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Journal of Tropical Oceanography >

2024 , Vol. 43 >Issue 6: 104 - 113

DOI: https://doi.org/10.11978/2023178

Marine Biology

Characteristics of carbon and nitrogen stable isotopes of major fish species in coral reefs of the Nansha Islands in spring 2023

  • QIU Xingyu , 1, 2 ,
  • LIU Qingxia 2 ,
  • CHEN Zuozhi 1, 2 ,
  • CAI Yancong 2 ,
  • HUANG Honghui , 1, 2, 3
Expand
  • 1. College of Fisheries and Life Science, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China
  • 2. South China Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Guangdong Provincial Key Laboratory of Fishery Ecology and Environment, Guangzhou 510300, China
  • 3. Sanya Tropical Fisheries Research Institute, Sanya 572018, China
HUANG Honghui. email:

Editor: LIN Qiang

Received date: 2023-11-27

  Revised date: 2024-01-12

  Online published: 2024-01-24

Supported by

Central Public-interest Scientific Institution Basal Research Fund, CAFS(2023TD15)

Fund of Guangdong Provincial Key Laboratory of Fishery Ecology and Environment(FEEL-2022-9)

Central Public-interest Scientific Institution Basal Research Fund, South China Sea Fisheries Research Institute, CAFS(2021SD03)

Financial Fund of the Ministry of Agriculture and Rural Affairs, P.R. China(NFZX2021)

Fold

Abstract

To investigate the trophic structure characteristics of the main fish species in the coral reefs of the Nansha Islands, twenty three fish species were collected from waters of the Yongshu Reef and Meiji Reef during the spring of 2023, and the stable isotopes of carbon and nitrogen of fish were measured and used to analyze their trophic structure, and a trophic level spectrum was constructed for the fish. The δ13C and δ15N values of fish from the Yongshu Reef ranged from -18.74‰ to -14.33‰ and 5.96‰ to 9.37‰, with an average value of (-16.33±1.28)‰ and (8.46±0.48)‰, respectively. The δ13C and δ15N values of fish from the Meiji Reef ranged from -18.01‰ to -12.70‰ and 7.31‰ to 8.82‰, with an average value of (-15.02±1.53)‰ and (8.21±0.93)‰, respectively. The δ13C values of fish from the Yongshu Reef and Meiji Reef showed significant differences, indicating a wider food source for fish in the Meiji Reef. However, there was no significant difference in the δ15N values of fish between the two the reefs, indicating no difference in trophic structure composition between them. Cluster analysis based on the values of carbon and nitrogen stable isotope of fish divided the fishes from the two reefs into the benthic fish group and the mixed group of benthic and pelagic fishes. The trophic groups in the Meiji Reef were more vaguely defined, with evident feeding competition among carnivorous fishes. The trophic levels of fish from the Meiji Reef and the Yongshu Reef were (2.79-3.23) and (2.39-3.39), respectively. Both coral reefs were dominated by carnivorous fish at medium and low trophic levels. Most carnivorous fish were in relatively narrow ecological niches. These results suggest that the fish from the coral reefs of the Nansha Islands had a more complex trophic structure composition, wider food sources and lower community redundancy, compared with the fish from coastal tropical and subtropical bays. This study provides basic data and scientific basis for the protection and sustainable management of fishery resources in the coral reef waters of the Nansha Islands.

Key words： coral reefs; fish; carbon and nitrogen stable isotopes; trophic structure

Cite this article

QIU Xingyu , LIU Qingxia , CHEN Zuozhi , CAI Yancong , HUANG Honghui . Characteristics of carbon and nitrogen stable isotopes of major fish species in coral reefs of the Nansha Islands in spring 2023[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2024 , 43(6) : 104 -113 . DOI: 10.11978/2023178

