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Journal of Tropical Oceanography >

2022 , Vol. 41 >Issue 5: 133 - 140

DOI: https://doi.org/10.11978/2021078

Marine Biology

Effects of warming on the metabolism and photosynthetic physiology of the symbiotic algae of two morphological types of Galaxea fascicularis

  • HE Qian , 1, 2, 3, 4 ,
  • YU Xiaolei 1, 2, 3, 4 ,
  • LIANG Yuxian 1, 2, 3 ,
  • ZHANG Zhe 1, 2, 3, 4 ,
  • HUANG Hui 1, 2, 3 ,
  • ZHOU Weihua , 1, 2, 3 ,
  • YUAN Xiangcheng , 1, 2, 3
Expand
  • 1. CAS Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Marine Biology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510301, China
  • 2. CAS-HKUST Sanya Joint Laboratory of Marine Science Research; Key Laboratory of Tropical Marine Biotechnology of Hainan Province, Sanya Institute of Oceanology, South China Sea Institute of Oceanography, Sanya 572000, China
  • 3. Sanya National Marine Ecosystem Research Station; Tropical Marine Biological Research Station in Hainan, Chinese Academy of Sciences, Sanya 572000, China
  • 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
ZHOU Weihua. email: ;
YUAN Xiangcheng. email:

Copy editor: YIN Bo

Received date: 2021-06-22

  Revised date: 2021-08-26

  Online published: 2021-08-27

Supported by

National Natural Science Foundation of China(41976120)

Key Research and Development Project of Hainan Province, China(ZDYF2020200)

Research Project of Sanya Yazhou-Bay SCI-TECH City Administration(SKJC-2020-01-010)

Science and Technology Planning Project of Guangdong Province, China(2020B1212060058)

Fold

Abstract

The effects of warming on the metabolism and photosynthetic physiology of symibiodiniaceae of two morphological types (H and S) of a reef-building coral, Galaxea fascicularis, were studied. The results showed that the physiological responses of H-type and S-type to warming were clearly different. At the symibiodiniaceae level, H-type lost a large number of symibiodiniaceae, and reduced the burden of respiratory metabolism of symbionts. In S-type, the number of zooxanthellae could still maintain the needs of symbionts for respiratory metabolism, while increasing the content of chlorophyll b to enhance light absorption. At the host level, the H-type made full use of nutrients delivered by zooxanthellae and compensated for energy consumption through heterotrophic feeding. The nutrients stored by the S-type host could assist the symbionts to adapt to the thermal environment. Galaxea fascicularis adapted itself to environmental changes through different energy utilization modes, i.e., H-type tended to maintain the metabolic balance of the symbiont, while S-type intended to improve the energy distribution of symbiotic algae.

Key words： Galaxea fascicularis; symbiotic algae; warming; morphological types; metabolism; photosynthetic physiology

Cite this article

HE Qian , YU Xiaolei , LIANG Yuxian , ZHANG Zhe , HUANG Hui , ZHOU Weihua , YUAN Xiangcheng . Effects of warming on the metabolism and photosynthetic physiology of the symbiotic algae of two morphological types of Galaxea fascicularis[J]. Journal of Tropical Oceanography, 2022 , 41(5) : 133 -140 . DOI: 10.11978/2021078

