此类生殖隔膜与初级生殖隔膜饱满度相近; 三级隔膜24对, 位于每对初级隔膜或者次级隔膜之间, 每对三级隔膜一端起始于口盘, 另一端伸向柱体, 生殖排放期的三级隔膜中均可见成熟的配子, 但其长度远远短于初级和次级隔膜, 并且口盘直径小于3cm的个体, 其三级隔膜有时可能因发育不完全, 不能清晰辨识到48条。
图 2 中华管海葵的内部结构

a. 具口道壁的消化循环腔; b. 去除口道壁的消化循环腔。1: 触手; 2: 口道沟; 3: 口道壁; 4: 初级隔膜; 5: 次级隔膜; 6: 三级隔膜; 7: 特化后生殖腺; 8: 隔膜丝; 9: 体壁; 10: 指向隔膜

Fig. 2 Internal structure of Aulactinia sinensis. (a) Gastrovascular cavity with stomodaeum wall; (b) gastrovascular cavity without stomodaeum wall. (1) tentacle; (2) stomodaeum groove; (3) stomodaeum wall; (4) primary mesentery; (5) secondary mesentery; (6) tertiary mesentery; (7) specialized reproductive mesentery; (8) mesenterial filament; (9) wall; (10) directive mesentery

2.2 中华管海葵的生殖腺发育和繁殖力

2.2.1 生殖腺年周期发育特征

中华管海葵为雌雄异体, 生殖腺由生殖隔膜组成, 生殖隔膜则是含有生殖细胞的隔膜特化而成。本实验观察, 口盘直径大于3cm的中华管海葵在生殖季节所有隔膜均可发育成为生殖隔膜。根据生殖隔膜中精小叶的演化、生殖细胞种类和组成, 中华管海葵的生殖腺发育划分为四个时相, 分别为增殖期、生长期、成熟排放期、休止期, 具体描述如下。
1) 增殖期: 12—2月。本实验最早在2020年12月的样本中观察到中华管海葵初级隔膜中胶层中零星分布的精原细胞, 直径约为2μm (图3a); 在2021年2月的生殖隔膜中, 精原细胞的数量明显增多, 部分精原细胞聚集形成外被中胶层的精小囊(直径在10~2μm之间), 此阶段精小囊分散于中胶层中, 每个精小囊中以精原细胞和精母细胞为主(图3b)。最早在2021年1月的隔膜中胶层中观察到卵原细胞, 平均直径为5μm (图4a); 至2月的样本中, 生殖隔膜的局部区域可见初级卵母细胞(直径约20μm), 每个卵母细胞外包被薄层中胶层(图4b)。
图 3 中华管海葵雄性生殖隔膜组织学结构的年周期变化

a. 12月; b. 2月; c. 3月; d. 4月; e. 7月; f. 11月。G: 胃层; Gm: 生殖隔膜; M: 中胶层; Mf: 隔膜丝; Mg: 接近中胶层的生殖细胞; R: 弥散性牵引肌; Sc: 精母细胞; Sg: 精原细胞; St: 精细胞; Sv: 精小囊; Sz: 精子

Fig. 3 Histological structure of the reproductive mesenteries with annual cycle in Aulactinia sinensis males. (a) December; (b) February; (c) March; (d) April; (e) July; (f) November. G: gastrodermis; Gm: genital mesentery; M: mesoglea; Mg: germ cell close with mesoglea; Mf: mesenteric filamen; R: diffuse mesenterial retractor muscle; Sc: spermatocyte; Sg: spermatogonium; St: sperm cell; Sv: spermatogenicvesicle; Sz: sperm

图4 中华管海葵雌性生殖隔膜组织学结构的年周期变化

a. 1月; b. 2月; c. 5月; d. 7月; e.10月; f. 11月。G: 胃层; Gm: 生殖隔膜; M: 中胶层; N: 细胞核; Nu: 核仁; Oc: 卵母细胞; Ol: 卵巢小叶; Oo: 卵原细胞

Fig. 4 Histological structure of the reproductive mesenteries with annual cycle in Aulactinia sinensis females. (a) January; (b) February; (c) May; (d) July; (e) October. (f) November. G: gastrodermis; Gm: genital mesentery; M: mesoglea; N: nucleus; Nu: nucleolus; Oc: oocyte; Ol: ovarian lobule; Oo: oogonium.

2) 生长期: 雄性3—4月, 雌性3—6月。3月份的雄性个体生殖隔膜中, 精小囊数量明显增多, 形状呈梭形或长条形(图3c); 发育至4月份, 精小囊的直径在50~90μm之间, 充满于中胶层中 (图3d), 每个精小囊中包含了大量精母细胞和少量精细胞(图3d小图)。 生长期的雌性个体, 其生殖隔膜中的生殖细胞均处于初级卵母细胞阶段, 并且卵母细胞伴随卵黄合成量的增加, 体积迅速增大, 直径由3月份的30μm增加至5月份的90μm (图4c)。
3) 成熟排放期: 雄性5—7月, 雌性7—9月。5月份的雄性个体生殖隔膜中精小囊的体积进一步增大至成熟阶段, 持续至7月份时精小囊即将或者正在进行排放, 其平均直径达117.10μm (图3e)。成熟精小囊内边缘是数层较大的精母细胞, 向内是排列紧密、体积较小的精细胞和精子, 它们呈束状排列, 由精小囊中心部位向一侧延伸; 成熟精子的头部呈三角形(图3e小图), 它们将从精小囊束端胃层较薄处排出(图3e)。本实验首先在7月的样本中观察到雌性成熟的生殖隔膜, 此时大量卵母细胞(最大直径可达约125μm)充满其中, 它们相互挤压并使胃层变的极薄(图4d); 成熟的卵母细胞将冲破隔膜胃层, 进入消化循环腔, 再由出口处排出; 10月的个体中依然可以看到生殖隔膜内残存的少量卵母细胞(图4e)。
4) 休止期: 本实验从7月以后的样本中, 再没有采集到雄性海葵, 因此确定雄性海葵的休止期从7月份以后一直持续至11月结束(图3f)。雌性个体在10月的个别生殖隔膜中尚存在少量未成熟的卵母细胞, 11月的隔膜中卵母细胞完全消失(图4f), 由此确定雌性个体的休止期应为10—12月。当个体进入休止期, 所有生殖隔膜恢复成为普通隔膜(图3、4)。