珊瑚礁生态系统的特点是生物多样性丰富, 多种生物组成的交叉食物链形成复杂的食物网, 但目前获取的物种群落营养结构信息还较为有限(Link, 2002)。近年来, 碳氮稳定同位素技术广泛应用于示踪生物的食源和分析生物在食物链中的营养位置, 为探究生物的空间分布特征及评估其在海洋生态系统中物质和能量传递中的作用提供了强有力的工具(Layman et al, 2012; Davis et al, 2015; Briand et al, 2016; Le Bourg et al, 2018)。传统胃含物分析法通过定量分析生物食性只反映其短期内摄食的物种, 具有一定局限性(Rogers et al, 2006), 而稳定同位素技术不受时空变化影响, 能准确反映生态系统中生物长期生命活动的营养信息(Michener et al, 1994), 是国内外众多学者开展海洋生态系统食物网结构和功能研究的重要手段之一。在热带和亚热带珊瑚岛礁鱼类群落食物网中, 消费者的摄食策略会因体型大小和随季节变动而变化的资源可利用性而发生变化, 进而影响营养级间的能量传递(Layman et al, 2005; Cummings et al, 2010)。相关学者应用氮稳定同位素的富集特性分析珊瑚礁鱼类体型与营养位置的关系, 有的表现出正相关或者弱相关, 但也有研究发现两者关联不大(Matley et al, 2017; Le Bourg et al, 2018; Fey et al, 2021; Skinner et al, 2022); 万山群岛黄斑篮子鱼(Siganus oramin)的氮稳定同位素比值与体长呈正相关, 云斑海猪鱼(Halichoeres nigrescens)则表现为负相关(石娟 等, 2023); 三亚蜈支洲岛海洋牧场珊瑚礁区域稳定同位素聚类结果表明, 渔业生物主要由4种营养类群组成 (尹洪洋 等, 2022)。还有研究综合运用碳氮稳定同位素技术和胃含物法分析海洋鱼类的摄食生态及营养结构组成, 发现两种方法提供的信息能相互补充, 有助于精细化阐释鱼类的食物来源、营养层次等方面(Young et al, 2018; 王静 等, 2021; 徐雯 等, 2022)。碳氮稳定同位素技术对分析海洋生态系统食物网结构组成和功能起到关键作用, 为胃含物分析法的不足提供了补充(Rogers et al, 2006; Koenigs et al, 2015)。
永暑礁和美济礁是我国南沙群岛的重要组成部分, 属于典型热带珊瑚岛礁, 珊瑚礁生物多样性丰富, 《南沙群岛珊瑚礁鱼类生态图册》共记录301种珊瑚礁鱼类, 隶属于143属46科(刘胜 等, 2021)。近年来, 我国对南沙珊瑚岛礁的资源开发利用十分重视, 先后在美济礁潟湖区开展了鱼类和贝类的养殖(何志成, 2001; 陈明强 等, 2018)。目前关于南沙海域珊瑚礁鱼类研究主要集中于群落结构组成、某种鱼类的摄食生态和鱼类资源变动等方面(张俊 等 2021; 王腾 等, 2022; 周天成 等, 2022), 鱼类群落营养结构组成的相关研究较少。基于此, 本文应用碳氮稳定同位素技术对永暑礁和美济礁主要鱼类的营养结构组成进行分析, 比较两个珊瑚岛礁的肉食性优势种鱼类的食源差异, 并构建鱼类的营养级连续谱, 旨在为南沙珊瑚岛礁渔业资源的保护和可持续管理提供基础资料和科学参考依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域

永暑礁和美济礁是我国南海南沙群岛重要的珊瑚岛礁, 永暑礁是一座半开放型的珊瑚环礁, 东西跨度达到25km, 南北宽约6km, 占地约110km2 (Tang et al, 2018)。美济礁属于准封闭的椭圆环礁, 潟湖区能与邻近海域进行海水交换。美济礁的东西跨度约9km, 南北宽约6km, 潟湖区面积约30.62km2 (赵焕庭 等, 1992)(表1)。
表 1 南沙珊瑚岛礁永暑礁和美济礁站点

Tab. 1 The site of Yongshu Reef and Meiji Reef in Nansha coral island reefs

研究区域 经纬度 珊瑚礁类型
永暑礁 9°32′—9°42′N, 112°52′—113°04′E 半开放型珊瑚环礁
美济礁 9°52′—9°56′N, 115°30′—115°35′E 准封闭的椭圆环礁

1.2 样品采集

样本由中国水产科学研究院南海水产研究所的科考船“南锋”号在2023年春季进行资源调查时采集, 采样区域为永暑礁和美济礁的潟湖区, 采样方式采用手钓和地笼。调查船总吨位为1537t, 主机功率为1920kw, 作业水深在10~30m。样品采集后拍照记录, 然后置于-20℃环境下低温保存。返回实验室后, 将鱼类样品解冻、清洗干净, 对鱼类的生物学参数进行测定, 并参考《南沙群岛珊瑚礁鱼类生态图册》(刘胜 等, 2021)进行种类鉴定。