珊瑚礁生态系统是重要的海洋生态系统之一, 具有初级生产力较高、生物多样性丰富等特征(Moberg et al, 1999)。造礁石珊瑚是珊瑚礁生态系统中的框架生物, 其形态多样的骨骼构建的三维空间结构为许多海洋生物提供产卵、栖息和躲避敌害的场所(Toth et al, 2019)。随着人类活动的日益加剧, 全球气候变化愈演愈烈, 对珊瑚礁生态系统和造礁石珊瑚产生了诸多不利影响(Hughes et al, 2018)。其中, 全球变暖导致的海水温度升高对造礁石珊瑚的影响是国内外学者广泛关注的热点话题。以造礁石珊瑚为研究对象, 先前的研究从生理学角度已发现升温胁迫能够对造礁石珊瑚产生显著影响。升温会降低珊瑚叶绿素、蛋白质和碳水化合物的含量并抑制虫黄藻的光合作用(Samiei et al, 2015; Schoepf et al, 2015)。具有高能量储备以及藻类表型可塑性的滨珊瑚Porites divaricate在受到高温胁迫时能够快速被驯化, 从而能够适应反复发生的热事件; 而另一种低能量储备和缺乏藻类表型可塑性的滨珊瑚Porites astreoides则表现出白化易感性(Hughes et al, 2013; Baumann et al, 2014)。此外, 升温对不同生长形式的珊瑚有不同的影响, 块状珊瑚通常较耐热, 而分枝状珊瑚对热较敏感。升温导致枝状栅列同孔珊瑚Isopora palifera骨骼密度线性显著下降, 钙化速率显著降低; 而块状的滨珊瑚Porites sp.骨骼密度呈现非线性响应, 钙化速率稳定(Razak et al, 2020)。
已有研究大多是通过检测一系列生理指标, 来反映不同珊瑚种类对于热胁迫的生理响应, 却忽略了同一种珊瑚不同个体间也具有生理响应差异(Darling et al, 2012; King et al, 2018)。研究普遍认为造礁石珊瑚能够通过生理可塑性适应升温胁迫(Middlebrook et al, 2012), 且不同种类对于升温胁迫的生理可塑性具有明显差异, 但对于同种珊瑚不同个体间的生理可塑性却知之甚少。事实上, 同种珊瑚的不同个体对于升温胁迫也有不同响应。Díaz-Almeyd等(2017)通过比较珊瑚种内的个体基因型, 揭示了虫黄藻科内部广泛的生理多样性, 从而导致其不同个体对升温胁迫可产生不同响应。Bennett等(2019)提出, 尽管在珊瑚物种层面热生态位是保守的, 但是可塑性仍然存在争议, 从而导致物种内不同个体间出现了不同热敏感性。然而, 这些研究大多仅从宿主或共生虫黄藻单一角度展开讨论, 忽略了珊瑚与虫黄藻的共生关系对于共生体适应环境胁迫的重要作用(Lin et al, 2017), 使得人们无法深入理解同种珊瑚的不同个体在应对热胁迫时生理调节过程和机制的差异。
丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)在我国台湾、广东、广西沿岸、海南岛、东沙、西沙和南沙群岛均有分布, 属于广布型种类, 具有较强的环境胁迫适应能力(Dias et al, 2018)。丛生盔形珊瑚具有两种形态型, 能够同域分布, 根据其刺细胞形态和线粒体非编码区是否缺失片段, 可分为H (线粒体片段缺失)型和S (线粒体片段不缺失)型(Nakajima et al, 2015)。丛生盔形珊瑚的两种形态型在外观上也有差异, H型盔帽高且触手长, 而S型盔帽矮且触手短。近年来, 海水升温引发的珊瑚热白化事件在我国南海发生频率不断上升(Xu et al, 2018)。已有研究表明, 丛生盔形珊瑚的两种形态型对高温耐受能力存在差异(Nakajima et al, 2016; Wepfer et al, 2020), 但其生理响应及其机制尚不明确。因此, 丛生盔形珊瑚的两种形态型是在环境胁迫背景下对同种珊瑚不同个体间生理适应展开研究的优良对象。基于此, 本文以两种形态型(H型和S型)的丛生盔形珊瑚为对象, 研究升温对于其光合与呼吸代谢、虫黄藻密度与色素含量以及蛋白质含量等的影响, 从而厘清丛生盔形珊瑚两种形态型对升温的生理响应, 同时为将来从个体差异水平探讨环境胁迫背景下造礁石珊瑚对海水升温的适应机制提供思路与借鉴。

1 材料与方法

1.1 珊瑚采集与暂养

2020年11月于三亚湾鹿回头海域(18°12′N, 109°28′E) 2~3m水深处, 随机采集丛生盔形珊瑚H型和S型(依据刺细胞囊形态)各3株。利用骨科剪将珊瑚群体分成单杯, 并用阿隆发胶固定在编号为H1-H30和S1-S30的2.4cm×2.4cm的陶瓷基座上。随后将其暂养在室外珊瑚培育系统(中国科学院海南热带海洋生物实验站) 7d, 期间保持系统温度为26℃, 不进行人为喂食, 通过外接海水保证水体循环, 暂养结束后选取处于健康状态的珊瑚单杯进行后续试验。

1.2 试验设计

试验分为对照组和升温组, 每组设有3个平行, 共计6个试验组。每种形态型分别随机选取5个单杯放置在每个试验组中, 每个试验组中有10个单杯。结合2019年三亚鹿回头海域年平均温度, 以及珊瑚最适生长温度(Marta, 2020), 将对照组温度设为26℃。鹿回头海域的夏季最高温度约为31℃, 且预计2081—2100年海水温度还会升高2~3℃ (匡志远 等, 2020), 因此将升温组的温度阈值设为34℃。为模拟气候变暖趋势, 试验每3天升高1℃, 试验周期为24d, 期间不进行人为喂食。