2.2.2 中华管海葵繁育力评估

本实验全年共采集和解剖中华管海葵样本62株, 其中可育个体36株, 雌雄比为1.25: 1(雌性个体20株, 雄性个体16株)。选择7月份3株海葵(口盘直径大于3cm)的30条初级生殖隔膜, 计算其单条生殖隔膜怀卵量约为18万粒(表1)。中华管海葵所有隔膜的总体积约7cm3, 其中初级隔膜总体积3cm3, 约占所有隔膜的43%; 口盘直径3cm以上的中华管海葵在生殖季节所有隔膜均可转变为生殖隔膜, 由此计算单个个体平均怀卵量高达300多万粒。
表1 中华管海葵的繁殖力

Tab. 1 The fecundity of Aulactinia sinensis

统计指标 平均值±标准差 相对范围
可育口盘直径/cm (n=36) 3.81±0.95 2.30~6.00
卵细胞直径/μm (n=3) 96.63±9.85 74.74~125.32
单条初级隔膜怀卵量/个 (n=30) 188277.91±28861.91 115255.94~233263.63

3 讨论

海葵隶属刺胞动物, 是一类结构简单的低等动物。海葵内部是一个大的消化循环腔, 柱体内部分布了许多由内胚层细胞分化而成的体壁胃层向腔内突出形成的隔膜, 由隔膜围绕口道壁形成的胃腔具有消化、吸收食物的功能(李霞 等, 2004)。海葵没有专门的生殖腺, 其生殖腺是在生殖季节由隔膜特化形成的。本研究观察, 中华管海葵柱体内隔膜共48对, 分为指向隔膜(2对)、初级隔膜(10对)、次级隔膜(12对)和三级隔膜(24对), 这符合六放珊瑚亚纲动物的特点, 即隔膜数量呈6或6的倍数。隔膜的长度、数量以及是否能够特化为生殖隔膜, 不同物种间存在差异(李元超 等, 2009; Bi et al, 2015)。中华管海葵的怀卵量十分可观, 仅单条初级生殖隔膜内平均怀卵量高达18万, 而在同为刺胞动物的澄黄滨珊瑚(Porites lutea)、大管孔珊瑚(Goniopora djiboutiemsis)、丛生盔形珊瑚(Galxea fascicularis)中, 研究发现, 除澄黄滨珊瑚单条生殖腺平均怀卵量仅为3个外, 其他珊瑚单条生殖腺怀卵量均为10余粒(申玉春 等, 2014)。表明中华管海葵的怀卵量巨大, 这可能是该物种在取样海域形成优势种的原因之一。
刺胞动物生殖细胞的胚层来源因类别不同而异。水螅纲动物的生殖细胞通常起源于外胚层, 而钵水母纲和珊瑚虫纲动物的生殖细胞通常起源于内胚层(Alexander, 1985; Eckelbarger et al, 2008; Bocharova et al, 2011; Bocharova, 2016)。本研究最早在12月(雄性)和1月(雌性)的中华管海葵初级隔膜中观察到位于胃层(内胚层发育而来)的生殖细胞, 并在之后的样本中观察到这些生殖细胞逐渐迁移并聚集于隔膜的中胶层中, 在此完成配子的发生过程, 这一发育特征与樱雷篷椎海葵(Scott et al, 2009; Bi et al, 2015)以及其他海葵(如襟疣海葵Anthopleura elegantissima、北美草莓海葵Urticina lofotensis、等指海葵Actinia equina等)相似(Jennison et al, 1979; Wedi et al, 1983; Carter et al, 1989), 具有典型的海葵配子起源和发生的特点。Moiseeva等(2017)报道, 星状海葵(Nematostella vectensis)的生殖细胞在进入中胶层区域后会被粘液腺细胞等辅助细胞包围。本实验未观察到中华管海葵类似的现象(图4a)。
中华管海葵雌性个体早在1月份的初级隔膜胃层和中胶层中便出现卵原细胞, 表明由此时开始其初级隔膜便启动了向生殖隔膜的特化。然后, 这些生殖细胞经过数月(1—4月)的配子发生, 至5月份陆续成熟。此外, 中华管海葵雌雄配子的成熟并不是完全同步, 其中雌性配子的成熟较雄性滞后2个月的时间。这一现象在细指海葵(Metridium senile)中也被报道, 其精子的发生高峰期在春季到夏季, 而卵子发生高峰期在秋季(Lombardi et al, 2010)。雌雄配子成熟不同步以及分批排卵现象是海洋动物常见的现象, 通常认为较早成熟排放的雄配子可能具有诱导雌性个体配子排放的作用(Clark et al, 1974)。然而, Shlesinger等(2019)报道, 造礁石珊瑚的产卵是同步化的, 如果打破这种同步化, 将严重影响珊瑚礁的补充和生态修复。

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