1.3 样品处理与碳氮稳定同位素测定

鱼类样品解冻后, 取其第一背鳍下方背部肌肉, 放置真空冷冻干燥机中干燥48h后取出, 然后使用玛瑙研钵进行研磨至粉末状, 粉末状样品过80目筛绢后放置干燥器中保存待测。采用型号Flash2000型元素分析仪和Delta V同位素质谱仪联用技术对样品的碳氮稳定同位素进行测定。碳氮稳定同位素比值计算公式为
$\delta\mathrm{X}(\%)=(R_{\mathrm{sample}}/R_{\mathrm{standard}}-1)\times1000$
式中: δX(‰)表示碳稳定同位素比值(δ13C)或氮稳定同位素比值(δ15N); Rsample表示样品的同位素比值(13C/12C或15N/14N), Rstandard表示标准物质的同位素比值, 本研究以蛋白质标准物质 B2155-114859 (δ13C=-26.98‰, δ15N=5.94‰)为标准。同时为了确保实验结果的准确性和仪器的稳定性, 每测10个样品加测1个标准样, 同位素样品的测定在中国科学院南海海洋研究所完成。

1.4 数据处理与分析

采用R语言、SPSS25进行数据的处理和图形的制作。通过独立t检验比较不同鱼类的δ15N和δ13C值的差异性水平, P<0.05表示具有显著性差异。采用R 语言绘制鱼类的等级聚类树状图, 根据肉食性鱼类的δ13C与δ15N值, 对岛礁鱼类营养组群进行划分。此外, 绘制稳定同位素贝叶斯标准椭圆图, 分析表征珊瑚礁鱼类营养结构组成的6个度量指标参数(community-wide metrics)(Layman et al, 2007)。
鱼类营养级(trophic level)计算公式:
$TL=({{\delta }^{15}}{{N}_{consumer}}-{{\delta }^{15}}{{N}_{baseline}})\text{/}\Delta {{\delta }^{15}}N+\lambda $
式中: δ15Nconsumer表示鱼类的δ15N值; δ15Nbaseline为该海域内基线生物的δ15N值。λ=2 时, δ15Nbaseline为初级消费者的δ15N值。本研究的δ15Nbaseline选取南海南部浮游动物的平均δ15N值(刘华雪 等, 2015), 取值4.6‰。∆δ15N表示相邻营养级间的富集值, 取值3.4‰(Post, 2002)。

2 结果与分析

2.1 珊瑚礁鱼类种类组成

本次调查共采集珊瑚礁鱼类23种, 隶属3目14科20属, 分别为鲈形目12科15属17种, 金眼鲷目1科2属3种, 鲀形目1科3属3种。美济礁鱼类11种, 分别为鲈形目8科10属10种, 鲀形目1科1属1种; 永暑礁鱼类15种, 分别为鲈形目8科9属10种, 金眼鲷目1科2属3种, 鲀形目1科2属2种。
鱼类的体长范围为78~192mm, 体长最小鱼类是永暑礁的黑边九棘鲈(Cephalopholis spiloparaea), 体长最大鱼类为永暑礁的银篮子鱼(Siganus argenteus)。根据食性划分, 本次调查鱼类可分为肉食性、杂食性和植食性(刘胜 等, 2021; 周天成 等, 2022), 其中肉食性鱼类主要食物来源为鱼类、底栖生物等; 杂食性鱼类主要摄食藻类、底栖生物和鱼类等; 植食性鱼类主要摄食藻类(表2)。
表2 南沙群岛主要珊瑚礁鱼类的碳氮稳定同位素比值和基本信息

Tab. 2 Carbon and nitrogen stable isotope ratios and basic information of the main fish species in the Nansha coral island reefs