1.3 光合与呼吸代谢的测定

利用溶氧测量仪(OXY-4 mini, 德国/presens)分别于26℃和34℃条件下进行了丛生盔形珊瑚两种形态型的净光合速率(net photosynthetic rate, Pn)、光增强呼吸速率(light-enhanced respiration rate, RL)以及暗呼吸速率(dark breathing rate, RD)测定。其中Pn和RL在上午10:00测量, RD在下午19:00测量。测量前仪器经由两点经验值(分别用26℃和34℃条件下的饱和空气海水和饱和Na2SO3海水)校准。测量 Pn时须处于约100μmol·m-2·s-1的光照环境, Pn测量后去除光照并连续测量15min即为RL。Pn、RL、RD均以线性拟合计算单位时间珊瑚的产氧或耗氧速率表示(俞晓磊 等, 2019)。光合速率和呼吸速率的单位最终归一化到表面积, 单位为nmol·min-1·cm-2。总光合速率(gross photosynthetic rate, Pg)可以通过Pn+RL得到。使用ImageJ软件测量每个单杯的直径和高, 统一按照圆柱体计算表面积(梁宇娴 等, 2020)。

1.4 虫黄藻密度和细胞色素含量的测定

使用气枪将珊瑚样品(n=16)的骨骼和组织分离, 一个珊瑚单杯的组织保存于1mL磷酸盐平衡生理盐水(PBS缓冲液)当中。用手持匀浆机研磨组织, 然后在12000r·min-1, 4℃, 3min条件下离心两次, 分离出上清液(宿主组份)和沉降物(虫黄藻)。在显微镜下使用血球计数板计算虫黄藻密度。然后用超声波破碎仪破碎虫黄藻细胞测量色素含量: 在虫黄藻破碎后的悬浮液中加入300μL 80%丙酮, 4℃过夜提取色素, 用酶标仪测定480、630、645、647、663和664 nm 波长处的吸光值(A)。叶绿素chl a、chl b、chl c和类胡萝卜素(Carotenoids)等色素质量浓度的计算参考Vimala等(2015)的方法, 见公式(1)~(4)。最后虫黄藻密度和色素含量归一化到表面积, 单位分别为个·cm-2和μg·cm-2。
ρchl a = 12.7×A663 - 2.69×A645
ρchl b= 22.9×A645 - 4.68×A663
ρcarotenoids = A480 + 0.114×A663 - 0.638×A645
ρchl c = 23.5902×A630 - 7.8516×A647 - 1.5214× A664 -1.7443×A691
式中: chl a、chl b、Carotenoids 以及chl c的质量浓度单位为µg·mL-1

1.5 总蛋白含量的测定

取方法1.4中分离得到的虫黄藻组份进行匀浆, 在12000r·min-1, 4℃下离心3min, 弃去上清液。用0.1mol·L-1 NaOH提取虫黄藻中的蛋白质, 50℃水浴锅内孵育5h, 随后加入1mol·L-1 HCl进行中和(Mitterer, 1978)。使用蛋白质定量BCA法(bicinchoninic acid)(试剂盒, 南京建成)分别测量NaOH处理后的虫黄藻悬浮液和方法1.4中分离得到的宿主悬浮液的水溶性蛋白含量。其中宿主蛋白含量归一化到表面积(单位: mg·cm-2), 虫黄藻蛋白含量归一化到单个虫黄藻(单位: pg·个-1)。总蛋白含量是宿主与虫黄藻蛋白含量之和, 归一化到表面积, 因此虫黄藻蛋白含量还需要乘以虫黄藻细胞数量进行计算。

1.6 数据分析

本文试验数据(n=16)利用独立样本 t 检验以及双因素方差分析(two-way ANOVA), 采用软件Grathpad Prism对数据处理分析并作图。本文中试验数据均以平均值±标准差表示。

2 结果

2.1 升温对珊瑚光合与呼吸代谢的影响

升温能够显著抑制S型丛生盔形珊瑚的光合作用(p<0.0001), 促进其呼吸代谢(p=0.0039)并降低其光合呼吸比, 同时升温也显著抑制H型的光合作用(p=0.012)(图1、图2)。对照组H型的净光合速率(Pn)约为S型的四分之一, 但是升温组两者处于同一水平, 说明升温显著降低S型的Pn。S型升温组的光增强呼吸速率(RL)约是对照组的2倍, 而H型RL不受升温的影响。总体上, H型和S型总光合速率(Pg)均显著下降(p=0.0394和p<0.0001)。通过对光合呼吸比(Pn/RD)进行计算以及双因素分析, 对照组中S型的Pn/RD显著高于H型(p=0.0158), 但升温显著降低S型的Pn/RD (p=0.0076)。尽管升温后H型和S型的Pn/RD均小于1, 但H型升温组比对照组降低了一半, 而S型降低了约三分之二, S型变化的幅度更大, 约达70%。
图1 升温对丛生盔形珊瑚H型和S型净光合呼吸速率(a)、光增强呼吸速率(b)、暗呼吸速率(c)和总光合速率(d)的影响

*表示差异显著(p<0.05)

Fig. 1 The effect of warming on photosynthesis and respiration metabolism of coral. (a) net photosynthetic rate (Pn); (b) light-enhanced respiration rate (RL); (c) dark respiration rate (RD); (d) total photosynthetic rate (Pg). * indicates significant difference (p < 0.05)

图2 温度升高对丛生盔形珊瑚H型和S型光合呼吸比的影响

*表示差异显著(p<0.05)

Fig. 2 The effect of warming on photosynthetic respiration ratio of coral. * represents significant difference (p < 0.05)

2.2 升温对虫黄藻密度和细胞色素含量的影响

升温显著降低H型丛生盔形珊瑚的虫黄藻密度(p<0.0001), 显著提高S型丛生盔形珊瑚的chl b含量(p=0.0461)(图3)。对照组中S型虫黄藻密度约是H型的三分之一, 而升温组中H型和S型的虫黄藻密度处于同一水平, H型虫黄藻密度显著下降。对chl b作双因素方差分析发现, 升温对H型的chl b含量无显著影响, 而S型升温组chl b的含量显著高于对照组, 且升温组中H型和S型的chl b含量处于同一水平。
图3 升温对丛生盔形珊瑚虫黄藻密度(a)和细胞色素质量浓度(b)的影响

*表示差异显著(p<0.05)

Fig. 3 The effect of warming on the density (a) and cytochrome content (b) of symibiodiniaceae. * indicates significant difference (p < 0.05)

2.3 升温对宿主和虫黄藻蛋白含量的影响

升温对两种形态型珊瑚的宿主和虫黄藻蛋白含量影响是不一致的(图4)。对照组中S型丛生盔形珊瑚宿主蛋白含量(p=0.0141)和虫黄藻蛋白含量(p=0.0275)均显著高于H型。而升温组与对照组相比, S型宿主蛋白含量显著下降(p=0.0296), 虫黄藻蛋白含量显著增加(p=0.0182); H型宿主蛋白含量无明显变化, 但虫黄藻蛋白含量显著增加(p=0.0012)。但是将虫黄藻和宿主蛋白相加得到总蛋白含量(统一单位后), 发现升温对H型和S型的总蛋白含量无显著影响。
图4 升温对宿主和虫黄藻蛋白含量(a)及总蛋白含量(b)的影响

*表示差异显著(p<0.05)

Fig. 4 The effect of warming on the protein content of symibiodiniaceae and the host (a) and total protein content (b). * represents significant difference (p < 0.05)