珊瑚礁 代码 种类 科 属 δ13 C/‰ δ15 N/‰ 体长范围/mm 食性 主要食物来源
美济礁 1 单带尖唇鱼
Oxycheilinus unifasciatus		 隆头鱼科 尖唇鱼属 -15.13±0.22 8.55±0.13 140~145 肉食性 鱼类、甲壳类
2 红裸颊鲷
Lethrinus rubrioperculatus		 裸颊鲷科 裸颊鲷属 -14.22±0.07 7.91±0.06 154 肉食性 鱼类、底栖生物
3 蜂巢石斑
Epinephelus merra		 鮨科 石斑鱼属 -14.89±0.11 8.23±0.13 124~127 肉食性 鱼类、小虾
4 横带唇鱼
Cheilinus fasciatus		 隆头鱼科 尖唇鱼属 -15.68±0.21 7.31±0.01 134 肉食性 底栖生物
5 犬牙锥齿鲷
Pentapodus caninus		 金线鱼科 锥齿鲷属 -18.01±0.18 8.45±0.13 133 肉食性 小鱼、浮游动物
6 三带副绯鲤
Parupeneus trifasciatus		 羊鱼科 副绯鲤属 -15.27±0.02 8.49±0.01 143~152 肉食性 鱼类、底栖生物
7 三带眶棘鲈
Scolopsis trilineata		 眶棘鲈科 眶棘鲈属 -13.04±0.16 7.76±0.15 198 肉食性 鱼类、底栖生物
8 四线笛鲷
Lutjanus kasmira		 笛鲷科 笛鲷属 -13.7±0.25 8.82±0.02 145 肉食性 鱼类、底栖生物
9 尾纹九棘鲈
Cephalopholis urodeta		 鮨科 石斑鱼属 -16.52±0.08 8.72±0.12 92~126 肉食性 鱼类、甲壳类
10 黄尾梅鲷
Caesio cuning		 乌尾鮗科 梅鲷属 -12.7±0.01 7.62±0.04 170 肉食性 浮游动物
黄鳍多棘鳞鲀
Sufflamen chrysopterus		 鳞鲀科 鳞鲀属 -16.05±0.04 9.219±0.17 152 杂食性 鱼类、藻类、底栖生物
永暑礁 11 斑尾拟鲈
Parapercis hexophthalma		 拟鲈科 拟鲈属 -14.33±0.05 8.24±0.08 146~149 肉食性 底栖生物、浮游动物
12 红裸颊鲷
Lethrinus rubrioperculatus		 裸颊鲷科 裸颊鲷属 -14.79±0.12 8.32±0.12 208 肉食性 鱼类、底栖生物
13 黑边九棘鲈
Cephalopholis spiloparaea		 鮨科 石斑鱼属 -16.74±0.09 8.7±0.07 78~104 肉食性 鱼类
14 黑鮨棘鳞鱼
Sargocentron diadema		 金鳞鱼科 棘鳞鱼属 -15.75±0.2 9.37±0.1 127 肉食性 鱼类、底栖生物
15 灰鳍异大眼鲷 Heteropriacanthus cruentatus 大眼鲷科 异大眼鲷属 -18.74±0.19 8.65±0.06 95~141 肉食性 鱼类、底栖生物
16 金带齿颌鲷
Gnathodentex aureolineatus		 裸颊鲷科 裸颊鲷属 -14.86±0.08 9.2±0.04 127~158 肉食性 鱼类、底栖生物
17 孔锯鳞鱼
Myripristis kuntee		 金鳞鱼科 棘鳞鱼属 -17.12±0.08 8.86±0.04 83~114 肉食性 底栖生物
18 棘眼天竺鲷
Apogon fraenatus		 天竺鲷科 天竺鲷属 -15.57±0 8.76±0 108 肉食性 底栖生物
19 三带副绯鲤
Parupeneus trifasciatus		 羊鱼科 副绯鲤属 -16.18±0.06 8.57±0.06 111~145 肉食性 鱼类、底栖生物
20 双线尖唇鱼
Oxycheilinus digramma		 隆头鱼科 尖唇鱼属 -16.5±0.08 8.56±0.21 180~192 肉食性 底栖生物
21 尾斑棘鳞鱼
Sargocentron caudimaculatum		 金鳞鱼科 棘鳞鱼属 -16.16±0.04 9.11±0.03 154 肉食性 鱼类、底栖生物
22 尾纹九棘鲈
Cephalopholis urodeta		 鮨科 石斑鱼属 -16.59±0.06 8.67±0.07 91~112 肉食性 鱼类、甲壳类
波纹钩鳞鲀
Balistapus undulatus		 鳞鲀科 鳞鲀属 -15.23±0.17 9.27±0.14 175 杂食性 藻类、底栖生物、鱼类
黑边角鳞鲀
Melichthys vidua		 鳞鲀科 鳞鲀属 -17.91±0.12 6.77±0.06 140~147 杂食性 藻类、底栖生物、鱼类
银篮子鱼
Siganus argenteus		 篮子鱼科 篮子鱼属 -18.14±0.09 5.96±0.24 190~192 植食性 藻类

2.2 鱼类碳氮稳定同位素特征

基于两个珊瑚岛礁鱼类的δ13C和δ15N值绘制稳定同位素双位图和贝叶斯椭圆图, 对比分析两个珊瑚岛礁的碳氮稳定同位素比值差异。美济礁鱼类的δ13C值范围为-18.01‰~-12.70‰, 均值为(-15.02±1.53)‰; δ15N值范围为7.31‰~8.72‰, 均值为(8.21±0.48)‰。永暑礁鱼类的δ13C值范围为-14.33‰~-18.74‰, 均值为(-16.33±1.28)‰; δ15N值范围为5.96‰~9.37‰, 均值为(8.46±0.93)‰。检验结果显示美济礁和永暑礁鱼类的δ13C值有显著性差异(P<0.05), 而δ15N值差异不显著(图1), 说明美济礁和永暑礁鱼类群落的食物来源差异较大, 但营养层次组成却较相似。
图1 永暑礁和美济礁鱼类的δ13C和δ15N值的双位图

椭圆表示95%置信区间的贝叶斯椭圆

Fig. 1 The stable isotope biplots of the δ13C and δ15N value of the fish in Yongshu Reef and Meiji Reef

2.3 鱼类碳氮稳定同位素聚类分析

基于碳氮稳定同位素比值, 对美济礁和永暑礁的肉食性鱼类进行聚类分类。分析结果显示, 在1.75的欧氏距离上可以将美济礁和永暑礁的肉食性鱼类分为两个营养组群(图2), 分别为底栖性鱼类营养组群(主要以底栖生物为食)和底栖性、游泳性鱼类混合营养组群(主要以鱼类、底栖生物为食)。由聚类结果可知, 两个珊瑚岛礁的肉食性鱼类均有两条主要摄食途径, 但美济礁的底栖性鱼类与游泳性鱼类组群划分模糊, 说明美济礁的肉食性鱼类存在明显的摄食竞争情况。
图2 南沙珊瑚岛礁鱼类碳氮稳定同位素比值的聚类分析图

Fig. 2 Cluster analysis diagram of the carbon and nitrogen stable isotope ratios of fish in the Nansha coral island reefs

2.4 珊瑚礁鱼类营养级连续谱

本研究基于氮稳定同位素比值构建了永暑礁和美济礁的主要鱼类的营养级连续谱(图3)。结果显示, 美济礁鱼类的营养级范围为2.79(横带唇鱼)~ 3.23(四线笛鲷), 平均值为(3.05±0.14); 永暑礁鱼类的营养级范围为2.39(银篮子鱼)~3.39(黑鮨棘鳞鱼), 平均值为(3.13±0.27)。综合分析永暑礁和美济礁鱼类营养级连续谱的结果, 处于3.0~3.5范围的鱼类为20种, 处于2.0~3.0范围的为6种。两个珊瑚岛礁的鱼类均以肉食性鱼类为主, 大部分肉食性鱼类处于较窄的生态位范围内, 且以中、低营养级的种类为主。
图3 永暑礁和美济礁主要鱼类的营养连续谱

Fig. 3 The nutritional trophic spectrum of the main fish species in the Yongshu Reef and Meiji Reef

2.5 鱼类营养结构度量参数

基于鱼类的δ13C和δ15N值, 应用R语言软件分析得出珊瑚礁鱼类群落的6个营养结构指标(表3)。
表3 永暑礁和美济礁主要鱼类群落营养结构指标参数

Tab. 3 The index parameters of trophic structure of the main fish communities in Yongshu Reef and Meiji Reef

参数指数 含义 美济礁 永暑礁
δ15N范围(δ15N range, NR) 指示生态系统中营养长度和多样性 1.51 3.41
δ13C范围(δ13C range, CR) 指示食物来源多样性 5.32 4.42
凸包总面积(total area, TA) 表示食物网中营养多样性的总程度 5.15 8.40
到质心平均距离(average distance of centroid, CD) 根据每个群落组成部分到质心的欧几里得距离计算, 表示生态位宽度和物种间距 1.31 1.27
平均最邻近距离(mean nearest neighbour distance, MNND) 指示群落物种聚集的密度的均匀度, 表示营养生态位分布 0.64 0.52
最邻近距离标准差(standard deviation of nearest neighbour distance, SDNND) 指群落物种空间密度均匀度参数, 表示营养冗余度 0.44 0.38
美济礁的CR和NR分别为5.32和1.51, TA和CD分别为5.15和1.31, MNND和SDNND分别为0.64和0.44; 永暑礁的CR 和NR分别为4.42和3.41, TA和CD分别为8.40和1.27, MNND和SDNND分别为0.52和0.38。该结果表明美济礁鱼类的食物来源多样性比永暑礁丰富, 但两个岛礁鱼类群落的营养冗余度相似。