3 讨论

升温会破坏造礁石珊瑚虫黄藻的光合系统, 抑制其光合作用(Lohr et al, 2017)。在正常环境条件下, 丛生盔形珊瑚两种形态型本身就具有光合生理上的差异。由于种内差异性, 升温对丛生盔形珊瑚两种形态型的光合生理指标影响不同。本研究发现, 对照组中H型丛生盔形珊瑚的虫黄藻密度要显著高于S型丛生盔形珊瑚, 但其虫黄藻的Pn却显著低于S型。因此可知, 正常环境下虫黄藻密度相对较高的H型的光合效率要低于S型。
在升温条件下, H型丛生盔形珊瑚的净光合速率显著降低而呼吸速率较稳定, 说明虫黄藻的光合能力受到抑制, 同时H型的虫黄藻密度显著下降。许多研究者认为, 在受到胁迫后共生体系会主动驱逐出虫黄藻(Dunn et al, 2002), 因此推测, 升温之后H型丛生盔形珊瑚虫黄藻数量下降。虫黄藻密度降低, 一方面能够抵消部分升温带来的呼吸活动增强的损耗(Wangpraseurt et al, 2017); 另一方面可以使珊瑚组织深层虫黄藻的光照强度增大, 提高H型虫黄藻光合作用的效率(Enríquez et al, 2017), 使H型共生体更容易在高温环境下存活。升温后S型丛生盔形珊瑚的Pn显著下降, 表明升温显著影响了S型中虫黄藻的光合生理, 从而降低了S型的光合能力。但升温后S型中的虫黄藻密度没有显著下降, 而chl b显著上升, 且升温组中S型中的chl b含量要略高于H型。而chl b在光合系统中主要作用是吸收光子(Schoepf et al, 2015), 因此S型在其虫黄藻光合系统受到抑制时, 可以通过提高单位色素分子吸收光子量来补偿部分光合作用(Anthony et al, 2003)。因此, 当每个虫黄藻光合作用效率降低时, 维持其密度也是S型一种短期抵御环境胁迫的机制。
升温除了抑制珊瑚的光合作用, 还会增强珊瑚的呼吸代谢(Rodolfo-Metalpa et al, 2010), 同时改变珊瑚的能量分配方式(Da Silvafonseca et al, 2017)。升温胁迫会消耗珊瑚的蛋白质储存(Colombo- Pallotta et al, 2010)。通过计算光合呼吸比, 可以反映珊瑚的自养能力。当Pn/RD>1时, 说明共生体白天的净产量能够满足晚上的净消耗, 包括自身代谢, 能量利用等需求(Muscatine et al, 1981)。当Pn/RD<1时, 说明白天积累的有机物不足以供应晚上的呼吸消耗, 共生体会利用体内其他的能源物质, 还有可能通过异养摄食补充(Grover et al, 2008)。升温后, S型Pn/RD显著下降, 说明升温显著降低其自养能力。而在极端环境下, 较低的自养能力会限制珊瑚建立和维持足够的能源储备(Wooldridge, 2014), 因此更需要通过其他途径来获取碳, 以补偿呼吸过程中的损失。
同样由于种内差异性, 升温对H型和S型丛生盔形珊瑚蛋白质含量的影响有明显差异。不能忽略的是, 正常环境下H型和S型的蛋白质储存也存在显著差异。S型高效率的光合作用让其积累了大量的营养物质, 本研究结果显示, 对照组中S型的宿主蛋白以及虫黄藻蛋白均显著高于H型。因此正常环境条件下, S型有较强有机碳积累能力, 在保留了虫黄藻所需碳之后将过量的碳转移到珊瑚宿主。碳积累能力的差异决定了H型和S型在升温条件下能量分配方式的不同。首先, H型的总蛋白含量并未受到升温的显著影响, 但其虫黄藻蛋白含量显著上升。一方面, 尽管升温后H型Pn/RD小于1, 其珊瑚自养能力下降, 但也会抑制珊瑚的生长、钙化(Biscéré et al, 2017)以及繁殖(Hagedorn et al, 2016)等活动, 减少了部分能量消耗。另一方面, 本试验系统采用的是外接海水, 因此异养摄食能够补偿虫黄藻向宿主输送物质的减少, 同时能够反向增加虫黄藻的光合底物, 从而提高虫黄藻的蛋白积累。尽管升温对S型的总蛋白含量没有显著影响, 但分别研究宿主蛋白和虫黄藻蛋白时发现, 其宿主蛋白含量显著下降而虫黄藻蛋白含量显著上升, 这可能是短期升温压力下的一种防御机制(Bove et al, 2020)。当虫黄藻和珊瑚之间的物质交换受到阻碍时, 共生体主要消耗宿主的营养物质, 而虫黄藻的光合产物主要为自身利用。因此S型具有良好的碳周转能力。在热胁迫下S型可以通过不同能量利用方式, 改变虫黄藻与宿主之间的能量分配, 从而适应环境变化。
本试验证实了两种形态型具有两种不同的代谢水平和能量分配方式, 说明两种形态型珊瑚对升温胁迫有着不同的响应过程。在受到环境胁迫时, H型和S型采取的是两种截然不同的恢复方式。H型可以通过提高异养摄食速率来弥补虫黄藻的损耗, 这个前提也有赖于珊瑚的健康状态, 因为摄食需要额外的能量。而S型则是利用光合作用进行恢复, 用更少的能量来达到同等效益(Hughes et al, 2013)。除了证实高温条件下H型和S型丛生盔形珊瑚存在着不同响应模式, 还发现在自然条件下(26℃)两种形态型也有生理上的差别。据文献记载, H型与耐热性较强的D系虫黄藻共生(吴英, 2018), 一定程度上有助于减少H型分配到抵御压力上的能量, 减少压力对珊瑚生理上的损害(Innis et al, 2021)。在受到升温胁迫时, 耐热性虫黄藻增强了珊瑚的抵抗力。而S型中的虫黄藻能够有效的进行碳积累, 使得宿主含有较为丰富的蛋白质储存, 有助于其抵御环境胁迫。以往也有类似研究, 以鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)为例, 适应温暖环境的珊瑚, 其共生体在固定碳方面更有效(Gibbin et al, 2018), 而反复发生热事件有助于驯化珊瑚, 使其适应较温暖的环境。近年来海水升温引发的珊瑚热事件在我国南海发生频率不断上升, 可以推测, 过往的热事件使得S型逐渐适应温暖的环境, 因而其具有较强的碳积累能力。