3 讨论

3.1 美济礁和永暑礁主要鱼类的食源分析

研究表明, 一般海洋有机质 δ13C常见来源是海洋浮游植物(-22‰~-20‰)和海洋底栖藻类(-20‰~ -10‰)(Michener et al, 2007), 而浮游植物作为珊瑚生态系统中重要的初始碳源, 是浮游动物和底栖生物的主要食物来源。由于δ13C在营养级间的富集在1‰内(Post, 2002), 不会随着食物链的动态变化而发生明显变化(Schelske et al, 1995), 因此碳稳定同位素在研究珊瑚礁生物群落营养特征时常用来示踪和区分食物的来源(Logan et al, 2013)。本研究中美济礁和永暑礁肉食性鱼类的平均δ13C值分别为-15.16‰和-16.11‰, 植食性鱼类银篮子鱼的δ13C为(-18.14±0.09)‰, 符合常见海洋有机质碳的同位素分馏。独立t检验分析结果显示两个珊瑚岛礁肉食性鱼类的食物来源存在显著差异(P<0.05) (图1)。美济礁的珊瑚生态带虽然与永暑礁相似, 但珊瑚的种类更加丰富(Yu et al, 2006), 珊瑚的物种多样性较高意味着初始碳源和生物饵料选择性更广, 造成美济礁肉食性鱼类δ13C的平均值高于永暑礁。近年来, 我国对美济礁的资源开发十分重视, 在美济礁潟湖内开展了热带和亚热带鱼类的养殖(何志成, 2001), 养殖饵料的残留和人为活动产生的营养物质将导致潟湖内水体富营养化, 这将促进浮游植物和底栖藻类的生长, 导致美济礁鱼类食物来源途径更广。本研究发现永暑礁和美济礁的同种鱼类具有相似的δ13C值, 根据Letourneur等(2017)研究发现, 来自两个不同海底条件的同种鱼类, 虽然受珊瑚退化等影响会导致栖息地的环境特征发生改变, 但同种鱼类可能会维持原来的资源利用和摄食策略。
浮游和底栖是珊瑚礁鱼类主要的两条营养途径(Tieszen et al, 1983), 珊瑚礁通常以浮游生物为食的鱼类的δ13C值比以底栖生物为食的鱼类低(Davenport et al, 2002)。但本研究中美济礁以浮游动物为食的黄尾梅鲷的δ13C值却比较高。通过聚类分析肉食性鱼类的碳氮稳定同位素比值, 也发现美济礁的肉食性鱼类组群食性划分模糊, 以小鱼、底栖无脊椎动物、甲壳类等为食的鱼类聚类在同一个营养组群, 没有清晰区分出不同食性的营养途径, 这可能是由于美济礁受养殖区的生物饵料输入和当地人为活动影响, 拓宽了当地鱼类的摄食途径, 造成不同营养途径的鱼类聚类划分在同一组群, 也说明美济礁肉食性鱼类的食物来源存在明显的竞争情况。而永暑礁能清晰区分出两条不同食物途径的营养组群(图2), 其中高δ13C值的营养组群为典型的底栖性鱼类(刘胜 等, 2021): 斑尾拟鲈、金带齿颌鲷、棘眼天竺鲷等, 这与陈绍勇 等(2001)的研究结果一致, 底栖性鱼类呈现出高δ13C值的特征。聚类结果还显示, 肉食性灰鳍异大眼鲷和犬齿锥齿鲷归为同一个营养组群, 两者的δ13C值水平却与植食性鱼类相近(表2), 根据其食性和活动范围, 推测可能是昼夜垂直迁移觅食而造成的结果(Green et al, 2015; Le Bourg et al, 2018)。

3.2 珊瑚礁主要鱼类的营养层次和营养连续图谱

南沙珊瑚岛礁鱼类的营养级划分参照国际海洋食物网营养结构1~5级的划分标准(Yang, 1982)。本研究中, 美济礁鱼类营养级范围为2.79~3.23; 永暑礁鱼类营养级范围为2.39~3.39, 大部分鱼类处于营养级的中间层次, 以中、低级肉食性鱼类为主, 与相关学者的珊瑚礁鱼类研究结果相似 (杨国欢 等, 2012; 朱文涛 等, 2020; 尹洪洋 等, 2022)。在复杂的珊瑚礁生态系统中, 大多数肉食性鱼类物种的δ15N值随着个体发育和体型增长表现出富集特征。本研究中美济礁的三带眶棘鲈的体型比尾纹九棘鲈和蜂巢石斑大于永暑礁中的双线尖唇鱼的体型也大于黑鮨棘鳞鱼, 但三带眶棘鲈和双线尖唇鱼均表现为低δ15N值特征, 在珊瑚岛礁鱼类群落中的营养层次较低, δ15N值与体重或体型的相关性不显著(图1)。根据δ15N值沿食物链上升而富集的特性, 群落中只存在一条主要的能量传递路径, 体型大的珊瑚礁鱼类往往处于较高的营养级(Zhu et al, 2019) 。然而, 当肉食性鱼类存在多条食物链时, 选择单一的基线生物可能会影响其在食物网中的营养位置(陈玲 等, 2016; Briand et al, 2018)。
本研究通过量化群落结构指标参数CR和NR值分析鱼类的食物来源和营养级, 量化MNND和SDNND值分析鱼类群落的营养冗余程度。永暑礁和美济礁CR值分别为4.42和5.32(表3), 高于近岸的大亚湾海域、华南海湾等热带亚热带海湾(表4)。若参照徐闻珊瑚礁海域植食性鱼类(黄斑篮子鱼)和肉食性鱼类(点带石斑鱼)的δ13C值, 徐闻珊瑚礁鱼类的CR值应为4.89(杨国欢 等, 2012), 与本研究中南沙珊瑚岛礁鱼类平均的CR值基本一致。南沙珊瑚礁具备典型的寡营养盐、高生产力特征, 珊瑚礁种类多样, 鱼类的饵料生物丰富度较高(Shi et al, 2012)。由于缺少高营养级肉食性鱼类和低营养级植食性鱼类样品, 本研究中美济礁和永暑礁肉食性鱼类的NR值偏低, 分别为1.51和2.66; 根据δ15N在营养级间富集的平均值3.4‰ (Post, 2002), 换算成营养层次分别为0.44和0.78个营养层次, 表明珊瑚岛礁的肉食性鱼类食物链较短, 生态位的重叠程度较高, 大多数肉食性鱼类物种占据相似的营养生态位, 且主要以低级肉食性鱼类为主。已有研究得出美济礁植食性鱼类的δ15N平均值为3.93‰ (王腾 等, 2022), 如果以此结果来计算, 美济礁鱼类群落的实际NR值为4.79, 比热带、亚热带海湾、南海中西部、南海陆架区等海域的鱼类营养结构更复杂(表4) (宁加佳 等, 2016; 黄佳兴 等, 2019; 张文博 等, 2019; 孔业富 等, 2020; 朱文涛 等, 2020; 汪慧娟 等, 2021; 张婉茹 等, 2022)。美济礁和永暑礁鱼类的MNND 和SDNND分别为0.64和0.38, 与其他海域相比(表4), 鱼类群落冗余程度较低, 可能是因为珊瑚礁生态系统具有较高的初级生产力, 为鱼类群落提供丰富多样的食物来源。
表4 南海及近岸主要渔业生物的营养结构指标对比

Tab. 4 Comparison of trophic structure indexes of fishery organisms in the South China Sea and coastal waters

区域 CR NR MNND SDNND
南海中西部海域(黄佳兴 等, 2019) 3.49 4.91 1.69 0.74
南沙群岛(宁加佳 等, 2016) 3.4 4.3 0.37 0.43
大亚湾西南海域(张婉茹 等, 2022) 2.83 4.18 0.31 0.23
南海中西部海域(孔业富 等, 2020) 2.28 4.15 - -
大亚湾珊瑚礁(朱文涛 等, 2020) 5.92 3.72 - -
华南典型海湾(张文博 等, 2019) 4.45 4.66 0.6 0.54
大亚湾海域(汪慧娟 等, 2021) 4.47 4.38 0.33 0.23
美济礁珊瑚岛礁(本研究) 5.32 1.51 0.64 0.44
永暑礁珊瑚岛礁(本研究) 4.42 3.41 0.52 0.38