4 结论

本试验以丛生盔形珊瑚两种形态型(H型和S型)为研究对象, 探讨了升温对其代谢和共生藻光合生理的影响。H型对于升温表现出的适应机制体现为: 减少单位面积的虫黄藻细胞密度, 但由于其虫黄藻类型具有高温适应性, 虽然光合呼吸比下降明显, 使得珊瑚生长受限, 但是宿主和虫黄藻的代谢保持相对稳定。S型对于升温表现出的适应机制体现为: 净光合速率显著下降, 表明虫黄藻光合能力受损, 但是能通过提高色素分子吸收的光子量以及维持虫黄藻数目来补偿光合作用。尽管光合呼吸比显著下降, 但是能通过碳周转提高虫黄藻的能量分配, 减少向宿主的营养物质输送。两者响应热胁迫的生理过程各有千秋, 维持自身的共生关系平衡或保持高浓度的能量储存是关键因素之一。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
匡志远, 宋振亚, 董昌明, 2020. 基于机器学习订正模型的未来百年全球海表温度预估研究[J]. 气候变化研究快报, 9(4): 270-284.

KUANG ZHIYUAN, SONG ZHENYA, DONG CHANGMING, 2020. Study on the future projection of global sea surface temperature over 21st century using a biases correction model based on machine learning[J]. Climate Change Research Letters, 9(4): 270-284. (in Chinese with English abstract)

DOI

[2]
梁宇娴, 俞晓磊, 郭亚娟, 等, 2020. 3种传统方法对不同珊瑚表面积测量的适用性及其校准方法——以3D扫描技术为基准[J]. 热带海洋学报, 39(1): 85-93.

DOI

LIANG YUXIAN, YU XIAOLEI, GUO YAJUAN, et al, 2020. Applicability and calibration methods of three traditional surface area measurement methods for different coral species — based on 3D scanning technology[J]. Journal of Tropical Oceanography, 39(1): 85-93. (in Chinese with English abstract)

DOI

[3]
吴英, 2018. 丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)两种形态型的结构特征与生长特性的比较分析[D]. 海口: 海南大学.

WU YING, 2018. Comparison and analysis of the structural characteristics and growth characteristics of two morphological types of Galaxea fascicularis[D]. Haikou: Hainan University. (in Chinese with English abstract)

[4]
俞晓磊, 江雷, 罗勇, 等, 2019. 异养营养对丛生盔形珊瑚代谢及共生藻光合生理的影响[J]. 海洋科学, 43(12): 81-88.

YU XIAOLEI, JIANG LEI, LUO YONG, et al, 2019. Effects of heterotrophy on the metabolism and symbiont photosynthetic physiology of Galaxea fascicularis[J]. Marine Sciences, 43(12): 81-88. (in Chinese with English abstract)

[5]
ANTHONY K R N, HOEGH-GULDBERG O, 2003. Variation in coral photosynthesis, respiration and growth characteristics in contrasting light microhabitats: an analogue to plants in forest gaps and understoreys?[J]. Functional Ecology, 17(2): 246-259.

DOI

[6]
BAUMANN J, GROTTOLI A G, HUGHES A D, et al, 2014. Photoautotrophic and heterotrophic carbon in bleached and non-bleached coral lipid acquisition and storage[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 461: 469-478.

DOI

[7]
BENNETT S, DUARTE C M, MARBÀ N, et al, 2019. Integrating within-species variation in thermal physiology into climate change ecology[J]. Philosophical Transactions of the Royal Society B: biological Sciences, 374(1778): 20180550.

DOI

[8]
BISCÉRÉ T, LORRAIN A, RODOLFO-METALPA R, et al, 2017. Nickel and ocean warming affect scleractinian coral growth[J]. Marine Pollution Bulletin, 120(1-2): 250-258.

DOI PMID

[9]
BOVE C B, UMBANHOWAR J, CASTILLO K D, 2020. Meta-analysis reveals reduced coral calcification under projected ocean warming but not under acidification across the Caribbean Sea[J]. Frontiers in Marine Science, 7: 127.

DOI

[10]
COLOMBO-PALLOTTA M F, RODRÍGUEZ-ROMÁN A, IGLESIAS-PRIETO R, 2010. Calcification in bleached and unbleached Montastraea faveolata: evaluating the role of oxygen and glycerol[J]. Coral Reefs, 29(4): 899-907.

DOI

[11]
DA SILVAFONSECA J, DE BARROSMARANGON I L F, MARQUES J A, et al, 2017. Effects of increasing temperature alone and combined with copper exposure on biochemical and physiological parameters in the zooxanthellate scleractinian coral Mussismilia harttii[J]. Aquatic Toxicology, 190: 121-132.

DOI

[12]
DARLING E S, ALVAREZ‐FILIP L, OLIVER T A, et al, 2012. Evaluating life-history strategies of reef corals from species traits[J]. Ecology Letters, 15(12): 1378-1386.

DOI PMID

[13]
DIAS M, FERREIRA A, GOUVEIA R, et al, 2018. Synergistic effects of warming and lower salinity on the asexual reproduction of reef-forming corals[J]. Ecological Indicators, 98: 334-348.

DOI

[14]
DÍAZ-ALMEYDA E M, PRADA C, OHDERA A H, et al, 2017. Intraspecific and interspecific variation in thermotolerance and photoacclimation in Symbiodinium dinoflagellates[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 284(1868): 20171767.

DOI

[15]
DUNN S R, BYTHELL J C, LE TISSIER M D A, et al, 2002. Programmed cell death and cell necrosis activity during hyperthermic stress-induced bleaching of the symbiotic sea anemone Aiptasia sp.[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 272(1): 29-53.

DOI

[16]
ENRÍQUEZ S, MÉNDEZ E R, HOEGH-GULDBERG O, et al, 2017. Key functional role of the optical properties of coral skeletons in coral ecology and evolution[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 284(1853): 20161667.

DOI

[17]
GIBBIN E M, KRUEGER T, PUTNAM H M, et al, 2018. Short-term thermal acclimation modifies the metabolic condition of the coral holobiont[J]. Frontiers in Marine Science, 5: 10.

DOI

[18]
GROVER R, MAGUER J F, ALLEMAND D, et al, 2008. Uptake of dissolved free amino acids by the scleractinian coral Stylophora pistillata[J]. Journal of Experimental Biology, 211(6): 860-865.

DOI

[19]
HAGEDORN M, CARTER V L, LAGER C, et al, 2016. Potential bleaching effects on coral reproduction[J]. Reproduction, Fertility and Development, 28(8): 1061-1071.

DOI

[20]
HUGHES A D, GROTTOLI A G, 2013. Heterotrophic compensation: a possible mechanism for resilience of coral reefs to global warming or a sign of prolonged stress?[J]. PLoS One, 8(11): e81172.

DOI

[21]
HUGHES T P, ANDERSON K D, CONNOLLY S R, et al, 2018. Spatial and temporal patterns of mass bleaching of corals in the Anthropocene[J]. Science, 359(6371): 80-83.

DOI PMID

[22]
INNIS T, ALLEN-WALLER L, BROWN K T, et al, 2021. Marine heatwaves depress metabolic activity and impair cellular acid-base homeostasis in reef-building corals regardless of bleaching susceptibility[J]. Global Change Biology, 27(12): 2728-2743.

DOI

[23]
KING N G, MCKEOWN N J, SMALE D A, et al, 2018. The importance of phenotypic plasticity and local adaptation in driving intraspecific variability in thermal niches of marine macrophytes[J]. Ecography, 41(9): 1469-1484.