3.3 珊瑚礁鱼类管理建议

通过分析永暑礁(Dai et al, 2022)和美济礁(张俊 等, 2021)2016—2018年的优势种鱼类变化数据(表5), 发现优势种鱼类主要以中、低级肉食性鱼类为主。近年来的鱼类资源调查发现, 美济礁潟湖区的鹦嘴鱼科(Scaridae)、刺尾鱼科(Acanthuridae)、篮子鱼科(Siganidae)等植食性鱼类趋于消失或明显减少(张俊 等, 2021), 永暑礁也表现出高营养级鱼类减少和低营养级鱼类占比增加的特征(Dai et al, 2022)。典型的珊瑚礁鱼类营养群落结构为金字塔(Mora, 2015), 假如植食性和大型肉食性鱼类消失, 将会破坏原有的稳定结构。同样, 珊瑚岛礁优势种鱼类的数量骤减, 会严重影响珊瑚礁鱼类群落的营养结构稳定性。在人为活动干预和全球气候变化的大背景下, 珊瑚礁鱼类生物多样性呈现逐年降低的趋势, 鱼类群落的营养结构组成趋于简单化。基于此, 为科学管理和保护珊瑚礁生态系统的渔业资源, 应重视鱼类食物链底端和顶端的物种保护及其栖息地的修复。
表5 美济礁和永暑礁2016—2018年优势种鱼类

Tab. 5 Dominant fish species in the Yongshu Reef and Meiji Reef from 2016 to 2018

永暑礁优势种鱼类 美济礁优势种鱼类
四带笛鲷 Lutjanus kasmira* 四带笛鲷 Lutjanus kasmira*
红牙鳞鲀Odonus niger 长棘银鲈Gerres filamentosus
金带齿颌鲷 Gnathodentex aureolineatus* 无斑拟羊鱼Mulloidichthys vanicolensis*
小鲔Euthynnus alletteratus 蜂巢石斑鱼Epinephelus merra*
榄色细齿笛鲷Aphareus furca* 犬牙锥齿鲷 Pentapodus caninus*
黑边角鳞鲀 Melichthys vidua* 角棘鳞鱼Sargocentron cornutum*
短吻弱棘鱼Malacanthus brevirostris 黑斑条尾魟Taeniura melanospilos
黄鳍多棘鳞鲀 Sufflamen chrysopterus 太平洋裸颊鲷Lethrinus atkinsoni
丝尾鼻鱼 Naso vlamingii 红裸颊鲷 Lethrinus rubrioperculatus*
黑边九棘鲈Cephalopholis spiloparaea* 双带似天竺鲷Apogonichthyoides taeniatus*
尾纹九棘鲈 Cephalopholis urodeta* 尖吻棘鳞鱼argocentron spiniferum*
桔带裸颊鲷 Lethrinus obsole
羽鳃鲐Rastrelliger kanagurta
隆背笛鲷 Lutjanus gibbus
三带眶棘鲈Scolopsis lineata*
三带副绯鲤 Parupeneus trifasciatus*
彼氏眶棘鲈Scolopsis affinis
横带唇鱼 Cheilinus fasciatus*

注: 上标*表示本研究采集到的珊瑚礁鱼类

4 结论

1) 碳氮稳定同位素结果显示, 两个岛礁具有相似的营养层次结构; 相比于永暑礁, 美济礁鱼类的食物来源更加丰富多样。
2) 聚类分析可知, 美济礁的底栖性鱼类与游泳性鱼类组群划分模糊, 其肉食性鱼类的δ13C值均表现出高水平, 推测可能受水产养殖残饵输入的影响, 导致食物来源的选择变得更加广泛。但永暑礁肉食性鱼类能明显区分底栖性鱼类和游泳性鱼类的营养组群, 底栖性鱼类的δ13C值高于游泳性鱼类。
3) 永暑礁和美济礁肉食性鱼类的δ15N值与体重没有显著相关关系。两个珊瑚岛礁的鱼类主要以中、低营养级的肉食性鱼类为主, 鱼类生态位重叠度较高。但与近岸热带亚热带海湾相比, 南沙珊瑚岛礁的鱼类群落营养结构组成更复杂, 食物来源更广泛, 群落冗余度较低。

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