DOI

[24]
LIN ZHENYUE, CHEN MINGLIANG, DONG XU, et al, 2017. Transcriptome profiling of Galaxea fascicularis and its endosymbiont Symbiodinium reveals chronic eutrophication tolerance pathways and metabolic mutualism between partners[J]. Scientific Reports, 7: 42100.

DOI

[25]
LOHR K E, PATTERSON J T, 2017. Intraspecific variation in phenotype among nursery-reared staghorn coral Acropora cervicornis (Lamarck, 1816)[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 486: 87-92.

DOI

[26]
MARTA D, 2020. Vulnerability of reef-building corals towards global change[D]. Lisboa: Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências.

[27]
MIDDLEBROOK R, ANTHONY K R N, HOEGH-GULDBERG O, et al, 2012. Thermal priming affects symbiont photosynthesis but does not alter bleaching susceptibility in Acropora millepora[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 432-433: 64-72.

[28]
MITTERER R M, 1978. Amino acid composition and metal binding capability of the skeletal protein of corals[J]. Bulletin of Marine Science, 28(1): 173-180.

[29]
MOBERG F, FOLKE C, 1999. Ecological goods and services of coral reef ecosystems[J]. Ecological Economics, 29(2): 215-233.

DOI

[30]
MUSCATINE L, MCCLOSKEY L R, MARIAN R E, 1981. Estimating the daily contribution of carbon from zooxanthellae to coral animal respiration[J]. Limnology and Oceanography, 26(4): 601-611.

DOI

[31]
NAKAJIMA Y, SHINZATO C, SATOH N, et al, 2015. Novel polymorphic microsatellite markers reveal genetic differentiation between two sympatric types of Galaxea fascicularis[J]. PLoS One, 10(7): e0130176.

DOI

[32]
NAKAJIMA Y, ZAYASU Y, SHINZATO C, et al, 2016. Genetic differentiation and connectivity of morphological types of the broadcast-spawning coral Galaxea fascicularis in the Nansei Islands, Japan[J]. Ecology and Evolution, 6(5): 1457-1469.

DOI

[33]
RAZAK T B, ROFF G, LOUGH J M, et al, 2020. Growth responses of branching versus massive corals to ocean warming on the Great Barrier Reef, Australia[J]. Science of the Total Environment, 705: 135908.

DOI

[34]
RODOLFO-METALPA R, MARTIN S, FERRIER-PAGÈS C, et al, 2010. Response of the temperate coral Cladocora caespitosa to mid- and long-term exposure to pCO2 and temperature levels projected for the year 2100 AD[J]. Biogeosciences, 7(1): 289-300.

DOI

[35]
SAMIEI J V, SALEH A, MEHDINIA A, et al, 2015. Photosynthetic response of Persian Gulf acroporid corals to summer versus winter temperature deviations[J]. PeerJ, 3: e1062.

DOI

[36]
SCHOEPF V, GROTTOLI A G, LEVAS S J, et al, 2015. Annual coral bleaching and the long-term recovery capacity of coral[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 282(1819): 20151887.

DOI

[37]
TOTH L T, STATHAKOPOULOS A, KUFFNER I B, et al, 2019. The unprecedented loss of Florida’s reef-building corals and the emergence of a novel coral-reef assemblage[J]. Ecology, 100(9): e02781.

[38]
VIMALA T, POONGHUZHALI T V, 2015. Estimation of pigments from seaweeds by using acetone and DMSO[J]. International Journal of Science and Research, 4(10): 1850-1854.

[39]
WANGPRASEURT D, HOLM J B, LARKUM A W D, et al, 2017. In vivo microscale measurements of light and photosynthesis during coral bleaching: evidence for the optical feedback loop?[J]. Frontiers in Microbiology, 8: 59.

[40]
WEPFER P H, NAKAJIMA Y, HUI F K C, et al, 2020. Metacommunity ecology of Symbiodiniaceae hosted by the coral Galaxea fascicularis[J]. Marine Ecology Progress Series, 633: 71-87.

DOI

[41]
WOOLDRIDGE S A, 2014. Assessing coral health and resilience in a warming ocean: why looks can be deceptive[J]. BioEssays, 36(11): 1041-1049.

DOI PMID

[42]
XU SHENDONG, YU KEFU, TAO SHICHEN, et al, 2018. Evidence for the thermal bleaching of Porites corals from 4.0 ka B.P. in the northern South China Sea[J]. Journal of Geophysical Research: Biogeosciences, 123(1): 79-94.

DOI

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